Bolus effects on patient awareness of swallowing difficulty and swallow physiology after...

23
Title: Bolus Effects on Patient Awareness of Swallowing Difficulty and Swallow Physiology following Chemoradiation for Head and Neck Cancer Authors: Nicole M. RogusPulia, PhD, CCCSLP Women's Health Postdoctoral Fellow William S. Middleton Memorial Veterans Hospital Adjunct Professor, University of WisconsinMadison Department of Medicine, School of Medicine and Public Health Speech, Swallowing, And Dining Enhancement Program 2500 Overlook Terrace Madison GRECC (11G), Room D5216 Madison, WI 53705 Margaret Pierce, RN, BSN, OCN Nursing Clinical Coordinator Radiation Oncology Northwestern Memorial Hospital Chicago, IL, 60611 Bharat B Mittal, MD Professor and Chairman, Department of Radiation Oncology Northwestern University Feinberg School of Medicine Chicago, IL, 60611 Steven G. Zecker, Ph.D. Northwestern University This article has been accepted for publication and undergone full peer review but has not been through the copyediting, typesetting, pagination and proofreading process which may lead to differences between this version and the Version of Record. Please cite this article as an ‘Accepted Article’, doi: 10.1002/hed.23720

Transcript of Bolus effects on patient awareness of swallowing difficulty and swallow physiology after...

 

Title:  Bolus Effects on Patient Awareness of Swallowing Difficulty and Swallow Physiology following 

Chemoradiation for Head and Neck Cancer 

Authors: 

Nicole M. Rogus‐Pulia, PhD, CCC‐SLP 

Women's Health Postdoctoral Fellow 

William S. Middleton Memorial Veterans Hospital 

Adjunct Professor, University of Wisconsin‐Madison 

Department of Medicine, School of Medicine and Public Health 

Speech, Swallowing, And Dining Enhancement Program  

2500 Overlook Terrace 

Madison GRECC (11G), Room D5216 

Madison, WI  53705 

Margaret Pierce, RN, BSN, OCN 

Nursing Clinical Coordinator 

Radiation Oncology 

Northwestern Memorial Hospital 

Chicago, IL, 60611 

Bharat B Mittal, MD 

Professor and Chairman, Department of Radiation Oncology 

Northwestern University 

Feinberg School of Medicine 

Chicago, IL, 60611 

Steven G. Zecker, Ph.D. 

Northwestern University 

This article has been accepted for publication and undergone full peer review but has not beenthrough the copyediting, typesetting, pagination and proofreading process which may lead todifferences between this version and the Version of Record. Please cite this article as an‘Accepted Article’, doi: 10.1002/hed.23720

2  

Department of Communication Sciences and Disorders 

Frances Searle Building 

Evanston, IL 60208 

Jeri Logemann, PhD, CCC‐SLP 

Northwestern University 

Department of Communication Sciences and Disorders 

Frances Searle Building 

Evanston, IL  60208 

Please send reprints to: 

Nicole M. Rogus‐Pulia 

William S. Middleton Memorial Veterans Hospital 

2500 Overlook Terrace 

Madison GRECC (11G), Room D5216 

Madison, WI  53705 

Phone:  708‐699‐8615 

Acknowledgments:  The authors would like to thank Muveddet Harris for assistance with data reduction; 

Kristin Larsen, Sharon Veis, Cory Atkinson, and Megan Schliep for assistance with subject recruitment; 

and Charles Larson for editorial feedback.  This manuscript was partially prepared within the Geriatric 

Research Education and Clinical Center (GRECC) at the William S. Middleton Veteran Affairs Hospital in 

Madison, WI; GRECC manuscript ####.  The views and content expressed in this article are solely the 

responsibility of the authors and do not necessarily reflect the position, policy, or official views of the 

Department of Veteran Affairs or U.S. government. 

3  

 

Presentations:  The results of this study were presented at the American Speech‐Language‐Hearing 

Association Annual Convention in Atlanta, Georgia on November 17th, 2012. 

Running title:  Bolus Effects on Swallowing in Head and Neck Cancer Patients 

Key words:  dysphagia, chemoradiation, head and neck cancer, perception, bolus, volume, consistency 

Conflicts of interest:  The authors have no conflicts of interest to declare. 

Abstract:   

Background:  Patients treated for head and neck cancer frequently develop dysphagia. Bolus 

characteristics are altered during fluoroscopic swallowing studies to observe the impact on swallowing 

function.    The purpose of this study was to determine bolus volume and consistency effects on 

oropharyngeal swallowing physiology and patient awareness of swallowing difficulty. 

Methods:  21 patients with head and neck cancer were assessed pre‐ and post‐chemoradiation.  The 

Modified Barium Swallow Study was utilized to examine swallow physiology.  Each subject provided 

perceptual ratings of swallowing difficulty after each swallow of varying bolus types.   

Results:  Oral transit times were significantly longer with pudding boluses.  There were trends for higher 

residue percentages as well as perceptual ratings for pudding and cookie boluses.  One correlation 

between perceptual ratings and physiology was significant. 

Conclusions:  Patient awareness of swallowing difficulty and aspects of swallowing physiology vary with 

bolus consistency.  Patient awareness does not correlate with observed changes in swallowing 

physiology. 

4  

Introduction 

Patients with head and neck cancer who receive chemoradiation treatment frequently develop 

dysphagia as a result of radiation‐induced fibrosis to the critical tissues and damage to the 

neuromuscular junctions of the head and neck region1–9.  Changes in bolus size and consistency along 

with postural changes may be effective in eliminating aspiration, the most dangerous complication of 

dysphagia 2,10.  In clinical practice, bolus volume and/or consistency is often altered in order to observe 

effects on swallow physiology.   

Systematic changes in normal swallowing with increasing bolus volume have been well‐

documented10–19.  With increasing viscosity of the bolus, various changes in the normal swallow have 

also been observed10,11,13,20,21.   Alterations in swallow physiology that occur in response to changes in 

bolus volume and viscosity have also been documented in patients with various medical conditions that 

often lead to dysphagia10,22.  Trends observed across all of these patient groups, including patients with 

head and neck cancer, can be summarized as higher rates of aspiration with thin liquids4,6,22, increased 

residue with larger volume and pudding boluses23, higher generated tongue pressure with increased 

volume and viscosity24–26, and improved pharyngeal delay time (when bolus first enters pharynx until 

laryngeal elevation begins) with larger volumes15,27.  Limitations of these previous studies include a 

limited number of bolus types and presentation of boluses in a traditional hierarchy of increasing 

volume and viscosity.   As swallowing is a neuromuscular function that is susceptible to fatigue effects 28–

30, the potential influence of bolus presentation order on oropharyngeal swallow physiology during the 

Modified Barium Swallow Study (MBSS)  requires consideration.  To mitigate any potential confounding 

impact, a randomized order of bolus presentation was utilized in this study.   

The type of bolus swallowed may not only affect swallow physiology but may also affect patient 

awareness of swallowing difficulty31.  One study by Pauloski et al31 examined agreement between 

patients’ complaint of dysphagia and actual swallowing function.  The results of this study indicated that 

5  

patients with head and neck cancer treated with chemoradiation were able to accurately perceive 

decreases in their swallowing function.  Results also suggested that patient awareness of swallowing 

difficulty may vary with bolus type but this was not specifically examined.     

A broader understanding of how awareness of swallowing as well as swallow physiology 

changes with bolus type in patients who receive chemoradiation for head and neck cancer is both 

necessary and clinically useful.  This information may allow for more informed expectations prior to 

swallow assessment, more accurate diet recommendations, and improved patient compliance with 

recommendations.  The purpose of this study was to determine whether bolus type influences 

physiology of the oropharyngeal swallow or awareness of swallowing difficulty in patients treated for 

head and neck cancer with chemoradiation.  Within this larger purpose, there were two specific aims.  

First, we set out to determine how measures of swallow physiology would change depending upon the 

type of bolus given to the patient.  We hypothesized that measures of swallowing physiology would be 

significantly worse (longer transit times and higher amounts of residue) for more viscous and thicker 

boluses than for thinner or less viscous boluses regardless of volume.  Second, we wanted to observe 

whether patient awareness of swallowing ability varied depending upon bolus type.  The hypothesis to 

be tested was that patients would report higher ratings of swallowing difficulty as viscosity (liquid 

boluses) and thickness (pudding and cookie boluses) increased, regardless of bolus volume.   

Materials and Methods 

Subjects 

There were 21 patients diagnosed with head and neck cancer and treated with chemoradiation 

treatment.  Patients were recruited through referrals from cooperating radiation oncologists, medical 

oncologists, and head and neck surgeons at Northwestern Memorial Hospital.   

The patients consisted of individuals from 36 to 80 years of age (average age of 56 years) (see 

Table 1 for patient characteristics).  These patients were diagnosed with oral, oropharyngeal, 

6  

nasopharyngeal, or laryngeal tumors (see Table 2) and were treated with a full course of radiotherapy 

and chemotherapy.   All patients received at least 60 Gy over an average of 7 weeks.  Five of the twenty‐

one patients received induction chemotherapy followed by concurrent chemoradiation.  The other 

sixteen patients received concurrent chemoradiation only.   Eight of the patients received surgical 

intervention (partial glossectomy, tonsillectomy, or neck dissection) followed by post‐operative 

chemoradiation.  The radiation delivery was intensity‐modulated for all the patients but one who 

received conventional external‐beam radiation (see Table 1).  Inclusion criteria for the patient group 

were 1) diagnosis of head and neck cancer by a medical doctor and 2) planned total radiation dosage of 

at least 50 Gy with concurrent chemotherapy.  Exclusion criteria were 1) other medical problems known 

to cause salivary gland hypofunction32 and/or dysphagia (e.g., neurological problems, gastroenterologic 

problems, etc), 2) prior swallowing treatment, and 3) prescribed medication that could affect 

swallowing.   

Study Procedures 

The protocol was approved by the Institutional Review Board of Northwestern University, and 

all subjects signed informed consent statements.  Each patient was evaluated twice, once prior to 

initiation of chemoradiation treatment and once after completion of treatment.  The pre‐treatment 

assessment point took place an average of 3.5 weeks before treatment began.  The post‐treatment 

assessment for the majority of patients was between 3 months and 1 year post‐treatment (an average 

of 5 months).  Three patients were up to two years post‐treatment due to difficulty with follow‐up.  Data 

collection at each assessment point consisted of a MBSSand questions related to patients’ awareness of 

difficulty swallowing. 

Modified Barium Swallow Study 

Each subject’s swallowing was examined using a MBSS.  MBSS enables visualization and 

measurement of the critical movements of the oropharyngeal swallow.  Each subject was administered 

7  

two boluses of each of the following consistencies:  1 and 10 ml of thin liquid barium, 3 and 10 ml of 

nectar thick liquid barium, 3 ml of thin paste (67% vanilla pudding and 33% EZ EM barium paste), 3 ml of 

standard barium paste; and ¼ of a Lorna Doone cookie covered with 1 ml of EZ EM barium paste.  All 

swallows were viewed in the lateral plane.  All bolus volumes were measured by syringe and gently 

placed into the patient’s mouth either via syringe or spoon.  The patient was instructed to hold the bolus 

in his/her mouth until directed to swallow.   

 The specific bolus types chosen for inclusion in this study were based on the goal of 

representing a wide variety of both bolus volumes and viscosities/thicknesses while limiting the total 

number of boluses administered for radiation safety.  The order of presentation of these varying boluses 

was randomized in order to avoid any order effects, such as fatigue, that may occur.  The order of 

presentation was the same at both assessment points so that changes in swallow physiology for 

particular bolus types post‐treatment could be more accurately attributed to effects of chemoradiation.  

If a patient aspirated greater than 5% of the bolus on the first swallow of a given bolus type, the second 

swallow of this bolus type was not administered.   

Data Reduction 

Two types of measures and observations were made from fluoroscopic recordings:  1) 

approximate amount (percentage) of residue as well as instances of penetration and aspiration and 2) 

selected temporal measurements of structural and bolus movement.  MBSS data were recorded on 1/2 

inch videotape.  The measures and observations were made through visual inspection of the recordings 

at regular speed, slow motion, and frame‐by‐frame using a DVC‐PRO machine.  Ten percent of all 

swallows were reanalyzed by the same observer as well as by a different observer to determine 

intrajudge and interjudge reliability.  Pearson correlation coefficients of intrajudge and interjudge 

reliability were high (.95‐.99) for all measures. 

Approximate percent residue and instances of penetration and aspiration 

8  

The only instrumentation that enables quantification of residue is scintigraphy, a nuclear 

medicine test involving swallows of measured amounts of a radioactive substance.  Data from previous 

studies examining the correlations between oral residue measure from scintigraphy33 and estimations of 

amount of oral residue from the modified barium swallow indicate that observations of approximate 

percent residue from videofluoroscopy can be accurate when done by well‐trained staff 34.  The 

presence or absence as well as the amount of residue in the oral and pharyngeal cavities were 

determined.  The number of instances of penetration and aspiration at different time points (before, 

during, or after the swallow) were recorded.   

Temporal Analysis of Bolus Movement  

Using frame‐by‐frame analysis and slow motion, videoframes on which the bolus reached 

specific points in the oropharynx and when particular structural movements began and ended were 

identified.  The recordings were captured at 30 frames per second (60 fields per second).  The following 

events were recorded:  (a) first backward movement of the bolus (defined as the onset of oral transit); 

(b) head (leading edge) of the bolus reaches the point where the ramus of the mandible crosses the 

tongue base(the point by which the pharyngeal swallow should trigger); (c) beginning of laryngeal 

elevation (first elevation associated with the onset of the pharyngeal stage of the swallow; the arytenoid 

cartilages and/or true vocal folds were used as structural landmarks for this measure); (d) end of 

cricopharyngeal opening (the tail of the bolus leaves the cricopharyngeal region, defined as the 

termination of the pharyngeal swallow). 

From these events, the following durational measures were made:  oral transit time (OTT, b‐a)‐ the time 

it takes the bolus to move through the oral cavity; pharyngeal delay time (PDT, c‐b)‐ the time from bolus 

head passing the posterior edge of the ramus of the mandible until the initial observation of laryngeal 

elevation; pharyngeal response time (PRT, d‐c)‐ the time from the onset of laryngeal elevation until the 

9  

bolus tail passes through the cricopharyngeal sphincter; and pharyngeal transit time (PTT, d‐b)‐ the time 

required for the bolus to move through the pharynx.  Patient Awareness of Swallowing by Bolus Type 

Following every swallow during the MBSS, each subject was asked to provide a rating of how 

difficult the particular bolus was to swallow.  Subjects were asked to indicate a number from 1 to 7 with 

1 representing no difficulty with swallowing and 7 representing the most severe difficulty with 

swallowing..   

Statistical Analysis 

Values for each dependent variable (percentages of residue, instances of 

penetration/aspiration, durational measures and perception ratings) were averaged across trials to 

obtain one value per bolus type.  A two‐way repeated measures ANOVA with independent variables of 

time (changes from pre‐ to post‐treatment) and bolus type was performed for each dependent variable.  

A repeated measures ANOVA was also conducted at the post‐treatment point to determine differences 

in the dependent variables based on bolus type alone.  Changes in the number of penetration and 

aspiration instances from pre‐treatment to post‐treatment were determined using McNemar’s exact 

test.  Pearson product‐moment correlation coefficients were calculated to examine relationships 

between perception per bolus type and the measures of physiology for each bolus type.  If a subject had 

missing data, which did occur for temporal data on less than 5% of the swallows due to difficulties with 

equipment or the image, then missing data specific to each analysis were excluded from that particular 

analysis.  

Correlations between the demographic variables of continuous nature (age, radiation total dose, 

time to pre‐treatment assessment, time to post‐treatment assessment) and the dependent variables in 

this study were also calculated at both pre‐treatment and post‐treatment.  Since there were no strong 

correlations present, these variables were not included as covariates in the analyses.  Despite several 

10  

patients with post‐treatment evaluations further out from treatment completion, the time to post‐

treatment assessment variable did not appear to influence results. 

Results 

Pre‐treatment to Post‐treatment Comparison 

These comparisons allowed for examination of changes in percentages of residue, instances of 

penetration/aspiration, durational measures and perceptual ratings from pre‐ to post‐treatment and 

whether these changes were dependent upon the type of bolus being swallowed. 

Measures of Swallow Physiology 

Pharyngeal response time was the only durational measure that was found to be significantly 

longer following treatment.  Two‐way repeated measures ANOVA revealed a main effect for time 

(F(1,13)=4.87, p<.05) indicating longer pharyngeal response times across all bolus types post‐treatment.  

There were no interactions or main effects present for the other individual durational measures (OTT, 

PDT, PTT).   

Regardless of bolus type, a higher percentage of the bolus remained in both the oral 

(F(1,15)=18.94, p<.002) and pharyngeal (F(1,16)=10.39, p<.01) cavities after the swallow in the patients 

post‐treatment as compared to pre‐treatment.  There was a trend observed for higher percentages of 

oral and pharyngeal residue with pudding and cookie boluses as compared to other bolus types at the 

post‐treatment point (see Figures 1 and 2). 

The incidence of penetration increased for certain bolus types after treatment while the 

incidence of aspiration did not change significantly.  McNemar’s exact test revealed significantly more 

instances of penetration post‐treatment for the 10mL thin liquid boluses (p<.03) and the 3mL nectar‐

thick boluses (p<.03).  There were no significant changes for the other bolus types.  All instances of 

penetration both pre‐ and post‐treatment were “silent” (no throat clear or cough in response).  There 

were no instances of aspiration pre‐treatment, but 89% (8/9) of aspiration occurrences post‐treatment 

11  

also were “silent”.  The one occurrence of aspiration for which a patient coughed in response was on a 

3mL nectar‐thick liquid bolus (see Table 3 for the incidence of penetration and aspiration by bolus type). 

Patient Awareness of Swallowing by Bolus Type 

Patient ratings of swallowing difficulty did not vary significantly based on bolus type or time 

relative to treatment.  The two‐way repeated measures analysis of variance revealed no interaction 

effect for bolus type by time (F(6,15)= 1.93, p=.436) or main effect for time (F(1,20)=.147, p=.706).  

However, there was a trend for ratings of swallowing difficulty to be higher on paste and cookie boluses 

as compared to all of the liquid bolus types at the post‐treatment assessment point (see Figure 3).   

Post‐treatment Comparison based on Bolus Type:   

These comparisons allowed for examination of differences between bolus types for percentages 

of residue, instances of penetration/aspiration, durational measures and perception ratings at the post‐

treatment assessment point.   

Measures of Swallow Physiology  

Oral transit time and pharyngeal delay time were the durational measures found to vary 

significantly with bolus type at the post‐treatment assessment point.  A significant main effect for bolus 

type was found for oral transit time (Wilks lambda= .295, F(6,11)= 4.37, p<.02).  Post‐hoc analyses 

revealed that oral transit time was significantly longer for pudding boluses as compared to 1mL thin 

liquid, 10mL thin liquid, 3mL nectar‐thick liquid, 10mL nectar‐thick liquid.  Oral transit time was 

significantly shorter for cookie boluses as compared to 1mL thin liquid, 10mL nectar‐thick liquid, thin 

pudding, and standard pudding boluses.   

A significant main effect for bolus type also wasfound for pharyngeal delay time (Wilks lambda= 

.245, F(6,10)= 5.13, p=.012) with significantly shorter PDTs for cookie boluses as compared to all other 

bolus types.  There were no significant effects for pharyngeal response time or pharyngeal transit time.  

12  

There were no significant effects for bolus type for the oral and pharyngeal residue levels or instances of 

penetration or aspiration.   

Patient Awareness of Swallowing by Bolus Type 

At the post‐treatment point, awareness of swallowing difficulty did not differ between bolus 

types.  A repeated measures ANOVA showed no significant effect for bolus type (Wilks’ lambda= .501, 

F(6,15)= 2.49, p=.071).   

Correlations between Perception and Physiology by Bolus Type 

No significant correlations were found between patient awareness ratings and the following 

measures:  oral residue, OTT, PRT, PDT, or PTT.   For the pudding bolus only, there was a moderate, 

positive correlation between percentage of pharyngeal residue and the awareness rating (r=.508, p<.02; 

see Table 4).  As amount of pharyngeal residue increased on pudding boluses, patients perceived more 

difficulty swallowing the pudding. 

Summary of Results 

  In summary, results revealed longer pharyngeal response times as well as more residue in the 

oral cavity and pharynx after treatment for all bolus types.  There were higher incidences of penetration 

on 10mL thin liquid and 3mL nectar‐thick liquid boluses after treatment.  Patient perception of 

swallowing difficulty did not change significantly following treatment despite documented worsening of 

swallowing function as stated above.  However, there were trends for slightly higher ratings on pudding 

and cookie boluses after treatment.  After treatment, oral transit time was longest for pudding boluses 

and shortest for cookie boluses.  Pharyngeal delay time was shortest for cookie boluses after treatment.  

There was only one significant correlation between patient awareness ratings and measures of swallow 

physiology by bolus type. 

Discussion 

13  

The focus of this study was to clarify whether changes in measures of swallow physiology and 

patient awareness of swallowing difficulty following chemoradiation treatment are dependent upon the 

type of bolus swallowed.  Increased amounts of residue in the oral cavity and pharynx as well as longer 

pharyngeal response times post‐treatment occurred across all bolus types.  When comparing bolus 

types, there were significantly longer oral transit times for pudding boluses as well as trends towards 

higher amounts of residue and patient ratings of swallowing difficulty for pudding and cookie boluses.  

By randomizing the order of bolus presentation, the results observed could be more accurately 

attributed to variations in swallowing related to bolus type rather than to potential fatigue effects.   

The higher percentages of residue observed in the oral cavity and pharynx along with longer 

pharyngeal response times following treatment could reflect fibrosis of the head and neck musculature 

resulting in reduced strength and therefore poor pharyngeal constriction.  This may lead to more 

difficulty clearing the pharynx during the swallow.  The role of salivary gland hypofunction32 resulting 

from inclusion of salivary glands in the radiation field also may contribute to increased amounts of 

residue.  Decreased production of saliva (hyposalivation) may result in less coating of oral and 

pharyngeal structures as well as poor lubrication of the bolus that becomes critical to transport.There 

were significantly longer oral transit times at the post‐treatment point for pudding boluses as compared 

to multiple liquid bolus types.  These changes could be due to known fibrosis‐related decreases in 

lingual strength  following chemoradiation treatment3,35–37.  They also may be related to salivary gland 

hypofunction resulting in poor lubrication which could impact the transport of viscous boluses to a 

greater degree.  However, the oral transit times for cookie boluses, not including mastication times, 

were found to be significantly shorter as compared to multiple liquid boluses and pudding boluses.  This 

unexpected finding could be related to possible stimulation of saliva which occurs during mastication 

and may improve bolus transport in patients with salivary gland hypofunction.  Also, oral transit time 

reflects duration of bolus transit through the oral cavity and into the pharynx following completion of 

14  

mastication.  Future research should include an additional measure of oral preparation or mastication 

time as this may be prolonged in patients following treatment due to salivary gland hypofunction and/or 

reductions in lingual strength. 

In addition, pharyngeal delay times that reflect the timing of the pharyngeal response were 

shorter for cookie boluses.  This was again an unexpected finding considering that typically, while 

chewing, some of the bolus moves into the vallecular space.   This finding reflects the way cookie 

boluses were analyzed during frame‐by‐frame analysis of videofluoroscopic recordings.  When 

determining pharyngeal delay time, the arrival of the bolus into the pharynx was considered as it relates 

to initiation of the oral transport during the swallow and not entry into the vallecular space during 

chewing.  It is also possible that the additional sensory stimulation provided by the process of 

mastication may explain quicker triggering of the swallow with cookie boluses.    

Findings of increased frequency of penetration during the swallow for 10mL thin liquid and 3mL 

nectar‐thick boluses is consistent with findings by Daggett et al38 who reported a lower incidence of 

penetration with non‐liquid (and thicker) consistencies in normal subjects.  The lower frequencies of 

penetration with the higher (10mL) volume nectar‐thick bolus type as compared to a lower volume 

(3mL) nectar‐thick bolus type conflict with previous research findings that suggest more frequent 

occurrences of penetration with increased bolus volumes38.   It may be that the combination of a larger 

and slightly thicker bolus (as compared to thin liquid) provided increased sensory input during the 

swallow that resulted in improved airway protection.   This emphasizes the clinical need to examine the 

effect of thickened liquids in these patients since one cannot assume that thickened liquids will continue 

to reduce penetration without examining their effect across volumes.  Although the increase in number 

of aspiration occurrences post‐treatment was non‐significant, the majority of occurrences were “silent” 

(no throat clear or cough in response).  These findings reflect sensory deficits that result in decreased 

patient awareness and support the concern over “silent” aspiration in this patient population. Although 

15  

non‐significant, there were trends towards higher amounts of oral and pharyngeal residue for pudding 

and cookie boluses than for other bolus types at the post‐treatment point.   This is consistent with 

previous work showing higher levels of residue for thicker boluses39–41.  Another non‐significant trend, 

towards higher patient ratings of swallowing difficulty for pudding and cookie boluses, also was 

observed.  It is possible that, with a larger sample size, the relatively larger increases in percentages of 

residue and perception ratings observed with pudding and cookie boluses would reach significance. 

There were several limitations to this study.  Patients with head and neck cancer varied in terms 

of tumor site and location as well as size of radiation field, exact chemoradiation treatment protocol, 

and smoking or alcohol history.  A subset of the patients received some type of surgical intervention 

followed by chemoradiation.  Due to varying types of surgery (tonsillectomy, partial glossectomy, and 

neck dissection) and the small number of patients in this category, it was not possible to determine 

differential effects of specific types of surgery followed by chemoradiation versus chemoradiation alone.  

This is an important area for future research with a larger overall sample size.  The time from completion 

of treatment to post‐treatment assessment varied in our patient group as well.  Due to difficulty with 

follow‐up closer to treatment completion secondary to acute effects, several patients were assessed at a 

later point as compared to the rest of the group.   

Despite non‐significant trends of higher patient perception ratings and amounts of residue with 

pudding and cookie bolus, only one correlation between percentages of pharyngeal residue and patient 

perception ratings for a pudding bolus was significant.  If patient awareness of swallowing closely 

reflects changes in swallow physiology, more positive correlations would be expected.  Therefore, the 

lack of significant correlations observed in this study suggests some level of disconnect between patient 

awareness of swallowing and swallowing function.  Pauloski et al31 reported general agreement between 

perception and physiology for multiple bolus types; however, perceptions of swallowing difficulty in this 

study were not bolus‐specific.  When patients were asked to rate difficulty of swallowing for each bolus 

16  

type in our study, this consistent level of agreement was not observed.  Overall, patient ratings of 

difficulty were low (<3).  It may be that patients do not observe as much difficulty swallowing as would 

be expected from the observed changes in swallowing physiology.  This relatively poor awareness of any 

swallowing difficulty may be the reason patients often continue to swallow foods that are not safe or 

efficient for them.  Future research should focus on other potential mediating factors of this relationship 

between patient awareness of swallowing difficulty and physiology, such as salivary hypofunction and 

oropharyngeal sensation. 

References 

1.   Manikantan K, Khode S, Sayed SI, et al. Dysphagia in head and neck cancer. Cancer Treatment Reviews. 2009;35(8):724–732.  

2.   Mittal BB, Pauloski BR, Haraf DJ, et al. Swallowing dysfunction‐‐preventative and rehabilitation strategies in patients with head‐and‐neck cancers treated with surgery, radiotherapy, and chemotherapy: a critical review. Int J Radiat Oncol Biol Phys. 2003;57(5):1219–1230. 

3.   Logemann JA, Rademaker AW, Pauloski BR, et al. Site of disease and treatment protocol as correlates of swallowing function in patients with head and neck cancer treated with chemoradiation. Head Neck. 2006;28(1):64–73.  

4.   Lazarus CL. Effects of radiation therapy and voluntary maneuvers on swallow functioning in head and neck cancer patients. Clin Commun Disord. 1993;3(4):11–20. 

5.   Lazarus CL, Logemann JA, Kahrilas PJ, Mittal BB. Swallow recovery in an oral cancer patient following surgery, radiotherapy, and hyperthermia. Head Neck. 1994;16(3):259–265. 

6.   Lazarus CL, Logemann JA, Pauloski BR, et al. Swallowing disorders in head and neck cancer patients treated with radiotherapy and adjuvant chemotherapy. Laryngoscope. 1996;106(9 Pt 1):1157–1166. 

7.   Kotz T, Abraham S, Beitler JJ, Wadler S, Smith RV. Pharyngeal transport dysfunction consequent to an organ‐sparing protocol. Arch Otolaryngol Head Neck Surg. 1999;125(4):410–413. 

8.   Smith RV, Kotz T, Beitler JJ, Wadler S. Long‐term swallowing problems after organ preservation therapy with concomitant radiation therapy and intravenous hydroxyurea: initial results. Arch Otolaryngol Head Neck Surg. 2000;126(3):384–389. 

9.   Nguyen NP, Moltz CC, Frank C, et al. Severity and duration of chronic dysphagia following treatment for head and neck cancer. Anticancer Res. 2005;25(4):2929–2934. 

17  

10.   Lazarus CL, Logemann JA, Rademaker AW, et al. Effects of bolus volume, viscosity, and repeated swallows in nonstroke subjects and stroke patients. Arch Phys Med Rehabil. 1993;74(10):1066–1070. 

11.   Dantas RO, Dodds WJ. Effect of bolus volume and consistency on swallow‐induced submental and infrahyoid electromyographic activity. Braz J Med Biol Res. 1990;23(1):37–44. 

12.   Kahrilas PJ, Logemann JA. Volume accommodation during swallowing. Dysphagia. 1993;8(3):259–265. 

13.   Shaker R, Ren J, Podvrsan B, et al. Effect of aging and bolus variables on pharyngeal and upper esophageal sphincter motor function. Am J Physiol. 1993;264(3 Pt 1):G427–432. 

14.   Ren J, Shaker R, Zamir Z, Dodds WJ, Hogan WJ, Hoffmann RG. Effect of age and bolus variables on the coordination of the glottis and upper esophageal sphincter during swallowing. Am J Gastroenterol. 1993;88(5):665–669. 

15.   Bisch EM, Logemann JA, Rademaker AW, Kahrilas PJ, Lazarus CL. Pharyngeal effects of bolus volume, viscosity, and temperature in patients with dysphagia resulting from neurologic impairment and in normal subjects. J Speech Hear Res. 1994;37(5):1041–1059. 

16.   Kahrilas PJ, Lin S, Chen J, Logemann JA. Oropharyngeal accommodation to swallow volume. Gastroenterology. 1996;111(2):297–306. 

17.   Rademaker AW, Pauloski BR, Colangelo LA, Logemann JA. Age and volume effects on liquid swallowing function in normal women. J Speech Lang Hear Res. 1998;41(2):275–284. 

18.   Cook IJ, Dodds WJ, Dantas RO, et al. Timing of videofluoroscopic, manometric events, and bolus transit during the oral and pharyngeal phases of swallowing. Dysphagia. 1989;4(1):8–15. 

19.   Butler SG, Stuart A, Leng X, Rees C, Williamson J, Kritchevsky SB. Factors influencing aspiration during swallowing in healthy older adults. Laryngoscope. 2010;120(11):2147–2152.  

20.   Dantas RO, Kern MK, Massey BT, et al. Effect of swallowed bolus variables on oral and pharyngeal phases of swallowing. Am J Physiol. 1990;258(5 Pt 1):G675–681. 

21.   Hamlet S, Choi J, Zormeier M, et al. Normal adult swallowing of liquid and viscous material: scintigraphic data on bolus transit and oropharyngeal residues. Dysphagia. 1996;11(1):41–47. 

22.   Kuhlemeier KV, Palmer JB, Rosenberg D. Effect of liquid bolus consistency and delivery method on aspiration and pharyngeal retention in dysphagia patients. Dysphagia. 2001;16(2):119–122. 

23.   Pauloski BR, Logemann JA. Impact of tongue base and posterior pharyngeal wall biomechanics on pharyngeal clearance in irradiated postsurgical oral and oropharyngeal cancer patients. Head Neck. 2000;22(2):120–131. 

24.   Nicosia MA, Hind JA, Roecker EB, et al. Age effects on the temporal evolution of isometric and swallowing pressure. J Gerontol A Biol Sci Med Sci. 2000;55(11):M634–640. 

18  

25.   Youmans SR, Stierwalt JAG. Measures of tongue function related to normal swallowing. Dysphagia. 2006;21(2):102–111.  

26.   Youmans SR, Youmans GL, Stierwalt JAG. Differences in tongue strength across age and gender: is there a diminished strength reserve? Dysphagia. 2009;24(1):57–65.  

27.   Logemann JA, Pauloski BR, Colangelo L, Lazarus C, Fujiu M, Kahrilas PJ. Effects of a sour bolus on oropharyngeal swallowing measures in patients with neurogenic dysphagia. J Speech Hear Res. 1995;38(3):556–563. 

28.   Kays SA, Hind JA, Gangnon RE, Robbins J. Effects of dining on tongue endurance and swallowing‐related outcomes. J Speech Lang Hear Res. 2010;53(4):898–907.  

29.   Roy N, Stemple J, Merrill RM, Thomas L. Dysphagia in the elderly: preliminary evidence of prevalence, risk factors, and socioemotional effects. Ann Otol Rhinol Laryngol. 2007;116(11):858–865. 

30.   Robbins J, Coyle J, Rosenbek J, Roecker E, Wood J. Differentiation of normal and abnormal airway protection during swallowing using the penetration‐aspiration scale. Dysphagia. 1999;14(4):228–232. 

31.   Pauloski BR, Rademaker AW, Logemann JA, et al. Swallow function and perception of dysphagia in patients with head and neck cancer. Head Neck. 2002;24(6):555–565.  

32.   Nederfors T. Xerostomia and hyposalivation. Adv Dent Res. 2000;14:48–56. 

33.   Holt S, Miron SD, Diaz MC, Shields R, Ingraham D, Bellon EM. Scintigraphic measurement of oropharyngeal transit in man. Dig Dis Sci. 1990;35(10):1198–1204. 

34.   Logemann JA, Williams RB, Rademaker A, Pauloski BR, Lazarus CL, Cook I. The relationship between observations and measures of oral and pharyngeal residue from videofluorography and scintigraphy. Dysphagia. 2005;20(3):226–231.  

35.   Lazarus CL, Logemann JA, Pauloski BR, et al. Swallowing and tongue function following treatment for oral and oropharyngeal cancer. J Speech Lang Hear Res. 2000;43(4):1011–1023. 

36.   Eisele DW, Koch DG, Tarazi AE, Jones B. Case report: aspiration from delayed radiation fibrosis of the neck. Dysphagia. 1991;6(2):120–122. 

37.   Lazarus C, Logemann JA, Pauloski BR, et al. Effects of radiotherapy with or without chemotherapy on tongue strength and swallowing in patients with oral cancer. Head Neck. 2007;29(7):632–637.  

38.   Daggett A, Logemann J, Rademaker A, Pauloski B. Laryngeal penetration during deglutition in normal subjects of various ages. Dysphagia. 2006;21(4):270–274.  

39.   McConnel FM, Logemann JA, Rademaker AW, et al. Surgical variables affecting postoperative swallowing efficiency in oral cancer patients: a pilot study. Laryngoscope. 1994;104(1 Pt 1):87–90.  

19  

40.   Pauloski BR, Logemann JA, Rademaker AW, et al. Speech and swallowing function after oral and oropharyngeal resections: one‐year follow‐up. Head Neck. 1994;16(4):313–322. 

41.   Pauloski BR, Logemann JA, Rademaker AW, et al. Speech and swallowing function after anterior tongue and floor of mouth resection with distal flap reconstruction. J Speech Hear Res. 1993;36(2):267–276. 

 

 

 

 

 

 

20  

Table 1:  Demographic variables and treatment details for all patients 

*Radiation Treatment, †Chemotherapy, ‡Y=Yes; N=No, §M=Male, F= Female, ǁT=tumor, N=node, M=metastasis 

¶Specific chemotherapeutic agents were unavailable in this patient’s electronic medical record due to treatment provided by an outside hospital. 

Subject  Age  Sex  Tumor Site Tumor Stage 

Total RT* dose 

Induction Chemo† (Y/N‡) 

Concurrent Chemo† (Y/N‡) 

Chemo Drugs Administered 

Surgery Smoking/ Alcohol Abuse 

1  36  M§  Nasopharynx T2bN3bM0

ǁ 70 Gy  Y  Y  TPF, Cisplatin  None  No/No 

2  48  F§  Nasopharynx T1N3M0 

 70 Gy  Y  Y 

Cisplatin, 5‐fluorouracil 

None  No/No 

3  80  M Hypopharynx, Epiglottis 

T4N1M0, T1N1M0 

 70 Gy  N  Y   Erbitux  None  Yes/No 

4  53  M Left base of tongue 

T2N2bM0  70 GY  Y  Y Taxotere, Erbitux 

None  No/No 

5  66  M  Left tonsil  T2N2bM0  66 Gy  N  Y  Cisplatin  Tonsillectomy  Yes/Yes 

6  59  M  Nasopharynx T4N2M0 

 70 Gy  Y  Y 

TPF,  Cisplatin & Gemcitabine 

None  No/No 

7  55  M  Right tonsil  T1N2bM0  70Gy  N  Y  Cisplatin  Tonsillectomy  Yes/No 

8  47  M Right oral tongue 

T1N0M0  

70 Gy  N  Y  Unavailable¶ Partial 

glossectomy No/No 

9  48  M Left Base of tongue 

T0N2bM0  70 Gy  Y  Y  TPF, Cisplatin Neck 

dissection No/No 

10  54  M Base of tongue 

T4aN2cM0  70 Gy  N  Y  Cisplatin  None  No/Yes 

11  59  M Left base of tongue 

T1N2bM0  70 Gy  N  Y  Cisplatin  None  Yes/Yes 

12  45  M  Right tonsil  T2N2bM0  66 Gy  Y  Y  Cisplatin Neck 

dissection & tonsillectomy 

No/No 

13  76  M Right vocal 

fold T4N0M0  70 Gy  N  Y  Cisplatin  None  Yes/No 

14  56  M Unknown primary 

T0N1M0  

70 Gy  N  Y  Erbitux  Tonsillectomy  Yes/No 

15  61  F  Right tonsil  T2N2bMX  70 Gy  N  Y  Cisplatin Tumor 

debulking Yes/Yes 

16  50  M  Right tonsil  T2N2bM0  70 Gy  Y  Y  Carboplatin  None  Yes/Yes 

17  67  M Base of tongue 

T1N2cM0  

70 Gy  N  Y  Carboplatin  None  No/Yes 

18  65  F Right base of 

tongue T2N2bM0  70 Gy  N  Y  Cisplatin  None  Yes/Yes 

19  63  M Left base of tongue 

T2N2bM0  72 Gy  N  Y  Cisplatin  None  No/Yes 

20  55  F Right base of 

tongue T1N2cM0 

 70 Gy  N  Y  Cisplatin 

Right neck dissection 

Yes/No 

21  42  M Left palatine 

tonsil T2N2bM0  70 Gy  N  Y  Cisplatin  None  No/No 

21  

 

Table 2:  Distribution of Tumor Sites among PatientsTumor Location  Number of Patients  Oral tongue  1 Nasopharynx  3 Base of tongue  8 Tonsil  5 Hypopharynx  1 Larynx (vocal folds)  1 Unknown primary  1 

 

Table 3:  Pre and Post‐Treatment Incidence of Penetration and Aspiration by Bolus Type 

Bolus Type Pre‐treatment: Penetration Occurrences 

Post‐treatment: Penetration Occurrences 

Pre‐treatment: Aspiration Occurrences 

Post‐treatment: Aspiration Occurrences 

1mL thin liquid  0  3  0  1 10mL thin liquid  2  6  0  2 3mL nectar‐thick liquid  1  6  0  3* 

10mL nectar‐thick liquid  0  5  0  1 3mL thin puree  0  1  0  0 3mL standard puree  0  3  0  2 Cookie  0  1  0  0 *The one instance in which a patient coughed in response to aspiration was on this bolus type (8/9 occurrences were “silent”).   

Table 4:  Correlations between Perception Ratings and Measures of Swallow Physiology by Bolus Type Perception ratings by 

bolus type Oral transit 

time Pharyngeal 

response time Pharyngeal delay time 

Pharyngeal transit time 

Oral residue 

Pharyngeal residue 

1mL thin liquid  0.258  0.065  ‐0.076  ‐0.061  0.029  0.108 10mL thin liquid  0.152  ‐0.225  0.105  ‐0.133  0.012  0.144 

3mL nectar‐thick liquid  ‐0.044  ‐0.044  ‐0.102  0.126  ‐0.046  0.066 10mL nectar‐thick liquid  ‐0.093  ‐0.188  0.102  ‐0.05  0.098  0.159 

3mL thin puree  ‐0.125  ‐0.323  0.063  ‐0.091  ‐0.204  ‐0.088 3mL standard puree  ‐0.028  0.053  0.059  0.064  ‐0.128  0.508* 

Cookie  0.357  ‐0.224  ‐0.113  ‐0.220  ‐0.167  0.415 *Asterisk denotes a statistically significant Pearson’s correlation coefficient. 

21

Figures:

Figure 1: Changes in mean oral residue percentages per bolus type

Figure 2: Changes in mean pharyngeal residue percentages per bolus type

0

2

4

6

8

10

12

1mL thin

liquid

10mL

thin

liquid

3mL

nectar

liquid

10mL

nectar

liquid

3mL thin

pudding

3mL

pudding

cookie

Pe

rce

nt

resi

du

e

Oral Residue

Pre-

treatment

Post-

treatment

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18

20

22

24

1mL thin

liquid

10mL

thin

liquid

3mL

nectar

liquid

10mL

nectar

liquid

3mL thin

pudding

3mL

pudding

cookie

Pe

rce

nt

resi

du

e

Pharyngeal residue

Pre-tx

Post-tx

Page 23 of 24

John Wiley & Sons, Inc.

Head & Neck

22

Figure 3: Mean perception per bolus ratings by bolus type

Figure Legends:

Figure 1: This figure illustrates the mean percentages of oral residue with standard error bars for each

bolus type at pre- and post-treatment assessment points.

Figure 2: This figure illustrates the mean percentages of pharyngeal residue with standard errors bars

for each bolus type at pre- and post-treatment assessment points.

Figure 3: This figure shows the mean patient ratings for swallowing difficulty with standard errors bars

for each bolus type at pre- and post-treatment.

0.5

1

1.5

2

2.5

3

1mL thin

liquid

10mL thin

liquid

3mL

nectar

thick

10mL

nectar

thick

3mL thin

pudding

3mL

pudding

Cookie

Pe

rce

pti

on

Ra

tin

gs

Patient Perception Ratings

Pre-

treatment

Post-

treatment

Page 24 of 24

John Wiley & Sons, Inc.

Head & Neck