Publicación del Museo de Biología de la Universidad del Zulia

Facultad Experimental de Ciencias, LUZ, Edificio A-1, Grano de Oro,

Apartado Postal 526, Maracaibo 4011, Zulia, Venezuela

Depósito legal pp. 88-0384

ISSN: 1315-642X

Número 23Diciembre 2011

Rachovia pyropunctata. Foto Oscar Lasso-Alcalá

ANARTIA, 23 (2011): 33 - 43Depósito legal pp. 88-0384

ISSN: 1315-642X

Vocalizaciones del cocodriloamericano, Crocodylus acutus

(Cuvier, 1807) durante la eclosiónArlene Cardozo-Urdaneta1,2, Junior T. Larreal3

y Tito R. Barros4

1Asociación Vida y Mar, Maracaibo, Estado Zulia, Venezuela.2Autor para correspondencia: arlenecardozo@gmail.com

3Laboratorio de Protección y Manejo de Zonas Áridas y Semiáridas, Centro deEstudios Botánicos y Agroforestales, Instituto Venezolano de InvestigacionesCientíficas (IVIC), Maracaibo, Estado Zulia, Venezuela. 4Museo de Biología,

Facultad Experimental de Ciencias, Universidad del Zulia, Apartado Postal 526,Maracaibo 4011, Estado Zulia, Venezuela.

Resumen

Los cocodrilos tienen un amplio espectro de llamados y vocaliza-ciones durante toda su vida, e inclusive desde un poco antes de nacer ode eclosionar. El presente ensayo sobre digitalización y análisis de voca-lizaciones de neonatos en el momento previo a la eclosión (rompiendoel cascarón) de caimánde la costa (Crocodylus acutus) fue realizadoapar-tir de 4,85minutos de grabación de dos individuos. A través del progra-ma Raven®, se realizó el sonograma y espectrograma correspondientey se encontró que todas las vocalizaciones están integradas por una úni-canota cortamoduladade8,7 a28,3milisegundos (ms)deduración, re-petidas y con intervalos regulares cada 2,6 segundos. La frecuencia do-minante se ubicó entre los 652 y 1394 Hz. Las llamadas de los indivi-duos desde el interior de los huevos podrían actuar como señales de sin-cronización para la ruptura del cascarón en los demás miembros de lanidada y también para estimular a lamadre para que abra el nido y pro-vea de protección a los neonatos contra posibles depredadores.

Palabras clave: Caimán de la costa, comunicación acústica, EstadoZulia, neonatos, Venezuela.

American Crocodile, Crocodylus acutus(Cuvier, 1807) Vocalizations Prior

to Hatching

Abstract

Crocodiles exhibit a broad spectrum of calls and vocalizationsduring their lives and even immediately before hatching. For thisstudy, vocalizations of American crocodile neonates (Crocodylus acu-tus) immediately prior to hatching (breaking open the egg shell) weredigitalized and analyzed using 4.85 minutes of recordings from twoindividuals. With the aid of Raven® software, the correspondingsonograms and spectrograms were made, finding that all vocaliza-tions were composed of a single, modulated short note varying be-tween 8.7 and 28.3 milliseconds (ms) duration and repeated at regu-lar intervals of 2.6 seconds each. The dominant frequency was lo-cated between 652 and 1394 Hz. Calls of the individuals from insidethe eggs could act as a signal to other embryos in the samenest to syn-chronise and break open their eggs. They also stimulate themother toopen the nest and provide protection against possible predators.

Key words: Acoustic communication, American crocodile, neo-nates, State of Zulia, Venezuela.

INTRODUCCIÓN

La bioacústica es la ciencia que estudia los sonidos emitidos poranimales, su grabación y análisis, así como los sistemas de comunica-ción acústica y ecolocación. La producción de sonido por animales esprimordialmente una estrategia que permite advertir su presencia aotros individuos. La vocalización resulta más común en animales conbaja densidad en el hábitat que ocupan y/o que pueden saltar o volar,evitando de esta forma dejar un rastro continuo para ser localizados.Entre los vertebrados, la vocalización se encuentra altamente desarro-llada en anuros (ranas y sapos), aves, mamíferos (cetáceos ymurciéla-gos) y en menor proporción en salamandras y reptiles (Duellman yTrueb, 1994). La vocalización en el reino animal es una forma de co-municación acústica que implica la producción de sonidos desde un

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emisor a través de diferentes estructuras orgánicas internas, en ma-míferos se involucra a la laringe y en aves la siringe (Suthers, 2004).En anfibios y reptiles están involucradas, la glotis, tráquea y en algu-nos la cavidad bucofaríngea (y sacos vocales en ranas). Las vocaliza-ciones o llamadas en anuros se han clasificado de la siguiente forma:1. Cantos de advertencia, alarma o anuncio (advertisment calls);2. Cantos de cortejo (courtship calls); 3. Cantos agresivos o agonísti-cos (aggresive calls, agonistic calls); 4. Cantos de desprendimiento oliberación (release calls); 5. Cantos de deseperación (distress calls) y6. Cantos de respuesta o recíprocos (response calls) (Ángulo et al.,2006 y Kok y Kalamandeen, 2008). Los Crocodylia no poseen un ór-gano vocal especializado y por lo tanto, es posible que el paso del airepor la glotis sea forzado por músculos para producir sonidos (Britton,2001). La vocalización de cocodrilos ha sido bien documentada (p.e.,Wever y Vernon, 1957; Lee, 1968; Manley, 1970; Campbell, 1973;Vergne y Mathevon, 2008; Mandujano-Camacho et al., 2011, entreotros), demostrando que estos reptiles tienen un amplio espectro dellamados acústicos a lo largo de su vida, inclusive al momento de na-cer. Los cocodrilos comienzan a emitir las llamadas o pujidos justo an-tes de eclosionar, conducta que suele preceder la ruptura del huevo. Seha referido que estos llamados cambian de estructura, función y finali-dad a medida que transcurre el tiempo (inclusive días después de laeclosión), cuando cada individuo logra un mayor desarrollo y madu-rez (Vergne et al., 2007).Estos llamados jueganunpapel importante enlos primeros estadios de vida, particularmente en las interacciones conotros juveniles y adultos (Campbell, 1973). Diversos autores han esta-blecido categorías funcionales para comprender la diversidad de estasllamadas en neonatos y juveniles tomando como base su estructuraacústica, sin embargo este fenómeno es pobremente conocido y pocoestudiado (Vergne et al.,2009).Esta investigación caracterizódemane-ra inicial y parcial la estructura acústica de los llamados de Cocodrylusacutus enprocesode eclosión (nacimientos o rupturadel huevo) duran-te la temporadade incubación-eclosiónasistidadel programade resca-te de nidadas con apoyo de indígenas Bari, desarrollado anualmenteen playas del río SantaRosa, cuenca del Lago deMaracaibo,Venezue-la (Mercario et al., 2008), sirviendo como punto de referencia y basepara futuros estudios con la especie.

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METODOLOGÍA

La siguiente caracterización está basada en el análisis de las gra-baciones de dos pre-neonatos durante el proceso de eclosión (naci-mientos) de caimanes de la costa o Cocodrilo americano (Crocodylusacutus) durante la temporada de incubación-eclosión asistida (ex situ)2008 (21 de abril; 16:30 h) del programa de rescate de nidadas conapoyo de indígenas Bari, programa que se ejecuta anualmente en pla-yas del río Santa Rosa, cuenca del Lago de Maracaibo, Venezuela.

En 4,85 minutos de grabación (Larreal, 2010) se registraron 98vocalizaciones (pujidos) provenientes de dos individuos. Para anali-zarlos se utilizó un convertidor de video a audioAplus Video ConverterProfessional 8.90 paraWindows Vista 2007. El audio de las grabacionesy/o vocalizaciones recogidas en el campo (Cámara Sony Cybershot6.0 mp) fueron digitalizadas y editadas a 44.1 kHz y 16 bit de resolu-ción y luego analizadas mediante el programa Raven Lite 1.0 paraWindowsVista 2007. Para la elaboración de los sonogramas y especto-gramas (FFT, 256 puntos o superior) de la especie, se seleccionó unasección de dos segundos de grabación, basándose en criterios de cali-dad de sonido y/o grabación (Figura 1). Adicionalmente, se escogie-ron secciones más largas de 20 segundos a dos minutos, para extraerla información numérica de las características espectrales y tempora-les de las llamadas o vocalizaciones (Figura 1).

Durante la temporada de nacimientos del 2008 (abril–mayo)fueron utilizadas varias grabaciones de pujidos para estimular laeclosión o salida de los huevos. Esta metodología se realizó una vezque la incubación se encontraba en su fase final y después de transcu-rridos 94 días desde la puesta.

RESULTADOS

Todas las vocalizaciones registradas están integradas por unaúnica nota corta modulada de 8,7 a 28,3 milisegundos (ms) de dura-ción. La frecuencia dominante se ubicó entre los 652 y 1394 Hz(X=1052Hz;±0,129); sin embargo el espectro de las frecuencias gra-badas se encontraron entre los 652 y los 9630Hz, incluyendo hasta 8frecuencias de energía sustancial con aproximadamente 1000 Hz dediferencia entre sí. La variación de energía entre el inicio de la fre-cuencia dominante y el final de lamisma fue enpromedio de 1315Hz

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(694-2256 Hz; ± 0,314). Sólo en 7,14% de los casos pudieron distin-guirse frecuencias de energía secundarias, bien definidas, entre los4905 y 5459 Hz (X=5149 Hz; ± 0,282) (ver Figura 2).

En la secuencia analizada, la emisión de vocalizaciones se esti-ma que ocurra en un intervalo de 14 a 21 llamadas por minuto (X=17,54 ± 5,239), con un intervalo de tiempo entre ellos de 0,467 a17,723 segundos (X= 2,626 ± 2,283; para n= 98) (ver Tabla 1).

La estimulación sónica para provocar una sincronización en laseclosiones fue satisfactoria. Los nacimientos aumentaron significati-vamente (106 neonatos) entre los días 94-98 del período de incuba-ción (21/04/2008-25/04/2008), comparados con el período anteriory posterior al intervalomencionado (94-98 días) en donde eclosiona-ron 13 y 21 individuos respectivamente (Larreal, 2010).

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Figura 1. Parámetros registrados en el análisis acústico de las vocalizacio-nes de neonatos de caimán de la costa (Crocodylus acutus). Fd: Frecuencia do-minante; OFd: Otras frecuencia dominante; Tc: Tiempo del canto (Fc-Tc); Tiempoentre cantos (Ic-Fc).

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Figura 2. Oscilograma (arriba) y espectrograma (abajo) de las vocalizacio-nes deneonatos deCrocodylus acutus, durante su eclosióno salida del huevo.

Figura 3. Cría de Crocodylus acutus recién eclosionado dentro del nido artifi-cial.

DISCUSIÓN

Los resultados obtenidos son consistentes y comparables conaquellos referidos en la literatura especializada a pesar de haber sidoun análisis sencillo y realizado a partir de las vocalizaciones de dosindividuos de C. acutus al momento de eclosionar, considerando elequipo y las limitaciones logísticas durante el ensayo de campo.En elanálisis de las vocalizaciones se manejó la terminología referida enestudios de vocalizaciones o llamadas y de su expresión grafica. Lasllamadas o pujidos producidos por los individuos desde el huevo unpoco antes de nacer son muy similares en las especies de cocodrilosen donde se ha estudiado este sonido (Crocodylus acutus, C. porosus, C.niloticus y Caiman latirostris entre otros). En ellos por lo general la du-ración de cada nota no supera el medio segundo, con un número va-riable en la frecuencia y número de harmónicas (entre 2–6) y que difí-cilmente supera los 7 KHz (Britton, 2001; Vergne et al., 2007; Forrisiy Francescoli, 2008; Vergne et al., 2009).

La vocalización de los individuos grabados en el presente estu-dio estuvo constituida por una nota modulada de hasta unos 6 KHz,demuy corta duración (8,7–28,9ms) y repetidas con intervalos regu-lares (cada 2,6 s). Otros trabajos refieren que las notasmoduladas es-tán constituidas por varias frecuencias harmónicas. La frecuencia dela primera harmónica fundamental (la dominante) desciende altranscurrir el tiempo y a una tasa variable, también otras harmónicasdemayor frecuencia son ligeramente detectables en el espectrograma(Britton, 2001), tendencias que pudieron registrarse en el presente es-tudio y que siguen las generalidades anteriormente descritas para co-

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Tabla 1. Parámetros acústicos obtenidos a partir del análisis de 98 vocaliza-ciones moduladas provenientes de 2 pre-neonatos (Crocodylus acutus) o hue-vos en proceso de eclosión.

Parámetros acústicos Valormáximo

Valormínimo

Media Desviaciónestándar

Duración de la vocalización (ms) 28,9 8,7 15,984 2,792

Frecuencia dominante (Hz) 1394 652 1052 0,129

Otras frecuencias (Hz) 5459 4905 5149 0,282

Variación de energía (Hz) 2256 694 1315 0,314

Tiempo entre cantos (s) 17,723 0,467 2,626 2,283

codrilos. Resulta extraño queArdila-Robayo et al. (1999) en un análi-sis similar sobre C. intermedius mencionen frecuencias de hasta 65KHz con una duración de 3 segundos para pujidos similares en críasa punto de eclosionar; son también cuestionables las frecuencias queellosmencionan para eventos similares para post eclosionados y postmetamórficos de las especies Alligator mississippiensis y Crocodylus po-rosus de 16,3 KHz y 48,7 KHz, respectivamente.

Las vocalizaciones producidas por los jóvenes cocodrilos desdeel huevo son categorizadas como llamadas de pre eclosión, sonde bajafrecuencia presumiblemente porque son el resultado de las propieda-des del filtrado acústico que el sonido debe efectuar al atravesar la cás-cara intacta del huevo. Las llamadas de los individuos desde el interiorde los huevos podría actuar como señales de sincronización para laruptura del cascarón en los demás miembros de la camada, tambiénpodría estimular a la madre para que abra el nido y provea de protec-ción contraposibles depredadores (Britton, 2001;Vergne et al., 2009).

El seguimiento a las nidadas de C. acutus realizadas en la cuencadel Lago deMaracaibo (Barros et al., 2010; Larreal, 2010), ubicada alnoroeste de Venezuela pareciera indicar que no existe cuidado paren-tal, considerando que no se han observado a los progenitores cerca delnidoni demostracionesde conductas agresivas ante la llegadade intru-sos en las áreas de puestas. Estos resultados parecieran contrastar conlo referido tanto por De la Ossa-Velásquez (2002); donde indica quelas hembras suelenpermanecer en la vecindaddel nido, comoporHer-nández-Hurtado et al. (2011) quienes refieren la posible utilización decuevas en las cercanías de las zonas de anidación como sitios centine-la; para que las hembras realicen los cuidados parentales y protejan elnido. Con relación a esto último se ha evidenciado también la excava-ción de cuevas por parte de C. acutus en taludes descubiertos a orillasdel río SantaRosa, durante la época de aguas bajas (Barros, comunica-ción personal). Los resultados obtenidos por Larreal (2010) están enconsonancia con lo expuesto pos Casas-Andreu (2003) en donde lashembras progenitoras no demuestran protección ni cuidado a los ni-dos ni a las crías después del nacimiento. En muchos cocodrilos sinembargo la excavación del nido por parte de los progenitores estimulauna mayor producción de llamados entre los neonatos.

Los cocodrilos poseen patrones conductuales, ecológicos y po-blacionales que requieren de un seguimiento constante para la com-

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prensión de su dinámica, evaluación eficaz y posterior conservaciónde sus poblaciones y hábitats. Entre los aspectos bioecológicos a estu-diar para la comprensión de las poblaciones se encuentra la posiblemodificación en la estructura de la vocalización de neonatos y juve-niles a la par de los requerimientos ecológicos o conductuales.

AGRADECIMIENTOS

Los autores quieren agradecer a los dueños de laHacienda elRióo Don Rubén por permitir la realización de la incubación asistida delas nidadas de caimán de la costa en los años 2008-2009, así como a suempleados y obreros, también a E. Quintero, W. Fuenmayor por suasistencia en campo.Gracias también a todos los estudiantes de biolo-gía del programa de servicio comunitario de caimanes y comunidadesBarí por su participación y ayuda. A los Barí de las familias:MercarioyAshiboroko por su necesaria participación en el hallazgo de las nida-das y por permitirnos conocer un poco de sus costumbres. Se agradecea la ONG Provita por su aporte financiero a través de la iniciativa deespecies amenazadas (IEA) en el 2009, también a los fondos aporta-dos por SRAS a través del Grupo de Especialistas en Cocodrilos de laIUCN en el 2010. Finalmente a G. Rivas por su ayuda en aspectos deestilo, revisión del trabajo y escritura del abstract.

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