Tesis Doctoral: INFLUENCIA DE LA MATRIZ DEL PAISAJE SOBRE LA ABUNDANCIA Y EL COMPORTAMIENTO DE MONOS...

INFLUENCIA DE LA MATRIZ DEL PAISAJE SOBRE LA ABUNDANCIA Y EL

COMPORTAMIENTO DE MONOS AULLADORES NEGROS EN UN PAISAJE

FRAGMENTADO DE BALANCÁN, TABASCO, MÉXICO

TESIS QUE PRESENTA EL M. en C. GILBERTO POZO MONTUY

PARA OBTENER EL GRADO DE DOCTOR EN CIENCIAS

DOCTORADO EN NEUROETOLOGÍA

UNIVERSIDAD VERACRUZANA

DIRECTOR: DR. JUAN CARLOS SERIO SILVA Xalapa, Veracruz,

México 2012

1

DEDICATORIA

Dedico este logro a una persona que me hizo comprender lo que es un Padre, que

marco mi vida para siempre y que demostró mucha fuerza y valentía hasta el

último momento de su vida. A ti María José, mi pequeña hija que ahora revoloteas

en el cielo y que proteges tanto a tu madre como a mí. Te amaré siempre hasta el

último día de mi vida y te tendré siempre presente en mi mente y en mi corazón.

Es por ello, que a tu memoria dedico mi trabajo, mi esfuerzo, mi cansancio por

lograr ser alguien mejor profesionalmente, he aquí ahora a tu Padre Doctor en

Ciencias hija mía.

A ti esposa querida, que hemos pasado tantos momentos juntos, malos, muy

malos, pero sobre todo también ¡excelentes!. Te dedico este trabajo Magali con

todo mi amor pues significa mucho para nuestra familia como un logro más, con

esto te demuestro que valió la pena tanto esfuerzo en campo. Te amo mucho

mucho tanto como entonces siempre hasta morir.

A ti Menchita, mi abuelita querida, ya no pudiste verme estando en vida, pero

supiste que estaba en lucha y nunca creíste que había dejado el doctorado,

siempre tuviste Fe en mí. Te dedico a ti este logro más y que allá en el cielo junto

a mi cachorrita estén felices de verme culminar este proceso.

A ti madre santa, Magda Pozo Montuy, te dedico con mucho amor mi trabajo, el

último de tesis pienso yo, ya fueron muchos años de estudios pero eso nunca se

acaba, pues uno nunca dejará de aprender nuevas cosas.

A Panchito, mi querido viejo, mi padre abuelito, te quiero mucho y te dedico

también a ti mi trabajo, lo he logrado y en el transcurso hemos colaborado tanto

que eres coautor conmigo en un trabajo publicado. Te dedico con mucho cariño

este trabajo que espero entregarte en tus manos. Disfruto estar contigo aunque

sea breves instantes de mi vida. Te querré siempre Panchito.

2

AGRADECIMIENTOS

Agradecimiento especial al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT)

por la beca doctoral numero 166094 otorgada. Por la beca mixta asignada para

realizar estancia en el extranjero y la extensión de beca otorgada para finalizar el

proceso de obtención del doctorado.

Al Consejo de Ciencia y Tecnología del Estado de Tabasco (CCYTET) por el

apoyo brindado para la presentación de mi examen de admisión a la Universidad

Veracruzana y por las distinciones de investigador del Sistema Estatal de

Investigadores 2007-2009.

A la Dirección General de la Unidad de Estudios Posgrado de la Universidad

Veracruzana por todas las facilidades y apoyo administrativo como enlace ante el

CONACyT durante los estudios del doctorado.

A la Coordinación del Posgrado del Instituto de Neuroetología en especial a la Dra.

Laura T. Hernández Salazar y su equipo de trabajo por todo su apoyo y respaldo

incondicional.

Al Dr. Juan Carlos Serio Silva, director de tesis, pero sobre todo amigo que con

sus asesorías, consejos y enseñanzas pude lograr obtener el grado de doctor.

Excelente director y asesor, muy agradecido estaré para siempre.

A mis asesores internos, al Dr. Jorge Morales Mávil y Dra. Laura T. Hernández

Salazar, desde el inicio del proyecto de tesis supieron guiarme y enfocar mis

objetivos de forma viable.

A mi comité sinodal, a los Dres. Alejandro Castro, Jorge Galindo, Javier Laborde y

Sonia Gallina, por todas sus observaciones que me han ayudado a mejorar

sustancialmente el documento.

A los Ph.D. Colin Chapman y Rafael Reyna Hurtado por todas sus amabilidades

durante la estancia en McGill University, consejos y sobre todo observaciones que

incentivaron la publicación de mis resultados de tesis.

3

A la M. en C. Yadira M. Bonilla Sánchez, esposa mía y futura doctora, te

agradezco infinitamente tu resistencia y tu paciencia pues fueron años aislados en

un pueblo pequeño alejados de tus padres.

Al Dr. Alberto Anzures Dadda (q.e.p.d.) por todas sus asesorías y consejos

incondicionales más que la gran amistad que tuvimos.

Al Sr. José M. García González que sin su ayuda en campo hubiese sido muy

complicado obtener información, un excelente asistente de campo y amigo con el

cual disfrute mi estancia en el campo.

Al Dr. Luis Feria y a la M. en C. Fabiola C. Espinosa por todo su apoyo en la parte

de medicina veterinaria y contención del presente trabajo.

A los estudiantes John F. Aristizabal Borja, Laura E. Argüello Sánchez, Francisco

E. Ruiz Jiménez, Rosario Candelero Rueda y Camila Latorre Cárdenas por todo

su apoyo en la toma de datos en campo.

Al Sr. Dolores Tejero Gerónimo y familia por todo su apoyo en mi trabajo de

campo en su propiedad y sobre todo resguardar ahora a la estación.

A todos los propietarios de Laguna Colorada, Chancabal y Josefa Ortiz de

Domínguez porque me brindaron el acceso a sus predios para poder realizar el

presente estudio. Agradezco al Sr. Leónides Juárez Pozo, Joaquín May, Isaac

Flores, Lolo “El cubano” y Chabelo Guerra.

A la Familia Pozo Montuy, a todos porque en algún momento de mi vida brindaron

apoyo y estuvieron allí cuando los necesitaba, en especial a mis tíos y primos. De

igual forma, a la Familia Bonilla-Sánchez por todo el apoyo moral en especial al

Sr. Hernán Bonilla, Sra. Isaura Sánchez y a Sandra Bonilla-Sánchez.

A BiiA y mis compañeros(as) de trabajo por su apoyo y comprensión en cada

ausencia por los tramites, revisiones y exámenes durante la culminación de mi

tesis.

Finalmente eternamente viviré agradecido con Dios, mi Virgen de Guadalupe y

San Judas Tadeo, porque aunque soy biólogo, ¡Si creo!

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CONTENIDO

PÁGINA

CAPITULO I. ............................................................... 6

I. INTRODUCCIÓN .............................................................................................. 6

1.1 La fragmentación del hábitat y la estructura del paisaje............................. 6

1.2 Importancia de la estructura del paisaje para las poblaciones de

vertebrados ...................................................................................................... 8

1.3 Evidencias teóricas y empíricas para el estudio de la matriz del paisaje

con vertebrados silvestres. ............................................................................. 11

1.3.1 Evidencias teóricas ............................................................................ 11

1.3.2 Evidencias empíricas ......................................................................... 12

1.4 Primeras aproximaciones en el estudio de la matriz del paisaje con

primates arborícolas ....................................................................................... 14

II. ANTECEDENTES .......................................................................................... 16

2.1 Breve síntesis de la biología y ecología de la especie ............................. 16

2.2 La fragmentación del hábitat y uso de la matriz por el mono aullador negro

en Balancán: Estudios pioneros ..................................................................... 18

2.2.1 Características del paisaje fragmentado de Alouatta pigra ................ 18

2.2.2 El uso de la matriz del paisaje: el caso de Alouatta pigra .................. 19

2.2.3 Primeros indicios de la alimentación de A. pigra en la matriz del

paisaje. ....................................................................................................... 20

2.3 Definiciones y conceptos especie-específicos para este estudio. ............ 21

III. OBJETIVOS .................................................................................................. 23

3.1 Objetivo General ...................................................................................... 23

5

3.2 Objetivos Específicos ............................................................................... 23

IV. HIPÓTESIS .................................................................................................. 24

Monos aulladores en la matriz ....................................................................... 24

Uso de la matriz ............................................................................................. 24

V. ESTRUCTURA DE LA TESIS ....................................................................... 25

VI. LITERATURA CITADA ................................................................................. 25

CAPÍTULO II: Artículo publicado ............................ 38

Influence of the landscape matrix on the abundance of arboreal primates in

fragmented landscapes ..................................................................................... 38

CAPÍTULO III: Artículo en preparación .................. 48

El uso de la matriz del paisaje como recurso alimentario por un primate

arboricola: ¿evidencia de suplementacion? ....................................................... 48

CAPITULO IV ............................................................ 78

I. DISCUSION GENERAL .................................................................................. 78

1.1 La matriz como un facilitador de los desplazamientos entre fragmentos . 78

1.2 La matriz como oportunidad para alimentarse ......................................... 80

1.3 Variables “colaterales” que afectan los movimientos de los primates

arborícolas ..................................................................................................... 81

1.4 Peligros que enfrentan los monos aulladores al utilizar la matriz ............. 81

II. ACEPTACIÓN Y/O RECHAZO DE LAS HIPÓTESIS DE LA TESIS ............. 82

III. RECOMENDACIONES DE MANEJO Y CONSERVACIÓN .......................... 83

IV. LITERATURA CITADA ................................................................................. 85

6

CAPITULO I.

I. INTRODUCCIÓN

1.1 La fragmentación del hábitat y la estructura del paisaje

La fragmentación del hábitat es un proceso a escala de paisaje que consiste en la

subdivisión de un hábitat continuo en un número variable de pequeños parches

dispersos dentro de una matriz de hábitat modificado (Andrén, 1994; Arroyo-

Rodríguez & Mandujano, 2009). Dicho proceso puede ocurrir de manera natural,

aunque no con el mismo patrón e intensidad, por ejemplo, a través del fuego,

caída de árboles y actividades volcánicas (Wright, 1974; Pickett & Thompson,

1978). Sin embargo, se ha documentado que la causa más importante y a gran

escala que provoca la fragmentación del hábitat es la expansión e intensificación

de tierras para uso humano (Burgess & Sharpe, 1981; Colishaw & Dunbar, 2000;

Urquiza-Haas et al., 2009). Se ha documentado que los terrenos con pastizales,

cultivos, así como otros paisajes con una mezcla de estrategias de manejo,

ocupan aproximadamente el 70% de las tierras en el trópico (McNeely & Scherr,

2003). De tal manera que la fragmentación del hábitat y sus tres mayores

componentes: a) pérdida del hábitat original, b) efecto borde y c) el incremento del

aislamiento entre parches, contribuyen a la disminución de diversidad dentro del

hábitat original (Wilcox, 1980; Wilcox & Murphy, 1985).

El proceso de fragmentación no es al azar. Existen notables evidencias de

que las áreas accesibles, con topografía poco accidentada y alta productividad

son las primeras en ser alteradas para utilizar la tierra en agricultura,

asentamientos humanos o extracción forestal (Ecotono, 1996; Guevara et al.,

2004). La fragmentación resulta en la formación de parches de vegetación de

distinto tamaño, forma y aislamiento. Por lo que al final, se crea un mosaico de

fragmentos formándose un paisaje estructurado por parches, bordes y matriz

(Marsh, 2003).

Un parche es un área discreta que es usada por alguna especie en

particular para la reproducción o para obtener otros recursos (Fahrig & Merrian,

7

1994). La delimitación de un parche muchas veces depende de las características

de la especie de estudio, por lo que podemos encontrar diversas definiciones

como: “masa discreta de árboles separados por pasturas” (Zunino et al., 2007),

“área forestal de más de una hectárea compuesta por árboles mayores a 10 m de

altura y con una cobertura del dosel de más del 50%” (Mbora & Meikle, 2004),

“parches aislados por más de 50 m” (Onderdonk & Chapman, 2000). Estas

definiciones son consideradas parsimoniosas y válidas, sin embargo, se ha

sugerido que pueden ser vagas. Recientemente, se ha propuesto definir un parche

o fragmento-hábitat considerando las características y el conocimiento de la

especie, y de esta manera construir una definición especie-especifica con base en

la función de la especie de interés (Arroyo-Rodríguez & Mandujano, 2009).

Por otro lado, para el caso de especies cuyo hábitat son los ecosistemas

forestales se ha denominado borde a un área específica de tamaño variable que

induce un límite distinto entre la vegetación arbórea y las áreas abiertas o

deforestadas (e.g. pastizales) (Lovejoy et al., 1986). El borde de los fragmentos es

importante, especialmente porque las especies de plantas que crecen a lo largo

del límite frecuentemente son muy diferentes de las plantas que se encuentran en

el centro del fragmento (Bierregaard & Dale, 1996). En esta zona generalmente

existen muchas lianas y enredaderas influenciadas por las condiciones de

luminosidad, lo cual provoca que el borde pueda ofrecer oportunidades de

alimentación para algunos animales como los primates, aunque para otros, estos

bordes son un sitio hostil donde se incrementa la probabilidad de ser depredado

(Marsh, 2003; Díaz et al., 2010).

Dos condiciones son las que determinan las principales características de

un fragmento; 1) alteración del microclima (incremento en la radiación solar así

como mayor penetración e intensidad del agua y el viento), además de un claro

efecto de borde, donde puede incrementar la temperatura ambiente así como

también reducir la humedad cerca del borde de los fragmentos (aumentando la

mortalidad de árboles) y 2) aislamiento (mayor tiempo de aislamiento, distancia a

otros fragmentos, cambios alrededor del paisaje y menor conectividad) (Saunders

8

et al., 1991). Los cambios adicionales en la dinámica del paisaje pueden influir en

la invasión de especies exóticas o especies oportunistas a la perturbación y hacer

decrecer la regeneración de la selva primaria (Laurance & Bierregaard, 1997).

Un último componente de la estructura del paisaje es la matriz la cual rodea

a los fragmentos de vegetación remanente (i.e. del ecosistema original). Este

puede contener varios elementos tales como pasturas para el ganado, cultivos

agrícolas, plantaciones forestales exóticas, poblados u otras estructuras, granjas o

combinaciones de éstas como las actividades agroforestales y silvopastoriles

(Fahrig & Merriam, 1994; Marsh, 2003; Fischer & Lindenmayer, 2007). La matriz

tiene un importante papel en la dinámica de los paisajes fragmentados, debido a

que actúa como un filtro selectivo para el movimiento de especies entre

fragmentos, facilitando el movimiento (dependiendo de su calidad) de algunas

especies pero impidiendo a otras (Gascon et al., 2000; Perfecto & Vandemeer,

2008). Además, la matriz influye en el movimiento de materiales diversos

(nutrientes, materia orgánica, fertilizantes, etc.) a todo lo largo y ancho del paisaje,

y además puede ser fuente de organismos exóticos asociados a cultivos, potreros

o plantaciones humanas y al disturbio agropecuario, que podrían interferir con los

organismos nativos que quedan aún en el paisaje (Forman & Alexander, 1998).

1.2 Importancia de la estructura del paisaje para las poblaciones de

vertebrados

La mayoría de los ecosistemas forestales están fragmentados, es por ello que la

conservación de la biodiversidad no podría -y no debería- solo considerar las

Áreas Naturales Protegidas, sino también las áreas de manejo agropecuario

donde relictos de vegetación logran subsistir en sitios con intervención humana

(Perfecto & Vandermeer, 2008).

La fragmentación altera drásticamente la calidad y disponibilidad del hábitat

para los animales silvestres (Saunders et al., 1991; Bierregaard et al., 1992) y

como se ha expuesto, resulta en la creación de paisajes que comprenden

9

remanentes de vegetación de tamaño, grado de perturbación y aislamiento

variable y que están rodeados por una matriz principalmente de uso agrícola y

ocasionalmente posee elementos arbóreos tales como cercos vivos, plantaciones

forestales y árboles aislados que fueron dejados cuando la vegetación original fue

talada (Lord & Norton, 1990; Andrén, 1994; Laurance et al., 1998).

La importancia de la estructura del paisaje fragmentado para los

vertebrados se observa desde distintas perspectivas, una de ellas, es lo que en

biología de la conservación se conoce como “Amigable con la biodiversidad” y

consiste en estructurar un paisaje con parches conectados por medio de

corredores desde el contexto del manejo de la agricultura o del manejo de la

matriz del paisaje. El objetivo es tener una matriz “amigable” que favorezca la

conservación de la biodiversidad y sobre todo que facilite los movimientos de los

animales entre los parches de vegetación (Perfecto & Vandermeer, 2008). En

áreas agrícolas del trópico se ha observado que una alta proporción de especies

han logrado sobrevivir en parches de vegetación remanente, gracias a que pueden

usar la matriz del paisaje (Andren 1994; Didham et al. 1998; Vandermeer &

Perfecto, 2007).

Al respecto existen algunos reportes con mamíferos pequeños que han

evaluado los movimientos respecto a la heterogeneidad y homogeneidad del

paisaje (Dunning et al., 1992; Kozakiewicz & Gortat, 1994; Kozakiewicz, 1995).

Estos reportes han indicado que las presiones en un simple fragmento pueden

fácilmente forzar a los animales a buscar nuevos suplementos en otro fragmento

(Asensio et al., 2009). Por lo tanto, los individuos pueden moverse de un

fragmento a otro para encontrar lo que ellos necesitan para sobrevivir (diversidad

de alimentos, protección, áreas de reproducción, entre otros).

La variabilidad de un paisaje en el tiempo también obliga a los animales a

moverse hacia otros lugares (Kozakiewicz & Szacki, 1995). El hábitat puede

volverse en un tiempo determinado inhóspito o disminuir su calidad y los animales

tienen que moverse a otro lugar. Además, los requerimientos pueden también

cambiar con el tiempo o estación. Por ejemplo, los animales pueden necesitar

10

diferentes tipos de suplementos (durante la época de reproducción, etc.) y

consecuentemente diferentes fragmentos (Kozakiewicz & Gortat, 1994). La

dinámica espacio-temporal de un paisaje puede ser un factor crucial de patrones

de uso-espacio y que obliga a una mayor movilidad o en su caso al sedentarismo.

Por otro lado, mientras que algunos investigadores han afirmado que los animales

que se mueven grandes distancias son individuos perdidos para la población

(Gliwicz, 1989), otros autores lo rechazan, pues se ha visto que los movimientos y

nomadismos de los mamíferos son adaptaciones a la variabilidad del paisaje en

espacio y tiempo manteniendo de esta manera el flujo génico (Kozakiewicz &

Szacki, 1995). Sin embargo, el éxito de mantener el flujo de genes está también

en función de la habilidad de los animales para resistir los eventos estocásticos de

la reducción inicial de su hábitat para dispersarse y encontrar congéneres y hábitat

desocupados (Moilanen & Hanski, 1998; Marsh, 2003).

Por lo anterior, es importante el entendimiento de los patrones de

movimiento de los animales hacia la colonización de fragmentos vacíos y su

persistencia en un paisaje heterogéneo (Johnson et al., 1992; Gross et al., 1995).

Sin embargo, Sin embargo, la colonización de fragmentos vacíos no puede ser

únicamente explicado con base en las teorías metapoblacionales, ya que no es

aplicable al comportamiento espacial de los animales y/o a la capacidad que

tienen para percibir fuentes de alimento a distancia, mecanismo importante para el

éxito de la dispersión en paisajes fragmentados (Saunders et al., 1991). La teoría

de metapoblaciones requiere que los animales habiten en un fragmento con

adecuado grado de aislamiento y que migren en un determinado tiempo para

recolonizar, pero si estos están en constante movimiento de un fragmento a otro

cubriendo rangos de desplazamientos grandes en diferentes elementos de la

estructura del paisaje, no existe un aislamiento entre subpoblaciones por lo tanto

no hay extinción o subsecuentemente recolonización y la teoría de

metapoblaciones falla para describir el uso del espacio adecuadamente

(Kozakiewicz & Szacki, 1995).

11

1.3 Evidencias teóricas y empíricas para el estudio de la matriz del paisaje

con vertebrados silvestres.

1.3.1 Evidencias teóricas

La teoría metapoblacional que se ha propuesto como una versión modificada de la

teoría de biogeografía de islas (Levins, 1970; Hanski 1999) ha sido la base teórica

para un grupo de investigaciones con vertebrados las cuales consideran hábitat

vacíos y ocupados inmersos ambos en una matriz de no-hábitat por lo que

solamente pasan a otro fragmento los individuos de “X” especie en función de la

distancia que separa a los fragmentos de hábitat, así como un patrón de extinción

y colonización dependiendo del tamaño y aislamientos de los parches (Hanski et

al., 1996; Molainen et al., 1998; Bonte et al., 2003; Mandujano et al., 2006). Sin

embargo, como se puntualizó previamente, no todas las especies se ajustan a las

predicciones de la teoría metapoblacional, ya que cada especie varía respecto a la

capacidad de desplazamiento, navegación, estado interno y plasticidad en su

comportamiento (Nathan et al., 2008). Se ha observado que muchas especies

pueden utilizar varios parches de vegetación y la matriz, aumentando su

probabilidad de persistencia y abundancia en paisajes fragmentados (Baum et al.,

2004; Tischendorf et al., 2005).

La mayoría de los estudios metapoblacionales son por mucho binarios pues

consideran parches como hábitat fuentes y sumideros (Pulliam, 1998) y entre ellos

se da la dinámica de colonización y extinción, aunque la realidad indica muy poco

conocimiento sobre el papel que juega la matriz que aísla a esos dos elementos

(fuente-sumidero) (Bender & Fahrig, 2005). A pesar, de la reciente incorporación

de modelos espacialmente explícitos que consideran la acción de corredores y la

calidad de los parches (e.g. vegetación, área basal, diversidad) no han evaluado la

calidad de la matriz, y su efecto sobre la abundancia y distribución de vertebrados.

Una base teórica que puede incorporar la acción de la matriz son los

modelos basados en agentes que incluyen la integración del nuevo paradigma de

la Ecología del Paisaje llamada “Ecología del Movimiento”, la cual puede

12

suministrar evidencias reales de la importancia de la matriz para el diseño de

áreas prioritarias para conservación (Nathan et al., 2008). Dicho modelo puede

generar un paisaje real o virtual donde el agente (especie de interés) puede

moverse libremente dependiendo de la distribución y la calidad del paisaje. Para

esto se necesita tener los conocimientos básicos de la especie y datos de campo

sobre la utilización de diferentes coberturas y determinar tres características

principales de la especie (capacidad de navegación, capacidad de movimiento y el

estado interno). Asimismo, un cuarto componente tiene que ver con los factores

bióticos y abióticos del paisaje y que influyen en el movimiento de los animales lo

cual es función directa de la estructura fina del paisaje, no la estructura vista

desde el satélite, sino la real que aparece en campo y que es detectada por los

animales que se mueven en el paisaje fragmentado (Nathan et al., 2008; Laborde

J. Comm. Pers.).

1.3.2 Evidencias empíricas

Se ha mencionado que las especies que logran explotar la matriz cercana al borde

de sus hábitat logran sobrevivir o estar estables, incluso crecer poblacionalmente

(Laurance et al., 1998; Tischendorf et al., 2005). Sin embargo, existen pocos

estudios que sustenten dicho argumento, por lo difícil que es obtener tal

información.

Es por ello que el estudio de las especies que viven en paisajes

fragmentados y los efectos de los patrones del paisaje sobre la dinámica

poblacional son de primordial interés para los ecólogos (Ricketts, 2001). Algunos

estudios han generado modelos virtuales con paisajes simulados y valores

arbitrarios para evaluar el efecto de la resistencia de la matriz sobre el patrón de

movimientos (Gustafson & Gardner 1996; Schippers et al., 1996). Otros han

investigado la relación del patrón de distribución con la resistencia de diferentes

tipos de matriz (Lomolino 1994; Aberg et al., 1995; Moilanen & Hanski 1998). Sin

embargo, pocos estudios han medido la resistencia de la matriz directamente

13

examinando las tasas de movimientos inter-parches a través de diferentes tipos de

matriz (Sastre et al., 2002).

La calidad o permeabilidad de la matriz es crucial para determinar la

conectividad funcional entre fragmentos. Ha sido propuesto que la presencia de

estructuras de hábitat similar en los remanentes y en la matriz incrementa la

conectividad entre los remanentes (Taylor et al., 1993). Se menciona también que

el borde, -y que depende de la calidad de la matriz-, puede funcionar como un

hábitat alternativo para algunas especies (Medellin & Equihua, 1998; Pardini et al.,

2005) o como una fuente de especies exóticas que pueden llegar a invadir los

remanentes (Parsons, 1972; Lynam, 1997; Goodman & Rakotondravony, 2000).

La matriz también puede llegar a influir en la magnitud de cambios estructurales

en los remanentes de selva (Didham & Lawton, 1999; Mesquita et al., 1999). Por

ejemplo, los efectos de la fragmentación son usualmente reducidos cuando la

matriz es estructuralmente similar a los remanentes de bosques, porque muchas

especies de ecosistemas forestales pueden usar tales áreas como hábitat o

movimientos inter-fragmentos (Laurance, 1990; Malcolm, 1991; Laurance, 1991,

1994; Fahrig & Merriam, 1994; Aberg et al., 1995; Forman, 1995; Lidicker, 1995;

Stouffer & Bierregaard, 1995; Tocher et al., 1997; Gascon et al., 1999).

Por todo lo anterior, se ha llamado mucho la atención de investigadores que

realizan trabajos sobre los efectos de la matriz y sobre el patrón de movimientos

de diversos taxa para que consideren en sus análisis algunos elementos de la

matriz como cercos vivos, árboles aislados y plantaciones forestales, de los cuales

en primates ha sido poco abordado, llegando a conclusiones limitadas (Aberg et

al., 1995; Gascon et al., 1999; Laurance & Laurence, 1999; Goodwin & Fahrig,

2002; Bonte et al., 2003; Wethered & Lawes, 2003; Pardini, 2004).

14

1.4 Primeras aproximaciones en el estudio de la matriz del paisaje con

primates arborícolas

Actualmente existen algunos estudios acerca de las consecuencias de la

fragmentación sobre las poblaciones de primates y los efectos de las

características de los fragmentos (tamaño, forma, aislamiento, calidad) sobre la

abundancia y tamaños de grupos (Marsh, 2003). Estas investigaciones

demuestran que la calidad y características espaciales de los fragmentos de selva

juegan un papel importante en el entendimiento del comportamiento de las

poblaciones remanentes, densidad, viabilidad y actualmente conservación y

manejo (Chapman & Lambert, 2000; Fahrig, 2003). Sin embargo, hasta ahora, la

mayoría de las investigaciones han sido enfocadas dentro de los límites de los

fragmentos y no se han abierto a entender el complejo mosaico de diferentes tipos

de vegetación en los que se encuentran embebidos los fragmentos y que

frecuentemente denominamos como matriz (Gascon et al., 1999; Chapman &

Peres, 2001; Ricketts, 2001).

Algunos primates tienen una gran flexibilidad ecológica y de

comportamiento en respuesta a las perturbaciones ambientales. Por ejemplo, la

transformación de selvas a cultivos agrícolas ha permitido a algunas especies de

primates explotar los sembradíos en la matriz cerca del borde de sus hábitat

naturales (Colishaw & Dunbar, 2000) o lograr establecerse y reproducirse en

huertas de cacao de sombra (Theobroma cacao) y eucalipto (Eucalyptus sp.)

(Muñoz et al., 2005; Serio-Silva et al., 2006; Bonilla-Sánchez et al., 2012). La

subsistencia de granos es una fuente de alimento para muchas especies

frugívoras como son especies de cercopitécidos y póngidos (Naughton-Treves,

1998; Reynolds et al., 2003) y colobinos (Naughton-Treves, 1998). La presencia o

el cultivo de especies exóticas como el mango, el tamarindo, y los cítricos también

puede proveer de alimentos en forma de hojas y frutos para algunos primates

como Alouatta caraya en Brasil (Bicca-Marques & Calegaro Marques, 1994). En

muchos de estos estudios, la rara dispersión de primates entre grupos y las

dificultades de sobrevivencia de primates dentro de la matriz, han sugerido la

15

necesidad de realizar más estudios sobre este fenómeno, el cual es de vital

importancia para el futuro de la conservación y el manejo de poblaciones

fragmentadas de primates (Anderson et al., 2007).

En México, el uso de la matriz del paisaje por primates ha empezado a

abordarse por algunos primatológos en la región sur de Los Tuxtlas, Veracruz,

donde han registrado el movimiento de Alouatta palliata mexicana entre

fragmentos y se ha relacionado a modelos metapoblacionales (Mandujano &

Estrada, 2005; Mandujano et al., 2006). Estos trabajos han estado enfocados a la

viabilidad metapoblacional y a los umbrales del área y el aislamiento de los

fragmentos, los cuales influyen en la posibilidad de dispersión.

Recientemente, han surgido otros estudios donde se registra a Alouatta

pigra desplazándose entre fragmentos, alimentándose en la matriz, ingiriendo

agua y alimentándose de especies exóticas como el mango (Mangifera indica), el

tamarindo (Tamarindus indica), la guayaba (Psidium guajava), la papaya (Carica

papaya) y el eucalipto (Eucalyptus sp.) que han invadido algunos fragmentos y en

otros casos han sido cultivadas como el caso del eucalipto (Pozo-Montuy, 2006;

Pozo-Montuy & Serio Silva, 2006; Serio-Silva et al., 2006; Pozo-Montuy & Serio

Silva, 2007). Sin embargo, a pesar de que se han registrado esporádicamente a

primates haciendo uso de algún elemento de la matriz, no se ha estudiado a largo

plazo y mucho menos se han realizado estudios poblacionales (e.g. existen

algunos reportes acerca de la desaparición de juveniles o machos subordinados y

la dispersión de hembras adultas) (Brockett et al., 2000) y el impacto que trae

consigo sobre la estructura de la población (Pavelka et al., 2007).

Como se ha sugerido previamente, la matriz es el componente del paisaje

que puede funcionar como un filtro facilitando el desplazamiento de algunas

especies pero impidiendo a otras (Gascon et al., 2000). Desde hace varias

décadas, se ha sugerido que los monos aulladores por ser arborícolas por

“evolución” nunca bajaban al suelo, además de que obtienen el agua y otros

nutrientes de las hojas y frutos que consumen, por lo que anteriormente, se

pensaba que la matriz del paisaje (ejemplo: pastizal) actuaba como una barrera

16

para este género, e inclusive para otras especies de primates arborícolas

(Glander, 1975). Actualmente, debido a la rápida conversión de las selvas a

pastizales, y a la modificación de su estructura y composición original, los monos

aulladores han tenido que convertirse en terrestres “facultativos” por la

fragmentación de su hábitat forestal original y han logrado convertir la barrera en

un nuevo tipo de ambiente para explotar (Mandujano et al., 2006; Pozo-Montuy &

Serio-Silva, 2007; Ramírez-Julián, 2010).

Estos comportamientos de poco usuales a muy frecuentes se han venido

reportando de manera anecdótica desde 1965, y se ha adjudicado el origen de

estos comportamientos a la fragmentación y sus efectos (incremento de la

temperatura, baja disponibilidad de recurso, incendios, entre otros) (Carpenter,

1965; Schon & Ybarra, 1984; Bicca-Marques & Calegaro-Marques, 1995; Serio-

Silva & Rico-Gray, 2000). Actualmente, se han logrado estudiar algunos aspectos

del uso de la matriz en primates del Viejo Mundo y se ha observado que la

existencia de cultivos ofrece una nueva alternativa de alimento para especies de

cercopitecos y póngidos (Naughton-Treves, 1998; Reynolds et al., 2003).

El uso de la matriz ha sido poco abordado por los primatológos, quizá por la

dificultad de buscar y localizar a los monos en un paisaje heterogéneo y complejo

y por la rareza de estos eventos (Anderson et al., 2007). Sin embargo, ha surgido

un primer acercamiento y se han atribuido estos hallazgos a que los monos

utilizan diferentes elementos de la matriz, tales como cercos vivos para

suplementar su dieta (Asensio et al., 2009).

II. ANTECEDENTES

2.1 Breve síntesis de la biología y ecología de la especie

Los monos aulladores como folívoros, poseen dientes relativamente anchos;

huesos muy profundos en la mandíbula inferior y un sistema intestinal que ocupa

un tercio del volumen de su cuerpo, ya que debe procesar grandes cantidades de

fibra vegetal (Janson, 1991). Se ha reportado que los monos aulladores pueden

17

sobrevivir temporalmente en remanentes de vegetación selvática y / o mezclada

con cultivos arbolados de 10 hectáreas en extensión (Lovejoy et al., 1986; Bicca-

Marques & Calegaro-Marques, 1994) En casos extremos habitan fragmentos de

hasta 0.5 hectáreas (Bicca-Marques & Calegaro- Marques, 1994; García- Orduña

& Canales- Espinosa, 1995). Esto quizá se deba a que las especies del género

Alouatta son capaces, en el rango de su distribución geográfica en el Neotrópico,

de consumir hojas, frutos y flores de más de 291 especies de plantas

pertenecientes a 66 familias, e incluir hojas maduras en su dieta cuando las hojas

jóvenes y los frutos no están fenológicamente disponibles, lo cual permite explorar

ámbitos hogareños pequeños (Lovejoy et al., 1986; Estrada & Coates-Estrada,

1993).

Por otra parte, Shlichte (1978) estudió patrones alimenticios y reporta

sobre algunas poblaciones de monos aulladores que consumen Brosimum

alicastrum hasta un 87.5 % del tiempo de alimentación. En Belice, (Silver et al.,

1998) realizaron un estudio sobre el comportamiento alimenticio de Alouatta pigra

encontrando que la dieta de estos monos consiste primariamente de hojas jóvenes

y frutos. Además se alimentaron comúnmente de 24 especies de plantas, entre las

más representativas se encuentran las del género Ficus.

Los estudios detallados con A. pigra se han llevado a cabo principalmente

en Belice, en Bermudian Landing, donde Horwich (1983) realiza una descripción

detallada acerca del comportamiento reproductivo, Horwich & Gebhard (1983)

encuentran un patrón de actividades influenciado por la estacionalidad y sugieren

que está relacionado al clima. Por ejemplo, el frío en épocas húmedas impone

poca restricción a las actividades de los monos aulladores, pero en temperaturas

por arriba de 30°C las actividades se reducen. También las fases lunares influyen

en el comportamiento de vocalización, lo cual mencionan que en luna llena

vocalizan antes de amanecer.

Otros estudios con Alouatta pigra en Belice han analizado diferentes

patrones de conducta Silver et al., (1998) reportan que los monos invierten un

24.4% a la alimentación, 61.9% al descanso, aproximadamente 9.8% a la

18

locomoción, el 2.3% a otras actividades como el comportamiento social afiliativo

(juego y acicalamiento) y 1.5% de vocalización.

Por otro lado, Silver & Marsh (2003) reportan distribución de tiempo

similares (17.5% a la alimentación, 73.3 % al descanso y 9.5% a la locomoción),

en comparación con otro grupo vecino con el 20.9% a la alimentación, 69.4% al

descanso y 10.1% a la locomoción). Un último estudio que nos describe las

respuestas de los monos aulladores en los fragmentos es el de Bicca-Marques

(2003), en donde analiza el patrón diario de actividades de 42 grupos de Alouatta

spp. en 27 sitios diferentes obteniendo medias de 24% a la alimentación, 65.5

7.8% al descanso, y 12.8 4.8 % a la locomoción.

2.2 La fragmentación del hábitat y uso de la matriz por el mono aullador

negro en Balancán: Estudios pioneros

2.2.1 Características del paisaje fragmentado de Alouatta pigra

El municipio de Balancán, Tabasco, en el sureste de México presenta un paisaje

ideal para el estudio del uso de la matriz por primates arborícolas. El mono

aullador negro (Alouatta pigra) en este municipio sobrevive en 21,937 ha

compuestas por 1,348 fragmentos, los cuales oscilan entre una superficie de 0.2

hasta 100 ha, principalmente rodeados de pastizales (Pozo-Montuy et al., 2008).

Además, la mayoría de los fragmentos en el área de estudio presentan indicios de

incendios, los cuales han modificado las asociaciones vegetales y reducido la

calidad de 18,114 ha de vegetación que representan el 82 % del total remanente.

Por esta razón, el tipo de vegetación de los fragmentos está dominada por

vegetación secundaria, selva baja espinosa de tinto, encinar tropical, palmar y

vegetación riparia. El estado actual de conservación de estas áreas de vegetación

es altamente perturbado por la presencia de ganado, extracción de flora y fauna e

incendios, especialmente durante el periodo de 2003 a 2005 (n=92) (CONABIO,

2005; Pozo-Montuy et al., 2008).

La altura promedio del dosel de los fragmentos es de 14 m ± 4.8 y la

distancia promedio a los asentamientos humanos más cercanos de 1344 m ± 1221

19

m. En Balancán no hay diferencias significativas en la distancia a los

asentamientos humanos (t= 918.0, gl=61, p= 0.62), y entre el área de los clusters

(asociación de fragmentos a menos de 200 m de distancia entre ellos) ocupados y

no ocupados (t= 943, gl=61, p= 0.45). Sin embargo, Se han encontrado diferencias

significativas en la altura del dosel (t= 634.0, gl=61, p= 0.01) entre los cluster

ocupados y no ocupados, es decir, los monos aulladores ocupan los fragmentos

con árboles más altos (Pozo-Montuy et al., 2008).

Los tipos de hábitat que están ocupando actualmente las tropas de A. pigra

en Balancán, Tabasco, incluyen principalmente vegetación secundaria y

vegetación riparia con 45.2 y 29.4 % respectivamente, seguido de la selva baja

espinosa de tinto (Haematoxylon campechianum) con 21.1 %, el encinar tropical

(Quercus sp.) con 3.9 % y palmar con 0.4 % (Pozo-Montuy, 2006).

Finalmente, se ha reportado que el área del fragmento, el tipo de

vegetación, la altura del dosel y el tipo de uso de suelo juegan un papel importante

sobre la abundancia y tamaño de las tropas de A. pigra en Balancán, Tabasco

(Pozo-Montuy, 2006). Sin embargo, en un análisis por zonas, se pudo determinar

que estas variables afectan de manera diferente la abundancia de los aulladores.

Así, para la zona norte, colindante con el estado de Campeche, las variables que

juegan un papel importante en la variación de la abundancia son: el tipo de

vegetación en interacción con el área de los fragmentos y para la zona sur (sitio de

estudio actual) el área de los fragmentos. Es decir, tenemos como constante al

área de los fragmentos como variable que afecta la abundancia de los monos

aulladores (Pozo-Montuy, 2006).

2.2.2 El uso de la matriz del paisaje: el caso de Alouatta pigra

A pesar de que existen cientos de reportes anecdóticos sobre la flexibilidad que

poseen los monos aulladores, se tienen pocos datos fehacientes y sistemáticos de

la manera en que ellos logran explotar ambientes muy perturbados (Carpenter,

1965; Schoon & Ybarra, 1984; Bicca-Marques & Calegaro-Marques, 1995; Serio-

Silva & Rico-Gray, 2000).

20

La especie A. pigra ha sido poco estudiada en comparación con A. palliata en la

cual se tiene un reporte de la suplementación del paisaje con la utilización de

cercos vivos (Asensio et al., 2009) y análisis de una mayor probabilidad de

movimientos inter-fragmentos dependiendo de la densidad de corredores, de

carreteras y la distancia entre fragmentos (Estrada & Mandujano, 2005; Anzures-

Dadda & Manson, 2007).

Para A. pigra el primer reporte que se tiene sobre el uso de ciertos

elementos de la matriz proviene de Balancán, Tabasco, donde se observó a A.

pigra bajar al suelo con una alta frecuencia para desplazarse en el pastizal y

forrajear plántulas y enredaderas en el suelo (Pozo-Montuy & Serio-Silva, 2007).

Sin embargo, este trabajo se hizo a nivel de parche y con un solo grupo.

Un segundo trabajo, fue el de Ramírez-Julián (2010) que estudió cuatro

grupos de monos aulladores en fragmentos “pequeños” (≤ 1 ha) y un grupo control

en un fragmento “grande” (4 ha) encontrando una relación entre el número de

polígonos dentro del ámbito hogareño de los grupos, con el número de caminatas

por el suelo. Es decir, cuando el hábitat de los monos aulladores presenta un

dosel discontinuo formándose numerosos parches de árboles, estos tenderán a

desplazarse más por el suelo. Lo anterior demuestra, que los comportamientos de

desplazamientos usando la matriz (pastizal) son una respuesta a la fragmentación.

Finalmente, se ha estudiado por cuatro años a monos aulladores negros en

plantaciones de eucalipto y en donde se ha observado una población considerable

de ellos. En particular se ha reportado que los monos presentes en las

plantaciones las utilizan como corredores o como sitios donde forrajean

enredaderas y Cecropia obtusifolia que crecen entre los eucaliptos (Serio-Silva et

al., 2006; Pozo-Montuy et al., 2009; Díaz-López, 2010).

2.2.3 Primeros indicios de la alimentación de A. pigra en la matriz del paisaje.

Existen pocos estudios de la ecología alimentaria de A. pigra en paisajes

fragmentados en comparación con otras especies como A. palliata y A. caraya, en

estas dos últimas especies han logrado documentar la alimentación con especies

21

exóticas (Citrus sp., Eucalyptus sp.) y de árboles grandes que se encuentran en

cercos vivos (Bicca-Marques & Calegaro-Marques, 1995; Asencio et al., 2009).

Los primeros estudios con A. pigra que reportan la alimentación de enredaderas y

plántulas del suelo se realizó en Balancán, Tabasco, y en donde se observó que

los eventos de alimentación en el suelo fueron similares en tiempo a las conductas

sociales (Pozo-Montuy & Serio-Silva, 2007).

Ramírez-Julián (2010) en el mismo sitio de estudio logró también

caracterizar que los grupos de aulladores bajaban para alcanzar otros grupos de

árboles, pero que durante el viaje consumían enredaderas del suelo. Bonilla-

Sánchez et al. (2012) reportan que existen grupos de aulladores usando el borde

entre la vegetación secundaria y las plantaciones de eucalipto. Sin embargo el

consumo de hojas y flores de eucalipto representó menos del 1% del tiempo total

de alimentación.

Finalmente cabe mencionar, que los estudios aún son escasos y que se

requiere información sobre la ecología alimentaria en condiciones de

fragmentación en donde se pueda analizar el uso de la matriz como probable

fuente de recursos alimentarios. Al respecto Asensio et al. (2009) sugiere que

ciertos elementos del paisaje tienen una gran importancia para la suplementación

de la dieta de monos aulladores de manto (A. palliata mexicana). Por lo que es

relevante diseñar un estudio para comprobar estas ideas para A. pigra.

2.3 Definiciones y conceptos especie-específicos para este estudio.

La escala espacial del presente estudio fue variable, pues se realizó tanto a nivel

de paisaje como a nivel de parche, dependiendo de los objetivos planteados. Se

varió la escala de esta manera, pues los ecólogos del paisaje remarcan la

importancia de estudiar los efectos de los patrones espaciales del hábitat sobre los

procesos ecológicos. Sin embargo, muchos procesos ecológicos que afectan a las

poblaciones y comunidades ocurren a escala local que tiene que ver con el parche

(e.g. estructura de la vegetación, disponibilidad de recursos y depredación).

22

A continuación, se definen varios conceptos que se utilizarán a lo largo del

presente estudio:

Fragmentación del hábitat: Cambios en la configuración del hábitat que resulta

de su ruptura, independientemente de la pérdida de hábitat perse (Farigh, 2003).

Fragmentación del paisaje: Es el resultado posterior del proceso de

fragmentación que consiste en la fragmentación y pérdida de hábitat (Farigh,

2003.

Paisaje: Existen varias definiciones, un de ellas menciona que “Es un sistema

ecológico que contiene parches de más de un tipo de comunidad (Lidicker, 1988);

Sin embargo la definición más aceptada por la ecología del paisaje menciona que

el paisaje es un área de tierra heterogénea compuesta por un grupo de

ecosistemas interactuando que se repiten en similar forma (Forman y Godron,

1986).

Ecología del paisaje: Es considerada una rama de la ecología relativamente

joven sin una definición única por la convergencia de un amplio rango de

disciplinas. Sin embargo, la definición más adecuada para el presente trabajo

menciona que la Ecología del Paisaje “Es el estudio de la forma en que la

estructura del paisaje (incluyendo patrones y procesos bióticos y abióticos) afecta

la abundancia y distribución de los organismos (Turner, 1989; Fahrig, 2005).

Estructura del paisaje: Es la heterogeneidad espacial y la cantidad de diferentes

tipos de hábitat (composición) y su arreglo espacial (configuración) (Fahrig, 2005).

Complementación del paisaje: Ocurre cuando un organismo se desplaza entre

fragmentos para utilizar diferentes recursos indispensables que no están

disponibles en un mismo lugar. Por ejemplo, un recurso para alimentarse y otro

para el descanso o reproducción (Dunning et al., 1992).

Suplementación del Paisaje: Es la forma en que los organismos responden a la

distribución de los parches con recursos no indispensables. En el proceso de la

suplementación del paisaje, la población en un parche focal puede ser mayor si el

23

parche más cercano o vecino contiene recursos adicionales disponibles. Los

organismos podrían incrementar la ingesta de recursos mediante el uso de

parches cercanos del mismo hábitat, o mediante el uso de un recurso sustituible

en parches cercanos de un tipo diferente (Dunning et al., 1992).

Fragmento hábitat: Vegetación nativa (excluyendo cercos vivos), con un dosel

continuo de ≥ 0.2 ha de superficie (este parámetro es considerado debido a que es

el tamaño más pequeño de un fragmento ocupado por A. pigra en Tabasco) y ≥ de

10 m de altura (Mandujano et al., 2006; Anzures-Dadda & Manson 2007; Zunino et

al., 2007). Todos los tipos de cobertura vegetal que no reúnen este criterio fueron

considerados elementos de la matriz.

Matriz: Espacio que constituye la mayor superficie de un paisaje fragmentado el

cual rodea los fragmentos hábitat y se encuentra bajo una intensa perturbación

antrópica, para el caso particular de A. pigra la matriz del paisaje la conforman una

serie de elementos (Gascon et al., 2000; Bender & Fahrig, 2005; Antongiovanni &

Metzger, 2005).

Elementos de la matriz: Estructuras (carreteras, asentamientos, cercos, canales,

etc.) u otras coberturas vegetales nativas o exóticas de origen humano (cercos

vivos, pastizales, plantaciones forestales, etc.) que forman parte de la matriz del

paisaje (Lindenmayer & Franklin, 2002; Antongiovanni & Metzger, 2005).

III. OBJETIVOS

3.1 Objetivo General

Analizar el efecto que tiene la matriz del paisaje sobre la población y la conducta

de monos aulladores negros (A.pigra), en un paisaje fragmentado en Balancán

Tabasco, México.

3.2 Objetivos Específicos

- Determinar el número de monos aulladores negros en la matriz del paisaje y

describir los elementos que están utilizando.

24

- Analizar cuales atributos de la matriz del paisaje pueden tener efecto sobre la

abundancia de los monos aulladores.

- Evaluar el uso (alimentación, descanso y locomoción) de diferentes elementos de

la matriz de un grupo de monos aulladores que habitan un fragmento pequeño (0.4

ha) y uno grande (19 ha).

- Analizar las preferencias de uso de hábitat y los diferentes elementos de la

matriz que son utilizados por los monos aulladores.

- Proponer estrategias de conservación para esta especie en peligro de extinción.

IV. HIPÓTESIS

Monos aulladores en la matriz

H1: La abundancia de monos aulladores negros (A. pigra) estará positivamente

relacionada a elementos de la matriz que posean árboles de mayores alturas,

cercanos a un fragmento hábitat y con la presencia de árboles para alimentarse.

Uso de la matriz

H2: El uso de la matriz estará en función de la suplementación del paisaje, donde

los monos aulladores utilizarán diversos elementos de la matriz para desplazarse

(estructuras no arbóreas) y para alimentarse (estructuras arbóreas). El uso estará

regido entonces, por la presencia de alimento suplementario en los elementos de

la matriz.

25

V. ESTRUCTURA DE LA TESIS

La tesis consta de cuatro capítulos, el primero de ellos se refiere a la parte del

marco teórico y conceptual, se incluye información de los trabajos realizados sobre

la fragmentación y uso de la matriz. El segundo capítulo (artículo publicado) se

enfoca en el análisis de la población de monos aulladores que usa la matriz del

paisaje y en la exploración por medio de modelos lineares generalizados de la

influencia de las características de la matriz sobre la abundancia de monos

aulladores. El tercer capítulo de la tesis (articulo en preparación) presenta el

análisis del comportamiento de A. pigra durante el uso de la matriz, lo anterior

desde una perspectiva de suplementación del paisaje donde se tienen los

porcentajes de tiempo invertido en cada una de sus actividades, porcentaje de

tiempo de uso en cada matriz y las plantas utilizadas como alimento. Finalmente,

el capítulo cuarto ofrece una Discusión General del tema, enmarcando los

resultados y conclusiones más relevantes del presente trabajo, evaluando la

aceptación o rechazo de las hipótesis y terminando con una propuesta de manejo

y conservación.

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CAPÍTULO II: Artículo publicado

Influence of the landscape matrix on the abundance of arboreal

primates in fragmented landscapes

Gilberto Pozo-Montuy, Juan Carlos Serio-Silva and Yadira M. Bonilla-Sánchez

Publicado en Primates Volume 52, Numero 2 (2011), 139-147, DOI: 10.1007/s10329-010-

0231-5

ORIGINAL ARTICLE

Influence of the landscape matrix on the abundance of arborealprimates in fragmented landscapes

Gilberto Pozo-Montuy • Juan Carlos Serio-Silva •

Yadira M. Bonilla-Sanchez

Received: 7 September 2010 / Accepted: 25 November 2010 / Published online: 6 January 2011

� Japan Monkey Centre and Springer 2010

Abstract Composition of the landscape matrix of sur-

rounding forest fragments is thought to be critically

important to the survival of arboreal primates because it

offers structures that help the animals move between

fragments and other foraging sites. However, little is

known about the composition of the matrix used by these

animals. The aim of this study was to quantitatively assess

the importance of the landscape matrix and its effects on

primate abundance, using black howler monkeys (Alouatta

pigra) living in a landscape fragmented by the expansion of

agriculture and pastures for livestock in southeastern

Mexico. In 2008, a complete census of the monkeys was

carried out across the 2000-ha landscape matrix, and for

every site where we observed monkeys, we recorded can-

opy height, tree basal area, food-source abundance, and

distance to the nearest fragment. A total of 244 howler

monkeys, distributed among 48 groups (including six sol-

itary males) were counted in the matrix. Mean troop size

was 5.6 ± 2.8 individuals, and the mode was three indi-

viduals. The highest number of troops and greatest howler

monkey abundance were recorded in the isolated trees, the

eucalyptus plantation, and orchards. A generalized linear

model revealed that monkey abundance tended to be higher

in matrix elements with higher canopy height, greater food

availability, and closest to rainforest fragments. These

results suggest that it is necessary to take into account the

many elements of the landscape when drawing up con-

servation and habitat management plans, particularly in

order to establish connectivity among the fragments and

elements of the matrix with native trees.

Keywords Fragmentation � Isolated trees �Living fences � Landscape matrix � Arboreal primates �Habitat management � Conservation

Introduction

The high rates of tropical deforestation, concurrent with

human land-use expansion, have given rise to the loss and

fragmentation of forest habitats (Burgess and Sharpe 1981;

Lord and Norton 1990; Achard et al. 2002). Fragmentation

drastically alters habitat availability and quality for wild

animals (Saunders et al. 1991; Bierregaard et al. 1992; Li

2004) and results in the creation of landscapes comprised

of vegetation remnants of varying sizes and degrees of

disturbance, and isolation, surrounded by a matrix that is

mainly agricultural in nature and occasionally has arboreal

elements such as living fences, forest plantations, and

isolated trees (Lord and Norton 1990; Laurance et al.

1998). Habitat fragmentation—frequently associated with a

decrease in animal population size and increase in their risk

of extinction—is considered one of the greatest threats to

tropical biodiversity (Laurance and Bierregaard 1997;

Chapman et al. 2007), although the seriousness of the

threat depends on the specific characteristics of each pop-

ulation, species, site, or region (Johns 1986; Offerman et al.

1995).

G. Pozo-Montuy (&) � Y. M. Bonilla-Sanchez

Posgrado en Neuroetologıa, Instituto de Neuroetologıa,

Universidad Veracruzana, Avenida Luis Castelazo Ayala s\n

Col. Industrial Las Animas, 91190 Xalapa, Veracruz, Mexico

e-mail: [email protected]

G. Pozo-Montuy � J. C. Serio-Silva � Y. M. Bonilla-Sanchez

Estacion de Primatologıa y Vida Silvestre A.C., Balancan,

Tabasco, Mexico

J. C. Serio-Silva

Red de Biologıa y Conservacion de Vertebrados,

Instituto de Ecologıa AC, Xalapa, Veracruz, Mexico

123

Primates (2011) 52:139–147

DOI 10.1007/s10329-010-0231-5

Arboreal primates are among the species that are most

sensitive to habitat fragmentation. These monkeys need

trees with specific characteristics to meet their needs for

food, refuge, resting sites, and reproduction (Stevenson

2001; Mendes-Pontes and Soares 2005; Arroyo-Rodrıguez

et al. 2007) and thus are very sensitive to changes in

vegetation structure within their range (Balko and Under-

wood 2005; Michalski and Peres 2005). In rainforest

fragments, there can be a decrease in the availability of tree

species that are important to arboreal monkeys (Arroyo-

Rodrıguez and Mandujano 2006; Chapman et al. 2010)

because habitat reduction and edge effects typically cause

mortality and a decrease in mean tree size (Saunders et al.

1991). This makes it necessary for arboreal monkeys to

move across the matrix to use different fragments or

arboreal elements in their search for resources (Anderson

et al. 2007; Asensio et al. 2009). Laurance (1991) reported

that the mammal species that make frequent use of the

landscape matrix typically have stable numbers or increase

their population size, whereas in contrast, species that

avoid going out into the matrix decrease in numbers or

disappear. This means that in a scenario such as that of the

fragmented landscape described, the matrix may well be a

critical factor in animal survival, though to our knowledge,

the importance of the matrix has never been formally

studied in detail for arboreal primates.

To date, most studies on arboreal primates and the other

species that inhabit fragmented landscapes have been

confined to the interior of the fragments and have virtually

ignored the effect of the matrix (Gascon et al. 1999;

Chapman and Peres 2001; Ricketts 2001). Although it has

been inferred from anecdotal reports that the matrix is

important to the survival of arboreal primates (Carpenter

1934; Schon-Ybarra 1984; Bicca-Marques and Calegaro-

Marques 1995; Serio-Silva and Rico-Gray 2000; Harris and

Chapman 2007), only recently have there been studies on

some aspects of the use of the matrix by primates, with

reports that the presence of crops and other types of

arboreal cover offer alternate food sources for guenons,

howlers, siamangs, lemurs, and colobus monkeys (Ganz-

horn 1987; Michon and de Foresta 1995; Naughton-Treves

1998; Chapman and Onderdonk 1998; Anderson et al.

2007; Pozo-Montuy and Serio-Silva 2007; Asensio et al.

2009). On the other hand, it has been reported that the

frequency of the movement of monkeys across the matrix

tends to increase as the distance between fragments

decreases or as the number of vegetation corridors between

fragments increases (Estrada and Coates-Estrada 1996;

Swart and Lawes 1996; Mandujano and Estrada 2005;

Anzures-Dadda and Manson 2007).

Based on the above, we can say that an arboreal primate

that lives in a fragmented landscape and is capable of using

the matrix for moving and feeding likely has high long-

term potential viability in fragmented landscapes. How-

ever, it is not known which of the matrix attributes—i.e.,

the availability of food species, the distance to the edge of

the nearest fragment, or the physical structure of the veg-

etation (the height and basal area of the trees in the

matrix)—can help or hinder the abundance of some arbo-

real primate species. With this study, we aim to address

these points by answering the central question: Which

characteristics of the matrix help arboreal monkeys to

survive in fragmented landscapes? We use an arboreal

primate (Alouatta pigra) living in a fragmented region in

southeastern Mexico to answer this question. A. pigra is

mainly tree dwelling and is most frequently found in the

upper canopy of the rainforest. Diet consists of leaves and

seasonally available fruit (Pavelka and Knopff 2004; Pozo-

Montuy and Serio-Silva 2006). This species was consid-

ered suitable for addressing our research questions as its

characteristics (diurnal activity, slow movements, cohesive

group, and tolerance of human presence) make it easier to

conduct a full census. Specifically, we address the fol-

lowing: What is the size of the howler monkey population

in the landscape matrix? Where in the matrix is A. pigra

most abundant? What does A. pigra do in the different

elements of the matrix? Which attributes of the matrix

elements affect A. pigra abundance?

Methods

Study area

The study area is located at 91�300 N lat., 17�400 W long.,

and covers 2000 ha in the municipality of Balancan in the

state of Tabasco in southeastern Mexico and is bounded by

several barriers that are both natural (mainly the Usumac-

inta River and several lagoons) and anthropogenic (roads

and wire fences, among others; Fig. 1). It forms part of the

Lower Basin of the Usumacinta River, a region charac-

terized by vast plains that flood during the rainy season

(August–October). Mean annual precipitation is 1595 mm,

and mean annual temperature is 27.9�C (CNA 2008).

The original vegetation in the region was described as

rainforest, semideciduous tropical forest, and spiny ever-

green bloodwood (Haematoxylum campechianum) forest

(Lopez-Mendoza 1980). The government’s development

plans during the 1960s resulted in increased colonization of

the land and its conversion for pasturing livestock and

growing crops, all of which caused the loss and fragmen-

tation of the 115000 ha of original forest (Reyes-Castillo

1978; Pozo-Montuy et al. 2008). The conversion of forests

to pasture has resulted in a loss of moisture and has created

an unusual climate, with long droughts (8 months) lasting

from February to September, when historically the dry

140 Primates (2011) 52:139–147

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season was only 3 months (from March to May) (PDM

2005). Climate change has had another significant impact,

as very dry years alternate with extensive flooding and

increased silting in rivers, streams, and lakes, which occurs

in the absence of forests that would normally retain the soil

around bodies of water (Chapman and Chapman 2003).

Currently, the landscape comprises vegetation fragments

surrounded by a matrix that is primarily pasture, along with

other elements, such as living fences and isolated trees, as

well as areas used for silviculture and growing fruit (Fig. 2;

Pozo-Montuy 2006). Silviculture in the area includes

exotic species, mainly eucalyptus (Eucalyptus spp.), teak

(Tectonia grandis), and melina (Gmelina arborea), with

some plantations of cedar (Cedrela odorata). In Balancan,

about 12000 ha are devoted to silviculture.

Monkey census in the landscape matrix

To quantify A. pigra’s use of the different matrix elements

by estimating its abundance, three expert observers, on foot

or on horseback, evaluated how many monkeys were using

each element of the landscape matrix in the area. This

census was done 17 days/month from March to December

2008 (10 months and 1,369 person hours). These daily

surveys were done at a mean speed of 8 ± 2 km/day,

between 0700 and 1600 hours. The time required to check

for the presence of howlers in each element varied

depending on the size of the element (mean 40 min/

ha ± 12 min). Each time visual contact was established

with a troop or individual, we recorded the matrix element,

the age and sex of each individual, the number of indi-

viduals per troop, and their activities when sighted. Age

categories were adult (an independent individual with a

well-developed hyoid and chin, and[3 years old), juvenile

(an individual that moves independently of its mother, is

very active, and[1 year old), and infant (an individual that

is totally dependent on its mother) (Rosales-Meda et al.

2007). The term immature refers to juveniles and infants.

Each element of the matrix was checked once during of the

study and, in order to avoid recording the same troop more

than once, we used a GPS to record coordinates of each site

and measure the distance to the nearest group, as well as

using the sex–age composition and the physical charac-

teristics of the monkeys (size, facial scars, scars on limbs,

and fur color around the face, on the scrotum and vulva) as

specific identifiers for each troop. Additionally, data from a

concurrent radiotelemetry project allowed us to determine

the ranging distances for the howlers and thus reduce the

search effort required in each matrix. Most of the matrix

elements are less than half a hectare in size, which helped

us to do complete censuses. There was only one eucalyptus

plantation (200 ha) in the area, which took 2 days to cen-

sus. Each troop was observed with binoculars for at least

30 min, and the census was considered complete when all

three observers had agreed on the composition of the troop.

The probability of individuals from a troop or solitary

individuals not being detected during our survey was

minimal, as three observers thoroughly inspected all the

Fig. 1 Location of the municipality of Balancan in the state of

Tabasco in southeastern Mexico

Fig. 2 Examples of a natural barriers that circumscribe the study area

(Usumacinta River), b pasture lands \1-m tall with some living

fences, roads, and isolated trees. Picture from Leon D. Olivera-Gomez

Primates (2011) 52:139–147 141

123

elements of the matrix. Furthermore, the characteristics of

the species make it easy to spot them in disturbed sites

because the monkeys do not show any fusion to subgroups

and are not hunted. They do not exhibit cryptic behavior,

and they vocalize throughout the day. Because of this, there

is negligible variability in the detectability of the howlers

between habitats.

Attributes of the landscape matrix

We define habitat fragments as the native vegetation

(excluding living fences) with a continuous canopy

C0.2 ha in area (this size threshold was selected based on

the size of the smallest inhabited fragment) and C10 m tall

(Mandujano et al. 2006; Anzures-Dadda and Manson 2007;

Zunino et al. 2007). All types of plant cover not meeting

these criteria were considered matrix elements. There were

14 different types of matrix elements (Table 1), and their

classification was based on previous studies (Grunblatt

et al. 1989; Anderson et al. 2007).

The characteristics of each matrix element that were

considered likely to affect the abundance of monkeys

were canopy height (Anderson et al. 2007, colobus

monkeys), tree basal area (Arroyo-Rodrıguez and Mand-

ujano 2006, howler monkeys), food-source abundance

(Wieczkowski 2004, mangabeys), and distance to the

nearest fragment (Estrada and Coates-Estrada 1996;

Mandujano and Estrada 2005, howler monkeys). These

data were recorded for each matrix element where a troop

of monkeys or solitary monkey was sighted. Canopy

height was estimated using a digital clinometer (Haglof,

Sweden). Food-source abundance was estimated as the

number of trees on which leaves and fruit are known

to form part of the diet of black howler monkeys

(Pozo-Montuy and Serio-Silva 2006). This number was

obtained using a 2 m 9 50 m transect in each matrix

element where monkeys were sighted (Gentry 1982). To

calculate tree basal area, the diameter at breast height

was measured for all trees that had at least half of their

trunk inside the transect boundaries. Finally, we digitized

the vegetation fragments on orthophotos from 2008

(1:10,000). Using ArcView 3.3 software, we determined

the distance to the nearest fragment as measured from the

edge of the fragment to the spot where the monkeys were

sighted in the matrix.

Data analysis

Using the information obtained in the field, descriptive

analyses were done on troop composition and the sex–age

class ratio. We also did descriptive analyses of the number

of troops recorded in each type of matrix element, as well

as troop size mean and mode. We analyzed the influence of

the recorded matrix attributes (canopy height, tree basal

area, food-source abundance, and distance to the nearest

fragment) on monkey abundance by constructing general-

ized linear models (GLMs) using the S-Plus 2000 program

(Poisson log linear model) (MathSoft 1999; Crawley

2002). We identified the minimum adequate model

following the principles of parsimony and maximum

likelihood (Crawley 2002). Explanatory variables were

identified in a stepwise fashion, retaining the significant

variables according to the results of the F tests. Before

running the models, each independent variable was ana-

lyzed to test its degree of correlation with the other inde-

pendent variables using Spearman’s rank correlation test to

help eliminate the possibility of mistakes in the interpre-

tation of the model (e.g., false positives). A value of

P B 0.05 suggested they are correlated.

Table 1 Matrix elements identified in the fragmented landscape of

Balancan, Tabasco, Mexico

Name Description

1. Early secondary

vegetation

Young native trees; height \10 m,

canopy cover \50%

2. Scrub with creepers

and vines

Shrubs (1–6 m) with 80–100% of their

canopy covered by creepers and vines

3. Scrub with isolated

trees

Shrubs (1–6 m) with isolated trees

([10 m)

4. Pasture Pasture (\1 m) with 0% tree cover

5. Pasture-scrub Pasture (\1 m) with scrub (\3 m);

horizontal cover 50–100% of the

pasture’s area

6. Isolated trees Native canopy tree species

(height [10 m) separated by 3–10 m in

pastures

7. Living fence Native or exotic tree species

(height [5 m) with barbed wire strung

between them to fence in pastures

8. Barbed-wire fence Fences made with barbed wire strung

between dead wood posts to fence in

pastures

9. Low-growing crops [0.2 ha and \1 m high; these tend to be

watermelon, squash, or other vine-

grown species, or in some cases early

stages of crops that grow taller

10. Tall crops [0.2 ha and 1–3 m high; these tend to be

crops that are ripe and close to harvest

11. Forest plantations Exotic tree species cultivated by people

(area [0.2 ha)

12. Orchards Orchards (area [0.2 ha) surrounded by

pastures

13. Roads Roads used by people; paved or

cobblestone

14. Water bodies Lagoons, rivers, streams, and permanent

and ephemeral wells

142 Primates (2011) 52:139–147

123

Results

Howler presence and abundance in the landscape

matrix

In the landscape matrix, 244 A. pigra were observed, six of

which were solitary males and the rest of which were

distributed among 48 groups. We also saw four that had

been killed by vehicles on the road. Mean troop size was

5.6 ± 2.8 individuals, with a mode of three individuals.

Age–sex distribution was 72 adult males, 88 adult females,

32 juvenile males, 20 juvenile females, 10 male infants,

and 22 female infants, including the solitary individuals.

The most common group composition was multimale–

multifemale with 17 troops, and unimale–multifemale with

17 troops, followed by 12 unimale–unifemale troops and

two multimale–unifemale troops. Eight of the troops

recorded had no immatures and 16 had no infants. The

adult sex ratio was 1.3 females/male, and there were 0.3

infants/adult female and 0.9 immatures/adult female.

Monkey abundance by matrix element varied consider-

ably. In the isolated trees, a total of 111 howler monkeys

(22 groups and six solitary males) were recorded. Addi-

tionally, there were 75 monkeys (11 groups) in eucalyptus

trees, 27 (six groups) in orchards (Mangifera indica,

Tamarindus indica, Psidium guajava, Annona reticulata,

Achras sapota, and Citrus sp.), 18 (six groups) on barbed-

wire fences, and 13 (three groups) on living fences.

Alouatta pigra activity in the landscape matrix

The monkeys were observed feeding and resting in all

matrix elements that had arboreal cover (i.e, living fences,

isolated trees, orchards, and the eucalyptus plantation). As

might be expected, on the barbed-wire fences, the only

activity observed was locomotion. Thirty-one percent of

the troops (n = 15) were observed feeding. This activity

was recorded in isolated trees (n = 10), on living fences

(n = 1), and in the eucalyptus plantation (Eucalyptus spp.)

(n = 4).

Matrix attributes with and without monkeys

The elements of the matrix with monkeys had the follow-

ing characteristics: mean basal area of the trees in all ele-

ments of the matrix was 3,487 ± 1,127 cm2, mean canopy

height was 13 ± 4 m, mean number of trees that form part

of the howler diet (food abundance) was 6.7 ± 4, and

distance to the nearest fragment was 93 ± 87 m. The mean

distance from the nearest fragment to the barbed-wire

fences and roads was 72 ± 47 m. The elements of the

matrix without monkeys included tall crops, low-growing

crops, pasture–scrub, pasture, scrub with isolated trees, and

scrub with creepers and vines.

The influence of the landscape matrix attributes

on A. pigra abundance

A model that includes the canopy height of the matrix

trees, food-source abundance, and distance to the nearest

fragment explains 74.2% of the variation in howler monkey

abundance in the matrix. According to this model, the

abundance of howler monkeys increases as matrix tree

height increases and as the number of trees that form part

of the howlers’ diet increases; abundance decreases with

increasing distance to the nearest fragment (Table 2).

There was no correlation between the variables used in this

model (canopy height and distance to nearest fragment:

rs = -0.06, P = 0.77; canopy height and food-source

abundance: rs = -0.10, P = 0.61; food-source abundance

and distance to the nearest fragment: rs = -0.21,

P = 0.31).

The model with basal area only explained 25% of the

variance in howler monkey abundance (P = 0.281), so this

variable was not included in the final model (Table 2).

Table 2 Parameters and fit of the minimum adequate model indicate the attributes of the landscape matrix that have a significant effect on

Alouatta pigra abundance

Attribute df Slope (SE) T P for t test Changes in deviance P for F test

on deviance

Null model 23 276.48

Intercept -0.403 (0.320) -1.25

Canopy height 1 0.111 (0.019) 5.85 B0.005 39.52 0.008

Distance to the nearest fragment 1 -0.004 (0.001) -4.42 B0.005 21.14 0.044

Food availability 1 0.159 (0.019) 8.22 B0.005 144.49 B0.005

Residual deviance 20 71.32

Analysis of generalized linear models (GLMs) for the attributes that affect A. pigra abundance. GLM/Poisson dispersion parameter = 1

(significant model = null deviance = 276.48, residual deviance = 71.32). t and F tests considered significant at [0.05

df Degrees of freedom, SE standard error, T coefficients

Primates (2011) 52:139–147 143

123

Discussion

In this study we assessed the population size of howlers

that use the landscape matrix. We show that some groups

use the matrix depending on resource availability (i.e., food

availability, high canopy), and that use by some depends on

spatial distribution (i.e., distance to the nearest fragment).

Most importantly, our results help identify variables that

have the greatest effect on howler abundance in the land-

scape matrix. Also, our abundance data provides an indi-

cator of the intensity of use by howlers for each element of

the matrix. Alouatta pigra population size in the landscape

matrix represented almost 40% of the entire population of

southern Balancan (Pozo-Montuy 2006), and according to

population data for A. pigra living within habitat frag-

ments, for troops in fragments, the mode is greater (n = 6

ind./troop) than that of the troops we identified in the

landscape matrix (n = 3 ind./troop) (Pozo-Montuy et al.

2008; Bonilla-Sanchez et al. 2010). In comparing data for

the population in the matrix with that of animals in areas

that were only slightly disturbed or were undisturbed, we

noted that in the matrix, the group size and adult female to

immature ratio were lower, but the abundance of individ-

uals was higher (Table 3).

Laurance (1991) suggests that matrix use by these pri-

mates allows the population to remain stable or to even

increase in certain fragmented landscapes. A clear example

of this is found in the numerous reports of high howler

density in fragmented landscapes (Van Belle and Estrada

2005; Zunino et al. 2007; Pozo-Montuy et al. 2008;

Bonilla-Sanchez et al. 2010). However, there are many

factors that must be evaluated under these conditions, such

as the nutritional value of the food these animals can find in

the matrix. More detail about their behavior and movement

and the danger of predation is required to ensure the long-

term survival of this species in a fragmented landscape

such as this.

Our results suggest that some of the matrix attributes

have a very strong effect on monkey abundance. For

example, the number of trees providing a valuable sup-

plement to the diet of A. pigra in the landscape matrix was

positively related to howler abundance. Other studies also

found a strong association between the presence and

abundance of several primate species and the presence of

their most important food resources (Juan et al. 2000,

Stevenson 2001). Studies of Old World primates show that

there is a positive relationship between the number of large

trees in a given forest area and the number of primates

(Mbora and Meikle 2004, Wieczkowski 2004, Worman and

Chapman 2006).

Canopy height has also been reported as important, as it

allows animals to avoid both predators and walking along

the ground (Bakker 2006). Similarly, the abundance of

A. pigra—like that of colobus monkeys (Colobus angolensis

palliatus) in Kenya—is positively related to tree canopy

height in the matrix. Anderson et al. (2007) observed that

C.a. palliatus use those elements of the matrix that have a

structure similar to that of the fragments with native vege-

tation, i.e., those[6 m in height. In Costa Rica A. palliata

and Cebus capucinus have been reported to selectively spend

time in riparian vegetation, followed by secondary vegeta-

tion and fruit orchards, for their daily activities because of the

better canopy conditions (height C12 m and connectivity or

continuity in the canopy) compared with other types of

cover, such as living fences and pastures with isolated trees

(Rosales-Meda 2008).

On the other hand, it is interesting to note that at other

sites, living fences are often used by arboreal primates

(Anzures-Dadda and Manson 2007; Asensio et al. 2009),

but little use was made of this element in our study area.

This probably is a result of land management or activities

of landowners in the matrix (Brady et al. 2009). For

example, in the study area, landowners prefer to use bar-

bed-wire fences instead of living fences to separate their

Table 3 Comparison of Mexican howler (Alouatta pigra) populations in intact forest to those in the matrix

Sites Mean troop size

(n individuals)

Standard

deviation

AF:IMM Abundance Source

Intact forest

Palenque National Park 6.7 2.77 1.6 136 Estrada et al. (2002)

Tikal 8.8 2.2 1.4 88 Estrada et al. (2004)

Laguna Lachua National Park 5.6 1.8 1.2 144 Van Belle and Estrada (2005)

Calakmul 7.5 1.9 1.4 60 Estrada et al. (2004)

Yaxchilan 6.6 2.1 1.0 53 Estrada et al. (2004)

Tormento 6.7 2.3 1.1 178 Van Belle and Estrada (2005)

Matrix

Balancan 5.6 2.8 0.9 259 This study

Mean troop size (± standard deviation), ratio of adult females to immatures (AF:IMM) and abundance of howler monkeys

144 Primates (2011) 52:139–147

123

land. Thus, barbed-wire fences are more common and used

by the howlers to a larger extent when they are on the move

to avoid walking through the pasture. At other sites, living

fences are considered very important to both landscape

connectivity and biodiversity conservation (Beier and Noss

1998; Harvey et al. 2004; Chetkiewicz et al. 2006).

The degree of isolation is thought to be important in

landscape ecology and conservation biology (Lindenmayer

et al. 2008). For primates in fragments, a negative relation-

ship has been found between the degree of isolation of a

fragment and primate abundance (Estrada and Coates-

Estrada 1996). However, there has recently been some

debate about the suitability of just measuring the degree of

isolation, given that it does not take into account the elements

of the matrix (Arroyo-Rodrıguez and Mandujano 2009). We

measured the distance of matrix elements to the edge of the

nearest fragment and found the same negative relationship

with A. pigra abundance: as distance increased, abundance

decreased. To strengthen the information obtained by mea-

suring the degree of isolation and to observe true behavior

patterns, we feel it is important to take into account the

matrix elements that are present on a landscape.

Although the abundance of the howlers was related to

certain matrix attributes, the decision of these animals to

access those elements or move within them also represents

a high risk, given the high indices of predation by dogs

(Canis familiaris) that we observed in the region (Pozo-

Montuy, personal observation). Data collected concurrently

indicated that when monkeys move down from the trees to

the ground in these disturbed sites, they are frequently

attacked; between January and July 2009, we recorded a

total of 47 monkey deaths caused by dogs (Candelero-

Rueda and Pozo-Montuy 2010).

Our results suggest that the landscape matrix is impor-

tant for A. pigra because these monkeys use the matrix to

feed, move around, and carry out daily activities. The

residence time of the monkeys in the matrix varies

according to the matrix attributes, including tree height and

timing of the fruiting season. In some cases, monkeys have

been observed to move constantly between the matrix and

fragments of native vegetation (Bicca-Marques and

Calegaro-Marques 1995; Estrada et al. 2006; Naughton-

Treves 1998). In our study area, we observed that some

troops remain in the matrix throughout the year, particu-

larly those living in eucalyptus plantations and orchards.

Over the last four decades, eucalyptus plantations have

become the most widespread of the planted trees in the

warmer regions of the world, and much has been said about

the importance of these plantations for restoring deforested

land, sheltering wildlife, and fixing carbon (Ganzhorn

1987; Maron 2007; Chapman and Chapman 1996). How-

ever, the structure of these eucalyptus plantations and that

of other types of matrix depends on management practices

and can, in turn, affect the abundance of monkeys on that

landscape. Future plans for conserving the black howler

monkey in fragmented landscapes should therefore be

linked to the sound, integral management of plantations,

and efforts should be made to improve the matrix by, for

example, using living fences whenever possible. The

implementation of a program that encourages planting trees

in pastures is also recommended, as these two types of

matrix element (isolated trees and living fences) are critical

habitats for the conservation of many species, including

howler monkeys, and improve the viability of populations

of wild animals in this type of environment (Fischer and

Lindenmayer 2002; Gibbons et al. 2008). Finally, our

findings show that it is necessary to include the matrix as a

variable when researching the effects of fragmentation on

the presence and abundance of arboreal primates.

Acknowledgments We thank the Mexican Consejo Nacional de

Ciencia y Tecnologıa for doctoral scholarships awarded to GPM and

YMBS, and also thank Laura T. Hernandez Salazar, Jorge Morales

Mavil, and Julio C. Bicca-Marques for their advice throughout this

study. Alberto Anzures-Dadda, Rafael A. Reyna Hurtado, Colin

Chapman, and Randall Kyes and Bernal Robles Martinez offered

helpful suggestions on the manuscript. Bianca Delfosse translated the

text from the original in Spanish and made helpful suggestions. Jose

Manuel Garcıa Magana provided invaluable assistance during the

field work.

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Primates (2011) 52:139–147 147

123

48

CAPÍTULO III: Artículo en preparación

En preparación para: International Journal of Primatology

El uso de la matriz del paisaje como recurso alimentario por un

primate arboricola: ¿evidencia de suplementacion?

Gilberto Pozo-Montuy, Juan Carlos Serio-Silva, Yadira M. Bonilla-Sánchez

En preparación para: International Journal of Primatology 1

2

EL USO DE LA MATRIZ DEL PAISAJE COMO RECURSO ALIMENTARIO POR 3

UN PRIMATE ARBORICOLA: ¿EVIDENCIA DE SUPLEMENTACION? 4

5

Gilberto Pozo-Montuy1, Juan Carlos Serio-Silva

2, Yadira M. Bonilla-Sánchez

1 6

7

8

9

1 Programa de Doctorado, Instituto de Neuroetología-Universidad Veracruzana, 10

Xalapa, Veracruz, México 11

12 2 Red de Biología y Conservación de Vertebrados, Instituto de Ecología AC, Xalapa, 13

Veracruz, México 14

15

16

17

18

19

20

21

Running head: El uso de la matriz del paisaje como recurso alimentario 22

23

24

Corresponding author: Gilberto Pozo-Montuy. Instituto de Neuroetología, Xalapa Veracruz, 25

México. Av. Dr. Luis Castelazo s/n km. 3.5 Carr. Xal. Ver. Col. Industrial Ánimas 26

C.P.91190 Xalapa, Veracruz. E-mail: [email protected] 27

28

Resumen Actualmente es frecuente observar paisajes de fragmentos de selva rodeados por 29

pastizales y campos agrícolas. Sin embargo, esta situación ha puesto en riesgo la 30

conservación de numerosas especies entre ellas los primates arborícolas. No obstante, se ha 31

argumentado que algunas especies logran explotar la matriz y persistir en estos ambientes 32

mediante la suplementación del paisaje, lo cual ha sido poco abordado para primates. 33

Durante Marzo - Noviembre 2009 se realizó un estudio de la conducta de dos tropas de 34

monos aulladores negros (Alouatta pigra) las cuales habitan en un fragmento pequeño (0.4 35

ha) y uno grande (19 ha). El esfuerzo de muestreo fue de 1156: 44 horas. Del total de 36

tiempo observado, los monos que habitan en el fragmento pequeño invirtieron 335:01 horas 37

(50.2%) en huertos de mango, 58:47 horas (8.8 %) en árboles dispersos y 1:24 horas (0.2%) 38

en pastizales, sugiriendo que pasan más tiempo en la matriz. En cambio las tropas que 39

habitan en fragmento grande invirtieron 367:59 horas (75.2%) en su fragmento hábitat y 40

solo 121:02 horas (24.8%) en la matriz. La actividad de alimentación en la matriz acumuló 41

38: 12 horas y representó el 53% respecto al total de tiempo invertido en esta actividad para 42

la tropa en fragmento pequeño y 12.12% (10:59 horas) para la tropa en fragmento grande. 43

Nuestros datos sugieren que A. pigra utiliza los recursos en la matriz del paisaje para 44

suplementar su dieta, logrando persistir con la presencia de árboles dispersos y huertos. 45

Estos elementos incrementan su rango de actividad, siendo imprescindible incluir estas 46

áreas en los planes de conservación. 47

48

Palabras clave: Alimentación, Suplementación, Matriz, Comportamiento, Paisajes 49

fragmentados. 50

51

52

INTRODUCCIÓN 53

La deforestación y la pérdida de hábitat son las mayores amenazas de la biodiversidad en el 54

mundo (Laurance et al. 2000; Markovchick-Nicholls et al. 2008; Declerck et al. 2010). La 55

deforestación –principalmente la conversión de los bosques tropicales en tierras agrícolas – 56

muestra señales de reducción en varios países pero continúa a un ritmo sumamente elevado 57

en otros. Cerca de 13 millones de hectáreas de bosques fueron convertidos en tierras 58

destinadas a otros usos en el último decenio (FRAG 2010). Es por ello, que es muy 59

frecuente observar alrededor del mundo paisajes compuestos por numerosos fragmentos de 60

vegetación nativa rodeados por vegetación de origen antrópico como los pastos y cultivos 61

agrícolas (Naranjo 2003; Manning et al. 2006). Sin duda, esta situación pone en riesgo la 62

conservación de numerosas especies de animales y algunas son gravemente afectadas como 63

es el caso de poblaciones silvestres de primates arborícolas (Colishaw y Dunbar 2000). 64

No obstante, una serie de investigaciones argumentan que dichos paisajes pueden 65

sostener especies de aves y mamíferos que son capaces de explotar los recursos presentes 66

en paisajes antrópicos (Petit y Petit 2003; Daily et al. 2003; Sekercioglu et al. 2007). Se ha 67

reportado que en el caso de los primates silvestres éstos pueden alimentarse de una serie de 68

elementos como los cercos vivos, árboles dispersos, plantaciones y huertos frutales (Estrada 69

et al. 2006; Asensio et al. 2009; Bonilla-Sánchez et al. 2012). Lo anterior es conocido 70

como un proceso ecológico llamado suplementación del paisaje, entendido como la 71

utilización de un mismo recurso o de diferente calidad distribuido en parches cercanos en 72

un mismo paisaje (sensu Dunning et al. 1992). Incluso, pueden hacer uso de un recurso que 73

está disponible en otros tipos de hábitat, pero que estén cercanos a su hábitat focal. 74

Sin embargo, para los primates la mayoría de las investigaciones han sido enfocadas 75

dentro de los límites de los fragmentos hábitat y no se han enfocado a entender el complejo 76

mosaico de diferentes tipos de vegetación en los que se encuentran embebidos los 77

fragmentos y que frecuentemente denominamos matriz (Gascon et al. 1999; Chapman y 78

Peres 2001; Ricketts 2001) y en donde se tienen evidencias concretas de que el proceso de 79

suplementación del paisaje puede ocurrir (Clark y Weatherhead 1987). 80

La matriz es el componente del paisaje que puede funcionar como un filtro 81

facilitando el desplazamiento de algunas especies pero impidiéndoselo a otras (Gascon et 82

al. 2000). Desde hace varias décadas, se ha sugerido que algunos primates por ser 83

arborícolas por “evolución” nunca bajan al suelo, además de que obtienen el agua y otros 84

nutrientes de las hojas y frutos que consumen, por lo que, se pensaba que la matriz del 85

paisaje (ejemplo: pastizal) era inhóspita y actuaba como una barrera para estos primates 86

(Glander 1975; Milton et al. 1979; Nagy y Milton 1979; Milton y Mc Bee 1989). 87

Actualmente, debido a la rápida conversión de las selvas a pastizales, y a la modificación 88

de su estructura y composición original, algunos primates arborícolas han tenido que 89

convertirse en terrestres “obligados” logrando convertir la barrera en un nuevo tipo de 90

ambiente que es necesario explorar y explotar (Bicca-Marques y Calegaro-Marques 1995; 91

Pozo-Montuy y Serio-Silva 2007; Anderson et al. 2007; Pozo-Montuy et al. 2011). 92

Algunos primates han demostrado flexibilidad ecológica y de comportamiento en 93

respuesta a las perturbaciones ambientales. Por ejemplo, la transformación de selvas a 94

cultivos agrícolas han permitido a algunas especies de primates explotar los sembradíos en 95

la matriz cerca del borde de sus hábitat naturales (Cowlishaw y Dunbar 2000) o lograr 96

establecerse y reproducirse en huertas de cacao de sombra (Theobroma cacao) y eucalipto 97

(Eucalyptus sp.) (Muñoz et al. 2005; Bonilla-Sánchez et al.2012). De esta manera, la matriz 98

ofrece alimento alternativo (suplementación) para muchas especies folívoras-frugívoras 99

como son especies de monos colobos (Naughton-Treves 1998; Reynolds et al. 2003; Harris 100

y Chapman 2007) y monos tití frente blanca (Callicebus negrifrons; Trevelin et al. 2007). 101

La vegetación de especies exóticas como el mango, tamarindo, cítricos y huevos de aves 102

domesticas también puede proveer de alimentos en la matriz a primates en Sudamérica 103

(Alouatta caraya; Bicca-Marques & Calegaro Marques, 1994; Mattjie-Prates y Bicca-104

Marques 2008: Bicca-Marques et al. 2009). En muchos de estos estudios, la dispersión 105

poco usual de los grupos de primates en grupos y las dificultades de supervivencia de estos 106

dentro de la matriz (Por ejemplo Irwin et al. 2009; depredación), han sugerido la necesidad 107

de realizar más estudios sobre este proceso, el cual es de vital importancia para el futuro de 108

la conservación y el manejo de poblaciones fragmentadas de primates (Anderson et al. 109

2007). 110

Una de las especies de primates arborícolas que ha sido poco estudiada en aspectos 111

de su ecología alimentaria en paisajes fragmentados es el mono aullador negro (Alouatta 112

pigra), en comparación con otras especies como A. palliata y A. caraya, donde se ha 113

logrado documentar la alimentación con especies exóticas (Citrus sp., Eucalyptus sp.) y de 114

árboles grandes que se encuentran en cercos vivos (Bicca-Marques & Calegaro-Marques, 115

1995; Asensio et al. 2009). Los únicos estudios con A. pigra donde se reporta la 116

alimentación en el suelo de enredaderas y plántulas fue en el municipio de Balancán, 117

Tabasco, en el sureste de México y en donde se reporta que estos eventos fueron 118

equivalentes en tiempo al que ocuparon para desarrollar sus conductas sociales (Pozo-119

Montuy & Serio-Silva 2006; Ramírez- Julián 2010). 120

También se ha reportado a los monos aulladores usando el borde entre la vegetación 121

secundaria y las plantaciones de eucalipto, sin embargo el consumo de hojas y flores de 122

eucalipto representó menos del 1% del tiempo total de alimentación. Dichas plantaciones 123

de esta especie de árboles comerciales fue utilizada por los monos con mayor frecuencia 124

para el descanso y alcanzar otras fuentes de alimento como las enredaderas (Bonilla-125

Sánchez et al. 2012). 126

Sin embargo, cabe mencionar que los estudios aún son escasos y que se requiere 127

información sobre la ecología alimentaria en condiciones de fragmentación en donde se 128

pueda analizar el uso de la matriz como probable fuente de recursos alimentarios y verificar 129

si se presenta la condición reportada como “suplementación del paisaje”. Se sugiere que 130

ciertos elementos del paisaje tienen una gran importancia para la suplementación de la dieta 131

de monos aulladores (Dunning et al. 1992; Asensio et al. 2009). Por lo que es relevante 132

preguntarnos; ¿De qué manera los primates arborícolas explotan los recursos en un 133

fragmento pequeño en comparación con uno grande? ¿Suplementan sus dietas utilizando 134

recursos cercanos a sus fragmentos hábitat? ¿Qué elementos de la matriz prefieren los 135

primates arborícolas? ¿Cuál es el tiempo que los primates invierten en la matriz respecto a 136

su tiempo total de actividades? ¿De qué recursos se alimentan en la matriz del paisaje? Para 137

responder estas preguntas hemos diseñado un estudio que pretende aproximarse al marco 138

teórico de suplementación del paisaje tomando como modelo a un primate arborícola (A. 139

pigra) habitando en un paisaje altamente fragmentado y que es perturbado constantemente 140

por las actividades humanas (ganadería). 141

142

METODOS 143

Área de estudio 144

Realizamos el estudio en dos fragmentos hábitat (definido más adelante), uno de 0.4 ha que 145

en lo sucesivo denominaremos “pequeño” y otro fragmento de 19.82 ha que denominamos 146

“grande” perteneciente a la ranchería Laguna Colorada, Balancán, Tabasco, México (latitud 147

norte: 17°44'05" longitud oeste: 91°30'17") (Figura 1). Denominamos “fragmento hábitat” 148

a un área forestal (especies nativas) con un dosel continuo, con un área mayor a 0.1 ha y 149

con una altura promedio ≥ 10 m con excepción de cercos vivos (Pozo-Montuy et al. 2011). 150

Para la caracterización del paisaje de cada fragmento hábitat creamos por medio de Arc 151

View 3.3 y la herramienta “Build buffer” un área de amortiguamiento de 200 m hacia fuera 152

de los fragmentos hábitat (distancia máxima a la que se han logrado observar a los monos 153

caminar sobre el suelo; Mandujano y Estrada 2005; Pozo-Montuy y Serio-Silva 2007; 154

Pozo-Montuy et al. 2008). Esto se realizó a partir del borde los fragmentos, con lo que se 155

logró caracterizar el paisaje con los diferentes elementos en la matriz (árboles dispersos, 156

cercos vivos, cultivos anuales, cerca de alambres de púas sin postes vivos, pastizales, 157

huertos, vegetación secundaria joven, carreteras, cuerpos de agua, etc.), los datos se 158

obtuvieron a partir de ortofotos 1:2000 procedentes y georreferenciadas por INEGI del año 159

2008 (Figura 2). La cantidad de elementos de la matriz varía entre los dos paisajes de 160

estudio (Tabla 1). 161

El promedio de temperatura anual en dichos sitios es de 28 °C y el clima que se ha 162

diagnosticado como cálido húmedo con tres estaciones: Nortes, Secas y Lluvias (Moguel y 163

Molina-Enríquez 2000). El promedio de precipitación anual es de 1,850 mm y los meses 164

con menos lluvia son de marzo a mayo (CNA 2010). 165

166

Figura 1. Ubicación geográfica de los escenarios de estudio en el Sureste de México. 167

168

Figura 2. Caracterización digital del paisaje dentro del área buffer (200 m) de los dos escenarios. 169

170

Tabla 1. Caracterización de los paisajes por cada condición de fragmento hábitat (grande vs. 171

pequeño). Para cada escenario se delimitó un buffer de 200 m por fuera del fragmento ocupado por 172

monos (fragmento focal). 173

Escenario FragHab

(ha)

Past

(ha)

Cer.Vi

(ha)*

Alam

(m**)

Carr

(m)

CulPe

(ha)

CulAn

(ha)

ArbDis

(ha)*

Acahual

Joven

Agua

(ha)

Sup.

Total

(ha)

Pequeño 0.4 10.9 0.13 1089 0 3.9 0.7 1.35 0.6 0 17.98

Grande 19.82 35.02 0.48 3749 1452.7 0 0 8.37 5.61 0.18

Clave: FragHab= Fragmento hábitat, Past= Pastizales, Alam= Alambre de púas, Carr= Carretera, CulPe= 174

Cultivos perennes, CulAn= Cultivos anuales (huertos), ArbDis= árboles dispersos,* Para estos casos se 175

sumaron el área de copa de los arboles dispersos o en cercos vivos para obtener la superficie ** Se refiere a 176

metros lineales. 177

178

Sujetos de estudio 179

La tropa de estudio dentro del fragmento hábitat “pequeño” estaba compuesta por cinco 180

individuos (un macho adulto, dos hembras adultas y dos machos infantes). Su localización 181

en el área fue facilitada por vocalizaciones y rastros. La diferenciación entre las hembras 182

constaba en distinguir las cicatrices que poseía una de las hembras. A la mitad del estudio 183

(Junio 2009) debido al desplazamiento por el suelo la tropa fue atacada por perros ferales 184

los cuales lograron matar a una de las hembras y a su cría. La tropa hasta el final del estudio 185

se mantuvo con tres individuos (macho adulto y hembra adulta con infante macho). 186

La tropa de estudio en el fragmento hábitat “grande” constaba de cinco individuos (un 187

macho adulto, dos hembras adultas, una hembra juvenil y un macho juvenil), esta tropa la 188

marcamos en dos ocasiones con collares de radio telemetría para facilitar su ubicación a lo 189

largo del estudio, el tamaño del grupo siempre se mantuvo constante. 190

191

192

193

Método de muestreo conductual 194

Para los datos conductuales se aplicó la misma metodología para los dos grupos de 195

aulladores, donde se muestreo entre cinco a diez días por mes durante nueve meses (Marzo 196

- Noviembre 2009) en un horario de 06:00 a 18:00 h. Para el registro de la conducta se 197

utilizó el método Animal Focal (Altmann 1974), donde el observador sigue a un individuo, 198

cambiando de animal focal cada tres horas durante el día. El orden en el cual los individuos 199

fueron observados fue elegido al azar y se hizo el esfuerzo de balancear el número de 200

minutos registrados para cada clase sexo edad por mes. Es importante mencionar que los 201

individuos fueron habituados a la presencia del observador durante dos meses (Enero – 202

febrero 2009) previo al inicio sistemático de las observaciones. Dentro de las categorías 203

conductuales registradas se consideraron tres actividades principales por tiempo de 204

despliegue (alimentación, locomoción y descanso), así como otras no tan frecuentes y 205

relacionadas principalmente con interacciones sociales (juego, acicalamiento, cortejo, 206

vocalización, etc.). 207

Se obtuvo la disponibilidad de alimento por medio de un conteo completo de 208

árboles dentro de la dieta de los monos tanto en el fragmento hábitat, como en la matriz del 209

paisaje para el grupo que más contacto tuvo con la matriz (Fragmento pequeño). Dicho 210

conteo completo se realizó considerando solo los árboles con un diámetro a la altura del 211

pecho ≥ 5 cm. Se considero disponibilidad de alimento al número de árboles que son 212

consumidos por los monos aulladores suponiendo que a mayor número de árboles 213

(abundancia) dentro de la dieta habrá mayor disponibilidad de hojas y frutos para los 214

monos, para este caso no se considero la fenología. 215

216

217

Análisis de datos 218

Se realizaron descripciones del tiempo invertido de los dos grupos de monos aulladores por 219

condición de hábitat (fragmento hábitat: pequeño vs. grande). Por otro lado, con la 220

aplicación de la extensión Animal Movement en Arc View 3.3 (Hooge & Eichenlaub 2000) 221

se obtuvieron los ámbitos hogareños de los dos grupos, comparando descriptivamente los 222

ámbitos hogareños con movimientos dentro y fuera de sus fragmentos hábitat. Para el 223

cálculo del ámbito hogareño se utilizó el modelo de Polígono Mínimo Convexo con el 224

100% de los datos dentro de los fragmentos y en la matriz. 225

Para la evaluación del uso y la preferencia por tipo de cobertura (fragmento hábitat vs 226

elementos de la matriz) se utilizó un modelo que consiste en aplicar una prueba de χ2 para 227

saber si hay diferencias entre el uso observado y el esperado, de acuerdo a la disponibilidad 228

del recurso (número de árboles como alimento) (Byers et al. 1984). Para esto se definió uso 229

como “la utilización de un recurso que existe en el área de actividad” y preferencia es “la 230

constante utilización de un recurso de baja disponibilidad en el área de actividad”. Cuando 231

se presentaron diferencias significativas se aplicó la prueba de intervalos de Bonferroni 232

para identificar que tipos de cobertura es más o menos preferida. Este análisis se realizó con 233

la tropa que estuvo con mayor frecuencia en contacto con la matriz del paisaje. 234

235

Resultados 236

Comportamiento alimentario de monos aulladores en fragmento “pequeño” 237

La tropa en la condición fragmento “pequeño” se observó durante 667:43 h, de las cuales la 238

alimentación representó el 11% del tiempo, seguido del descanso con el 83% y la 239

locomoción con un 4%. El resto del tiempo se compartió entre conductas sociales, juego y 240

vocalización con un 2%. En lo que respecta al uso de diferentes elementos de la matriz se 241

observó que los monos invierten en los huertos de mango un 50.2 % de su tiempo, en 242

árboles dispersos un 8.8 % y en el pastizal 0.2%. Esto nos indica que pasan más tiempo en 243

los elementos de la matriz que en el fragmento hábitat donde invirtieron el 40.8% de su 244

tiempo. 245

En la Matriz, los monos aulladores invierten el 9.7% a la alimentación, el 83.2% al 246

descanso, el 4.3% a la locomoción y 2.9% a otros comportamientos. Estas tendencias de 247

distribución del tiempo son muy similares en el fragmento hábitat (Figura 3). 248

249

Figura 3. Distribución del tiempo invertido por actividad en la matriz y el fragmento 250

hábitat. 251

252

El descanso fue la actividad en la que los monos invirtieron el mayor tiempo (>80%) 253

independientemente de donde estuviesen. En la matriz los monos descansaban más en el 254

huerto de mango (50.2% del tiempo invertido) y solo un 9.4% del tiempo descansaron 255

sobre árboles dispersos. 256

En cuanto a la alimentación los monos invierten más tiempo sobre el huerto de mango 257

(86.4%) en comparación con los árboles dispersos con tan solo el 13.6% del tiempo 258

invertido. 259

Los monos aulladores de este fragmento “pequeño” realizaron 49 desplazamientos por el 260

suelo, de los cuales 32 fueron en el pastizal y 17 en los huertos de mango y árboles 261

dispersos (esto debido a que el dosel en estos elementos es discontinuo). Los 49 262

desplazamientos en el suelo se distribuyeron en siete rutas, de las cuales la dirección 263

Fragmento hábitat-Huertos de mango fue la más frecuente con 24 eventos. La segunda ruta 264

más frecuente es Huerto de mango- Árboles dispersos con 12 eventos, la tercera ruta más 265

frecuente fue Fragmento hábitat-Árboles dispersos con nueve eventos y las otras cuatro 266

rutas fueron realizadas una sola vez (todas del fragmento hábitat hacia la matriz). 267

El periodo de los desplazamientos Mayo-Junio 2009 coincide con la época de 268

fructificación de Mangifera indica, especie más consumida en la ruta Fragmento hábitat- 269

Huertos de mango. También los desplazamientos en la ruta Huertos de mango-Árboles 270

dispersos y Fragmento hábitat-Árboles dispersos del periodo septiembre-octubre 271

coincidieron con la fructificación de Spondias mombin especie más consumida en este 272

periodo de tiempo y cuando la fructificación de Mangifera indica había terminado. 273

Cabe mencionar, que este grupo se desplazó mas allá del limite del buffer de 200 m, 274

logrando una distancia recorrida de 532 m partiendo del fragmento focal, pasando por el 275

huerto de mango y dirigiéndose a los árboles dispersos más alejados. Así, la distancia en 276

línea recta del centro del fragmento focal al punto más lejano fue de 312 m. 277

Los desplazamientos de A. pigra en el paisaje se desplegaron a través del pastizal 278

recorriendo en promedio 80 ± 10.5 m y el objetivo de éstos fue para alimentarse de frutos 279

de Mangifera indica y Spondias mombin principalmente (promedio DAP 70 ± 5.5 cm) 280

(Figura 3). 281

282

Figura 3. Mono aullador negro (Alouatta pigra) consumiendo frutos de Mangifera 283

indica. 284

Cuando se alimentaban de Mangifera indica o de Spondias mombin, los monos 285

permanecían en los huertos de mango o en los arboles aislados de Spondias un día o dos y 286

luego regresaban al fragmento focal o avanzaban hacia los árboles dispersos donde se 287

alimentaban de hojas de especies nativas como Cordia alliodora, Lonchocarpus 288

hondurensis, Enterolobium cyclocarpum, Guazuma ulmifolia, entre otras. 289

El tiempo que los monos pasaron sobre las 10 especies más consumidas, representó 290

el 94.3% del total del tiempo dedicado a la alimentación, de este porcentaje Mangifera 291

indica es la especie más consumida por los monos con el 34.3% del tiempo total de 292

alimentación (Tabla 2). 293

294

295

Tabla 2. Las 10 especies más consumidas por A. pigra en la matriz y en el fragmento 296

hábitat “pequeño” y su disponibilidad en la matriz (número de árboles presentes). 297

Especie consumida

Tiempo de

alimentación

total (Horas)

%

Tiempo de

alimentación

en la matriz

%

Disponibilidad

en la matriz

(No.

Individuos)

Mangifera indica. 23:01:00 31.9 22:55:00 31.8 17

Spondias mombin 12:32:00 17.4 1:38:00 2.3 5

Enterolobium cyclocarpum 6:23:00 8.9 1:10:00 1.6 11

Guazuma ulmifolia 6:00:00 8.3 1:05:00 1.5 49

Albizia guachapele 4:27:00 6.2 3:15:00 4.5 1

Lonchocarpus hondurensis 3:29:00 4.8 0:07:00 0.2 6

Sapindus saponaria 3:10:00 4.4 3:10:00 4.4 1

Ceiba pentandra 2:03:00 2.8 2:03:00 2.8 4

Cordia alliodora 1:36:00 2.2 0:00:00 0.0 19

Acacia angustisima 1:26:00 2.0 1:26:00 2.0 3

Tiempo total 10 especies

más consumidas 64:07:00 88.9 36:49:00 51.1

Tiempo total de todas las

especies consumidas 72:06:00

298

Comportamiento alimentario de monos aulladores en fragmento “grande” 299

La tropa en la condición fragmento “grande” se observó durante 489:01 h, de las cuales la 300

alimentación representó el 18.5% del tiempo, el descanso el 72.3% y la locomoción un 301

6.6%. El resto del tiempo se compartió entre conductas sociales, juego y vocalización con 302

un 2.6%. 303

En lo que respecta al uso de diferentes elementos de la matriz se observó que los 304

monos invierten en su fragmento focal el 75.2% de su tiempo y en los árboles dispersos 305

cercanos al borde de su hábitat un 24.8%. Esto nos indica que pasan más tiempo en su 306

fragmento focal que en los elementos de la matriz que los rodea. 307

En la Matriz, los monos aulladores invierten el 17% a la alimentación, el 75.4% al 308

descanso, el 4.8% a la locomoción y 2.9% a otros comportamientos. Estas tendencias de 309

distribución del tiempo son muy similares en el fragmento hábitat (Figura 4). 310

311

Figura 4. Distribución del tiempo invertido (en porcentaje) por actividad y condición 312

(matriz, fragmento hábitat). 313

314

Esta tropa en fragmento “grande” solo utilizó una ruta de forrajeo fuera de su 315

fragmento cuando se dirigieron hacia los árboles dispersos y se desplazaron una longitud de 316

60 m. En esta ruta bajaron al suelo y cruzaron una carretera no pavimentada y alambres de 317

púas para llegar a árboles de Spondias mombin que presentaban una notable fructificación. 318

Se observó que cuando S. mombin no presentaba fructificación, en ningún momento los 319

monos la utilizaron como ruta fuera de su fragmento hábitat. La alimentación en la matriz 320

del paisaje representó el 12.1% del tiempo total de alimentación. La especie más 321

consumida fue Spondias mombin con el 87.4% de alimentación en la matriz, seguida por 322

Lonchocarpus hondurensis con el 7.7%. En total este grupo de monos aulladores utilizó en 323

la matriz a cuatro especies (Spondias mombin, Lonchocarpus hondurensis, Guazuma 324

ulmifolia y Albizia guachapele). Cabe resaltar que Spondias mombin fue la más consumida 325

tanto en el fragmento hábitat como en la matriz (Tabla 3). 326

Tabla 3. Las 10 especies más consumidas por A. pigra en la matriz y en el fragmento 327

hábitat “grande” y su disponibilidad en la matriz más cercana (número de árboles 328

dispersos). 329

Especies Tiempo de

alimentación

total (horas) %

Tiempo de

alimentación en la

matriz %

Disponibilidad en

la matriz (No.

individuos)

Spondias mombin 41:47:00 46.1 9:36:00 10.6 7

Lonchocarpus hondurensis 12:10:00 13.4 0:46:00 0.8 5

Maclura tinctoria 6:32:00 7.2 - 1 Albizia guachapele 4:13:00 4.7 0:22:00 0.4 4

Ficus sp. 3:53:00 4.3 - 3

Cordia alliodora 3:55:00 4.3 - 2 Guazuma ulmifolia 3:51:00 4.2 0:09:00 0.2 22

Especies no arbóreas* 3:35:00 4.0 0:06:00 0.1 -

Astronium graveolens 3:25:00 3.8 - 1

Acacia angustisima 1:49:00 2.0 - 4

Tiempo total 10 especies

más consumidas 85:10:00 94 10:59:00 12.1

Tiempo total de todas las

especies consumidas 90:36

Clave: * Es una excepción por presentar un consumo mayor que algunas especies de árboles, se constituyen 330

por enredaderas y bejucos, no fue posible identificar cuantas especies forman este grupo. 331

332

Ámbitos hogareños de los dos grupos 333

El grupo que habita en el fragmento “pequeño” tiene 0.365 ha de ámbito hogareño 334

considerando únicamente los movimientos dentro del fragmento hábitat. Tomando en 335

cuenta los movimientos en la matriz el ámbito hogareño se incrementó en 12 veces (4.591 336

ha). 337

El grupo en fragmento hábitat “grande” tiene un ámbito hogareño de 5.815 ha, 338

considerando solo los movimientos dentro de su fragmento hábitat y considerando sus 339

pocos movimientos en la matriz su ámbito hogareño incremento 10% (6.397 ha). 340

341

342

Figura 4. Ámbitos hogareños de los grupos de monos habitando en fragmento pequeño y 343

grande. 344

345

Preferencias sobre elementos de la matriz: fragmento hábitat “pequeño” 346

Se obtuvo por medio de un censo completo el número de árboles dentro de la dieta de los 347

monos aulladores por cada elemento de la matriz, incluyendo también el fragmento hábitat 348

como medida de disponibilidad. Según el análisis de preferencia detectamos diferencias 349

significativas (X2= 7881.20747, gl= 2) entre el uso esperado y el observado para las tres 350

coberturas analizadas (árboles dispersos, fragmento focal y huerto de mango). Al respecto, 351

el grupo de monos aulladores que habita en fragmento “pequeño” y que uso más la matriz 352

del paisaje prefiere (0.4 de preferencia, Figura 5) para la alimentación los huertos de mango 353

en comparación con los árboles dispersos y el fragmento focal. Es decir, al huerto de 354

mango lo utilizaron más respecto a su disponibilidad, contrario con los árboles dispersos y 355

fragmento focal los cuales son usados en menor proporción respecto a lo disponible (Figura 356

5). 357

358

Figura 5. Proporción de las preferencias de alimentación por cada cobertura del grupo de 359

monos aulladores en fragmento “pequeño”. 360

361

Discusión 362

Con el presente estudio se obtuvieron evidencias del uso de la matriz por primates 363

arborícolas, en este caso, para el mono aullador negro (Alouatta pigra) habitando en dos 364

tamaños de fragmento hábitat. Los datos sugieren que el área del fragmento no altera la 365

distribución del tiempo que los monos invierten por actividad y tampoco si estos están más 366

tiempo en la matriz. La condición que se observó, que está más relacionada con el uso de la 367

matriz es la presencia o abundancia de alimento en la matriz lo cual incentiva el 368

desplazamiento de los primates arborícolas al exterior de sus fragmentos hábitat para 369

suplementar su dieta con los recursos que les proporcionan las diferentes coberturas 370

alrededor de los fragmentos. Esta forma de utilización del hábitat es un proceso ecológico 371

denominado “suplementación del paisaje” (Dunning et al. 1992; Asensio et al. 2009). Con 372

base en lo anterior se puede afirmar que los aulladores pueden suplementar su dieta 373

consumiendo los recursos de los elementos cercanos a sus fragmentos hábitat. Gracias a 374

esta estrategia de alimentación, una población de monos aulladores puede ser mantenida en 375

un fragmento muy pequeño, ya que de lo contrario, el sostener a una población únicamente 376

con los recursos encontrados dentro del mismo fragmento hábitat la haría inviable a largo 377

plazo (Dunning et al. 1992). 378

Como se ha identificado previamente, la matriz “no hostil” o de buena calidad 379

(Fahrig 2005), es un área que proporciona recursos a los animales para sobrevivir en 380

paisajes fragmentados. Sin embargo, esto tiene relación con la estructura de dichas matrices 381

y la capacidad de desplazamientos de las especies. Al respecto, otro estudio ha comprobado 382

que un elemento de la matriz con características estructurales similares y cercano a sus 383

fragmentos hábitat tiene mayor probabilidad de ser usado por los monos (Pozo-Montuy et 384

al. 2011). Ante este escenario, las especies que logran salir de sus fragmentos en 385

condiciones de una alta perturbación aumentan su resistencia ante los cambios adversos de 386

sus hábitat en comparación con aquellas que difícilmente se atreven a salir a la matriz 387

(Laurance 1991). 388

Existen otros factores que también juegan un papel importante sobre el 389

comportamiento de los animales y su desplazamiento hacia la matriz, estos son los aspectos 390

sociales-reproductivos y de competencia alimentaria (Kitchen 2004; Jones et al. 2008; Van 391

Belle et al. 2008). Por ejemplo, los dos grupos “fragmento pequeño y grande” se ven 392

presionados por la presencia de más individuos y grupos para proteger su territorio y la 393

competencia por los recursos dentro de los fragmentos ocasiona que el grupo más pequeño 394

o débil tenga que salir del fragmento para alimentarse en otros sitios y en muchos casos es 395

la matriz (Rosales-Meda 2008). En dicha matriz, los árboles frutales se ven favorecidos al 396

estar dispersos en un pastizal y sin competencia por luz siendo estos focos de 397

disponibilidad de frutos cuando los árboles que están dentro del fragmento apenas están 398

fructificando por la competencia de luz que existe por la presencia de otros individuos. 399

Todo esto nos indica que los primates arborícolas que son más flexibles en su 400

comportamiento pueden lograr suplementar su dieta con alimento presente en la matriz, 401

pero siempre y cuando esté cercano, pues siempre regresan a su fragmento hábitat. Sin 402

embargo, esta flexibilidad en usar la matriz también representa un serio peligro pues en 403

ambientes antrópicos existen animales domésticos como los perros (Canis familiaris) que 404

ocasionan un gran número de muertes de primates cuando se desplazan de forma Stepping 405

stones en pastizales con árboles dispersos (Candelero-Rueda and Pozo-Montuy 2011). Esto 406

se pudo observar en la tropa que habitaba en el fragmento “pequeño” pues un grupo de 407

perros ferales atacó a una de las hembras y a su cría causándoles la muerte. 408

Es por ello, que aunado a la suplementación del paisaje, la reflexión teórica sobre 409

los movimientos no óptimos de animales sobre paisajes antrópicos juega un papel 410

importante en la conservación de las poblaciones de primates (Fahrig 2005). Este modelo 411

de movimientos no óptimos argumenta que los animales pueden moverse a otros 412

fragmentos o recursos vecinos, pero aunado a ello existe una alta probabilidad de 413

mortalidad poniendo en jaque a los animales sobre tomar la decisión de quedarse o de 414

arriesgarse y asumir los costos de ir por un recurso fuera de su hábitat. 415

Otra consecuencia que no ha sido estudiada a detalle, es el consumo de especies 416

exóticas, se ha mencionado que el consumo excesivo de frutos de especies domesticadas o 417

de consumo humano genera problemas digestivos importantes, tanto que pueden causar 418

acidosis o incluso la muerte (Danish et al. 2006). Por ejemplo, un grupo de monos 419

aulladores de manto (Alouatta palliata mexicana) que habitaban en semilibertad en el 420

Parque Museo “La Venta” en Tabasco murieron por consumir M. indica que estaba 421

introducida en dicho parque, pues la autopsia reveló una constipación ya que observaron 422

grandes cantidades de mango en sus tractos digestivos tanto en adultos como en inmaduros 423

(Observ. Pers). Sin embargo, en vida silvestre aún no se conoce cuál es la estrategia que 424

permite a individuos de A. pigra digerir grandes cantidades de azucares presentes en los 425

frutos de M. indica, esto queda abierto para futuras investigaciones. 426

Finalmente es evidente que con los argumentos y pruebas obtenidos en el presente 427

estudio se deben considerar los diferentes elementos de la matriz en los planes de 428

conservación de primates arborícolas y no se configure un paisaje “binario”, es decir, 429

establecer paisajes con sitios hábitat y no hábitat lo cual puede provocar grandes vacios o 430

trampas ecológicas. A pesar de los datos contundentes recabados, este estudio presenta 431

ciertas limitaciones como el tener un grupo por condición sin réplicas, es por ello que se 432

debería intentar hacer lo mismo con más grupos teniendo un sitio control con un grupo 433

viviendo en el borde de un Área Protegida extensa y poder evaluar si ¿las áreas de selva 434

grandes les ofrecen lo suficiente a los primates para que éstos no tengan la necesidad de 435

salir? 436

Agradecimientos 437

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología de México por las becas de doctorado 438

otorgadas a GPM y YMBS. Al posgrado del Instituto de Neuroetologia de la Universidad 439

Veracruzana por todo su apoyo académico y confianza. A José Manuel García Magaña por 440

su asistencia y colaboración en los trabajos de campo. A Luis Feria y Fabiola C. Espinosa-441

Gómez por su ayuda en el manejo medico de los animales capturados. A los estudiantes 442

Rosario A. Candelero Rueda, Laura E. Arguello, John Aristizabal-Borja y Francisco Ruiz 443

por sus servicios académicos en el proyecto. 444

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Ricketts, T.H. (2001). The matrix matters: Effective isolation in fragmented landscapes. 580

American Naturalist, 158, 87-99. 581

Rosales-Meda, M. (2008). Uso de tipos de cobertura vegetal por tropas del mono aullador 582

(Alouatta palliata) y cara blanca (Cebus capucinus) y conocimiento local de 583

habitantes con respecto a estos primates en un agro paisaje del Pacífico Central, 584

Costa Rica. M.Sc. thesis. Universidad Nacional, Heredia Costa Rica. 585

Sekercioglu, C.H., Loarie, S.R., Oviedo Brenes, F., Ehrlich, P.R., & Daily, G.C. 2007. 586

Persistence of Forest Birds in the Costa Rican Agricultural Countryside. 587

Conservation Biology, 21, 482–494. 588

Trevelin, L. C., Port-Carvalho, M., Silveira, M., & Morell, E. (2007). Abundance, habitat 589

use and diet of Callicebus nigrifrons Spix (Primates, Pitheciidae) in Cantareira State 590

Park, São Paulo, Brazil. Revista Brasileira de Zoologia, 24, 1071-1077. 591

Van Belle, S., Estrada, A., & Strier, K.B. (2008). Social Relationships Among Male 592

Alouatta pigra. International Journal of primatology, 29, 1481–1498. 593

594

595

78

CAPITULO IV

I. DISCUSION GENERAL

La información del uso de la matriz del paisaje por parte de los primates

arborícolas suele ser muy difícil de obtener y consume mucho esfuerzo de

muestreo, debido a la rareza de los eventos de dispersión, los cambios en las

rutas de forrajeo de los animales y a la heterogeneidad del paisaje (Sutherland et

al., 2000; Bowne & Bowers, 2004; Anderson et al., 2007). Sin embargo, en el

presente estudio se han obtenido datos inéditos de estos eventos en paisajes

fragmentados tanto con radio-telemetria como sin el uso de esta herramienta, lo

anterior gracias al monitoreo constante de las tropas de estudio, además de un

recorrido completo, continuo y sistemático por todo el paisaje del área de estudio.

Los resultados sugieren que la matriz del paisaje juega un papel importante

en la persistencia de la población y más que un sitio hostil, es un área que forma

parte del hábitat de la especie el cual tiene una estructura que puede variar

dependiendo de su composición y heterogeneidad. Es por ello, que el presente

trabajo propone modificar la definición de matriz y adaptarla a una definición

complementaria. Es decir, la matriz como un área que rodea a los fragmentos de

vegetación original o nativa, la cual posee una estructura y que puede formar parte

del hábitat de la especie de interés, proporcionando alimento suplementario,

oportunidades de desplazamiento e incluso funcionar como hábitat

complementario.

1.1 La matriz como un facilitador de los desplazamientos entre fragmentos

Los hallazgos sugieren que el potencial que muestra A. pigra para utilizar la matriz

es elevado, esto es debido principalmente al gran número de monos aulladores

encontrados en la matriz y con base en reportes previos los cuales han sugerido

un desplazamiento promedio diario de 80 m (Pozo-Montuy & Serio-Silva, 2007).

Sin embargo, observaciones no publicadas han registrado movimientos de hasta

200 m. Actualmente, se tienen datos de los movimientos ínter fragmentos de

79

varias especies de primates arborícolas en paisajes fragmentados de similar masa

corporal (Procolobus rufomitratus, 2 km: Marsh, 1979, Alouatta palliata, 3 km:

Glander, 1992). En nuestro estudio, se reporta un desplazamiento promedio sobre

los pastizales de 80 ± 10.5 m y un recorrido total de 532 m desde un fragmento

focal pasando por pastizales, huertos de mango y hasta llegar a árboles dispersos,

con desplazamientos tipo Step Stons.

A. pigra usó varios elementos de la matriz, tanto para el viaje como para la

alimentación y el descanso. Lo que indica que existen tropas que aparentemente

explotan intensamente a los huertos de mango (Mangifera indica) o pasan gran

parte de tiempo en la época de fructificación en dichos huertos. Lo anterior, se

puede deber a una estructura de la vegetación similar a la de los fragmentos de

vegetación nativa, de hecho se ha reportado que en varias ocasiones algunos

tipos de matriz suelen ser más altos en su copa que muchos fragmentos

perturbados, y se ha reportado que las plantaciones de frutales o perennes y las

forestales ofertan mejor cobertura (75-100 %) horizontal y vertical y además mejor

conectividad según otros autores (Anderson et al., 2007).

Por otro lado, A. pigra según nuestras observaciones, no se mueve

exclusivamente en matriz de árboles dispersos, cercos vivos y otro tipo de

vegetación que tengan una estructura similar a la de los fragmentos. De manera

inesperada y sin que hubiera sido reportado previamente, en el presente estudio

se logró observar a monos viajando sobre cercas de alambres de púas para llegar

a otro fragmento y evitar ser atacados por perros domésticos. Aunado a lo

anterior, en otras ocasiones usan los pastizales con o sin cobertura vertical, lo cual

nos habla de una gran flexibilidad conductual similar a la de otras especies tales

como Alouatta caraya, Colobus angolensis palliatus, Colobus satanus, que se han

visto viajar por pastizales con arbustos, plantaciones de maíz y otros cultivos,

sabanas y matorrales (Bicca-Marques & Calegaro-Marques, 1995; Tutin, 1999;

Anderson et al., 2007). Lamentablemente, todos estos eventos pueden acarrear

consecuencias graves, un ejemplo de ellos son las altas frecuencias de ataques

por perros (Candelero-Rueda & Pozo-Montuy, 2011), y además muchos otros han

80

sido observados vivos pero con cicatrices y deformaciones en sus rostros (Figura

IV.1), estas consecuencias son similares a la que se reportan para la especie

Colubus angolensis palliatus en Kwale District, Kenya (Kanga, 2000).

Figura IV.1 Mono aullador macho con severas cicatrices en el rostro.

1.2 La matriz como oportunidad para alimentarse

El monitoreo del comportamiento de las tropas nos indica que A. pigra explota

ciertos tipos de elementos de la matriz para alimentarse, dentro de las que

destacan las plantaciones de mango, las cuales son importantes en la época de

fructificación. Hemos observado que para llegar a estos huertos tienen que viajar

primero por árboles dispersos y en pastizales, donde una vez ubicados todos los

individuos en el huerto pueden llegar a pasar días consumiendo frutos de mango

en combinación con hojas de otras especies de árboles nativos que muchas veces

están presentes en el huerto. Por otro lado, también se ha observado otro tipo de

matriz que puede servir como sustrato para alcanzar alimentos, como son las

plantaciones de eucalipto que contienen enredaderas y Cecropia obtusifolia en

abundancia en el sotobosque. Similares observaciones ha reportado Bicca-

Marques & Calegaro-Marques (1994) con A. caraya en Brasil donde los observó

alimentándose de especies exóticas como cítricos y eucalipto.

Después de estas observaciones y sobre todo que especies de árboles que

cubren más del 30% de la dieta de los monos se encuentran en la matriz del

paisaje trae fuertes implicaciones puesto que se puede estar observando que el

fenómeno de fuente-sumidero puede estar invirtiéndose, es decir, las especies de

81

plantas que tienen fruto y que se encuentran en los pastizales pueden ser fuentes

y verter sus semillas por medio de los monos (dispersor) plantas dentro de los

fragmentos.

1.3 Variables “colaterales” que afectan los movimientos de los primates

arborícolas

El presente estudio se enfoco a responder preguntas referentes a los atributos de

la matriz que incentivan su uso por parte de los monos aulladores negros. Sin

embargo, existen otras variables que podrían jugar un papel importante en los

desplazamientos de los animales, tales como, la presencia de otros individuos, la

densidad de animales en el área, número de machos y hembras adultos así como

animales solitarios. En otras palabras, las variables sociales están quizá limitando

los desplazamientos de los grupos animales y el uso de otros fragmentos. Durante

nuestro estudio pudimos observar enfrentamientos intergrupales que terminaban

con la retirada de algún grupo del fragmento hábitat hacia elementos de la matriz o

en sentido inverso. También se avistaron algunas tropas que reclutaban árboles

con frutos dentro de la matriz no dejaban que otros grupos de fragmentos vecinos

utilizaran ese árbol.

Esta interrogante queda abierta a nuevas investigaciones acerca de cómo

influye la sociabilidad en los desplazamientos grupales de primates arborícolas

como el caso de Alouatta pigra.

1.4 Peligros que enfrentan los monos aulladores al utilizar la matriz

De manera paralela a este estudio se realizó un diagnóstico de la mortalidad de

monos aulladores que utilizan la matriz y mediante observaciones directas y

entrevistas se detectaron muertes provocadas por los descensos de los monos

quienes realizan esas acciones para desplazarse a otros sitios (Candelero-Rueda

& Pozo-Montuy, 2011). Durante un ciclo anual (Abril 2008- Mayo 2009) obtuvimos

registros de una mortalidad de 47 individuos, de los cuales 36 fueron muertos por

ataques de perros tanto de casas como ferales. Esto indica que una gran cantidad

de monos que utilizan la matriz se pierden anualmente y el impacto es más grave

82

aun cuando la clase sexo edad más vulnerable son los machos adultos

(Candelero-Rueda & Pozo-Montuy, 2011). Evidentemente, a largo plazo esto

podría tener serias consecuencias en la conservación de la población de monos

aulladores negros en esa zona de Balancán, Tabasco.

II. ACEPTACIÓN Y/O RECHAZO DE LAS HIPÓTESIS DE LA TESIS

Este trabajo ha generado la información necesaria para la comprobación de las

hipótesis planteadas. La primera hipótesis acerca de la abundancia de monos en

la matriz es aceptada puesto que los elementos de la matriz con mayor similitud

estructural con los fragmentos hábitat fueron los que registraron mayor

avistamientos. Además mediante la aplicación de los Modelos Lineares

Generalizados se pudo determinar que más del 70% de los avistamientos están

relacionados con las variables a) altura de la copa, b) número de especies dentro

de la dieta y c) distancia al fragmento vecino. Dos variables de composición y

estructura de la vegetación que componen la matriz y una variable espacial que

contribuye de manera significativa en los avistamientos de monos en la matriz. En

particular, la altura de las copas resultó que tiene una relación positiva sobre el

número de avistamientos, puesto que aumentó el número de los avistamientos en

elementos de la matriz cuando los árboles eran más altos, tales como los cercos

vivos, plantaciones forestales y árboles dispersos. Cabe mencionar entonces, la

importancia que tienen los árboles grandes en paisajes fragmentados, esto ha sido

documentado en Los Tuxtlas en fragmentos con presencia de Alouatta palliata

mexicana (Arroyo-Rodríguez et al., 2007). La segunda variable importante es la

abundancia de especies de árboles que se incluyen en la dieta de los monos

aulladores negros, variable que tiene relación positiva donde al aumentar el

número de árboles que constituyen la dieta (dentro de los elementos de la matriz)

se incrementa también el número de avistamientos. La tercera variable y que

mostró una relación negativa es la distancia al fragmento más cercano, debido a

que conforme el elemento de la matriz está más lejano del fragmento hábitat, el

número de avistamientos disminuye significativamente. Esto nos sugiere que la

83

conectividad del paisaje está jugando un papel importante en los desplazamientos

de los monos aulladores (Mandujano & Estrada, 2005).

La segunda hipótesis sobre el uso de la matriz en función de la

suplementación del paisaje se cumple satisfactoriamente, debido a que los monos

aulladores utilizan recursos sustituibles que se ubican en diferentes componentes

del paisaje (matriz o fragmento hábitat). Fue claro que los monos utilizan algunas

elementos de la matriz para alimentarse y otros para desplazarse (caso especifico

del pastizal). Respecto a la suplementación desde el punto de vista alimentario se

pudo observar que dicho fenómeno se da en mayor porcentaje en fragmentos

pequeños, aunque no es exclusivo de este tipo de fragmentos, inclusive en el

grupo de estudio que habitó el fragmento grande salió del fragmento hábitat para

alimentarse de frutos maduros de Spondias mombin muy cercanos al borde del

fragmento y con alturas similares a los Spondias presentes dentro del fragmento

(20 m). Es por ello, que la presente investigación sugiere que si existe una

suplementación de la dieta con la utilización de ciertos recursos que provienen de

sitios externos de los fragmentos hábitat.

El uso de la matriz estará en función de la suplementación del paisaje,

donde los monos aulladores utilizarán diversos elementos de la matriz para

desplazarse (estructuras no arbóreas) y para alimentarse (estructuras arbóreas).

El uso estará regido entonces, por la presencia de alimento suplementario en los

elementos de la matriz. Pero además estas estructuras en la matriz les permiten

escapar o refugiarse de depredadores caninos.

III. RECOMENDACIONES DE MANEJO Y CONSERVACIÓN

Los hallazgos derivados del presente estudio sugieren que la matriz es un

elemento conspicuo, que no debe de ignorarse debido a que se ha vuelto

importante por que es frecuentemente usado por A. pigra como fuente de

opciones para el descanso, la alimentación y posiblemente también como vías de

acceso para llegar a otros fragmentos (desplazamientos). Es factible que si

84

investigaciones de este tipo incorporaran análisis genéticos de parentesco

aunados a nuestros datos demográficos en la matriz, podremos esclarecer mejor

estos patrones. Con base en nuestros datos, es posible proponer que con fines

de conservación y para facilitar los movimientos de los monos entre fragmentos,

se pueden utilizar en el paisaje de Balancán diversos elementos propios de la

matriz. Posibilidades que incluyen fortalecer e intercalar las cercas de alambres

de púas con la conversión a cercas vivas que brindarían sustrato y sitios de

desplazamiento y alimentación ocasional para las tropas de monos. Asimismo, si

se involucran los propietarios de numerosos ranchos de la zona de estudio, se

lograría convertir a otros elementos de la matriz en corredores adecuados y lo que

se ha denominado stepping stones (Beier & Noss, 1998; Baum et al., 2004). Sin

embargo, el primer paso que se debe de dar es el control de perros ferales que

ocasionan mas de 40 muertes de monos aulladores por año.

En conclusión, estudios como el presente muestran evidencias útiles para

los manejadores de fauna silvestre, donde queda claro que al obtener un buen

entendimiento del hábitat-matriz se contribuye a promover el desplazamiento de

cualquier mamífero arborícola en áreas fragmentadas (en nuestro caso los

primates silvestres), con lo que podrían disminuir los riesgos de ser depredado por

perros domésticos u otros depredadores. Asimismo, si se logra inculcar en los

pobladores locales, que su contribución seria muy valiosa si en sus planes de uso

de suelo impiden el total aislamiento de los parches de vegetación (promoviendo

las cercas vivas) entonces la dramática situación de fragmentación podría

amortiguarse, ya que cada árbol sembrado y enlazado con otros más, darían en

biomasa una mayor oferta de hábitat para estos primates en peligro de extinción y

también para uso de numerosas especies propias de la biodiversidad de las selvas

del sureste de México.

85

IV. LITERATURA CITADA

Anderson, J., Rowcliffe, J. & G. Cowlishaw. 2007. Does the matrix matter? A forest

primate in a complex agricultural landscape. Biological Conservation 135:

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Beier, P. & R.F. Noss. 1998. Do habitat corridors provide connectivity?

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Bowne, D.R. & M.A. Bowers. 2004. Interpatch movements in spatially structured

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Tesis Doctoral: INFLUENCIA DE LA MATRIZ DEL PAISAJE SOBRE LA ABUNDANCIA Y EL COMPORTAMIENTO DE MONOS...

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