Boletin de Entomologia Venezolana 14(l):/-13, Julio 1999

ISSN 13 Id-2284

Morfologia y quetotaxia de1 tagma cefhlico larval de Lutzomyia Franqa 1924

(Diptera: Psychodidae): Proposicibn de un sistema de nomenclatura

JAZZMIN ARRIVILLACA ‘, I=I, JUAN CARL~S NAVARRO * Y M. DORA FELICUNGELI 3

RESUMEN

ARRIVILLAGA JC, NAVARRO JC, FELICIANGELI MD. 1999. Morfologia y quetotaxia de1 tagma cefalico larval de Lutzomyia Franga 1924 (Diptera: Psychodidae): Proposici6n de un sistema de nomenclatura. Bol Entomol Venez 14( 1): l-1 3.

Se realizo un anilisis de la morfologia y quetotaxia de La larva de1 cuarto instar de diferentes especies de Lutzomyia Franga. De acuerdo a su origen evolutivo (region procefalica y gnatal) se propone una numemcion y nomenclatura para las setas cefalicas. Esta separation estructural evolutiva per-mite establecer un patron morfologico basado en caracteres homologos y una interpretacibn funcional de las piezas bucales.

Palabras clave adicionales: Fleb6tomos, larva, leishmaniasis, morfologia bucal, Phlebotominae.

ABSTRACT

ARRMLLAGA JC, NAVARRO JC, FELICIANGELI MD. 1999. Morphology and chaetotaxy of larval cephalic tagma of Lutzomyia Franqa 1924 (Diptera: Psychodidae): Proposal of a nomenclatural system. Bol Entomol Venez 14( 1): 1 - 13

An analysis of the morphology and chaetotaxy of fourth instar larvae of different Lutzomyia species was done. According to evolutionary origin (procephalic and gnathal regions), we propose a nomenclature and numeration of cephalic setae. This structural and evolutionary division allows to establish a morphological pattern based on homologous characters and a functional interpretation of larval mouthparts.

Additional key words: chaetotaxy, larvae, leishmaniasis, mouthparts, Phlebotominae, sand flies.

’ Postgrado de Entomologia, Universidad Central de Venezuela, Fat. Agronomia, Apdo. 4579, Maracay, 2 10 1 -A, Maracay, edo. Aragua, Venezuela.

* lnstituto de Zoologia Tropical, Lab. Biologia de Vectores, Universidad Central de Venezuela, Apdo. 47058, Caracas 104 1 -A, Venezuela.

’ Universidad de Carabobo, BIOMED, La Morita, Maracay, edo. Aragua. Venezuela.

I”’ Dire&on de correspondencia y separatas: Universidad de Carabobo, BIOMED, Apdo. 4873. Maracay, Venezuela.

Bol Entomol Venez 14( 1): I-1 3, Julio 1999

El estudio de las fases inmaduras de insectos vectores resulta muy importante para el conocimiento de su biologia, ecologia y taxonomia, pudiendo ser esta information util para una estrategia de control de1 insecto, y por ende de las enfermedades transmitidas (Leishmaniasis, Bartonellosis).

Particularmente en flebotomos la difkultad de localization de 10s criaderos larvales, la alimentacion de las hembras en condiciones de laboratorio, la oviposition de las hembras de camp0 con previa ingesta sanguinea, y el poco Cxito en lograr mantener colonias cerradas ban limitado el estudio de las fases inmaduras de Lutzomyia Franca. Esta situation ha llevado probablemente a excluir las fases inmaduras de flebotominos de la clasificacion actual.

Grassi (1907) fue el primer0 en describir 10s estadios inmaduros de Phkbotomus papatasi Scopoli, y Colas-Belcour (1928) en utilizar una nomenclatura especifica. Posteriormente se han realizado diferentes aportes al estudio de las fases inmaduras de flebotominos, destacandose entre ellos 10s aportes de Hanson (1968), Perfil’ev (1968), Forattini (1973) y Ward (1972, 1976a). Otros sistemas han sido propuestos por Barrett0 (1941), Abonnenc (1956), Ward (1976a, 1976b), Forattini (1973), Ogusuku y Perez (1995) y Leite y Williams (1996). i

El sistema propuesto por Ward (1976b) para la quetotaxia larval esta basado en el Grupo Intermedia de Lutzomyia (subgenero Nyssomyia sensu Young y Duncan 1994) y el genera Psychodopygus Mangabeira (subgenero senszl Young y Duncan 1994). Ward sugiere que podrian realizarse modificaciones fkturas a su sistema con el estudio detallado de otros grupos.

En un estudio reciente de la quetotaxia cefalica de cinco especies de1 genera Lutzomyia, Oguzuku y Perez (1995) consideraron las 12 setas descritas por Forattini (1973). Leite y Williams (1996) por su parte rechazan el sistema de Forattini (1973) y Ward (1976a, 1976b) propone un sistema de setas basado en el de Barrett0 (194 1).

Al realizar un estudio morfologico detallado de1 tagma cefalico de L. longipalpis (Lutz y Neiva 19 12) comprobamos que setas normalmente presentes en la capsula cefalica (Forattini 1973; Ward 1976a, 1976b) pertenecen realmente a las piezas bucales.

La confusion de1 procetilo con la region gnatal por 10s diferentes autores probablemente ha sido la causa de 10s diferentes sistemas de quetotaxia propuestos y la poca uniformidad de dicha nomenclatura en larvas de flebbtomos.

En busqueda de uniformidad nomenclatorial, comparamos el tagma cefalico de especies de Lutzomyia pertenecientes a diferentes taxas supra e infraespecificos (nivel genera, subgenero, grupo, especie) de la clasifkacibn actual (Young y Duncan 1994) basados en el origen y funcion de las estructuras.

.

2

ARRIVILLAGA ET AL., Morfologia y quetotaxia del t&ma cefhlico lawal de Lutzomyia

Posteriormente, se realiza una comparacion entre 10s sistemas de nomenclatura de Forattini (1973), Ward (1976b) y Leite y Williams (1996) con nuestro analisis con base en las homologias existentes para la capsula cefalica y las piezas bucales.

MATERIALES Y METODOS

Se utilizaron 84 larvas de1 cuarto instar (Lb) de L. longipalpis (subgtnero Lutzomyia), mantenidas en condiciones de laboratorio, provenientes de poblaciones de Brasil (Jacobina y Lapinha), Colombia (Aguila), Venezuela (Curarigua y Trujillo) y una poblacion de camp0 colectada en Cojedes-El Pao (Venezuela).

Tambien se procesaron 42 L4 de otras especies de Lutzomyia, criadas a partir de oviposturas individuales de hembras colectadas en el camp0 (con ingesta sanguinea) de L. youngi Feliciangeli & Murillo (Grupo Verrucarum), L. trinidadensis Newstead (Grupo Oswaldoi), L. absonodonta Feliciangeli (subgenero Micropygomyia) y L. evansi Nunez-Tovar (Grupo Verrucarum).

Las 126 larvas, fueron sumergidas en agua caliente por 3 minutos, y fijadas en una solution de formalina al 1% y preservadas en etanol al 70% (modificado de Ward, 1976a).

La capsula cefalica me separada de1 cuerpo y sus piezas disecadas sobre una gota de KOH al lo%, luego cada pieza bucal fue montada individualmente en medio Berlese y secada por 24 horas a temperatura ambiente para estudiar al detalle su morfologia (modificado de Perez y Navarro 1996).

La nomenclatura para la denomination de grupos corresponde a Young y Duncan (1994).

RESULTADOS

Redescripcih de1 prockfalo de larvas de1 ghero Lutzomyia spp. (Figura 1).

Cabeza hipognata, el craneo sin pared ventral, su limite inferior esta representado por la sutura epistomal horizontal (Sept), la cual une las dos punturas tentoriales anteriores y es caracteristica de tagmas cefalicos de insectos masticadores. En este tipo de cabeza, las suturas subgenales y postoccipital tienen una position relativa en forma de “L invertida”, en la cual el eje corporal y la cabeza forman casi un angulo recta, lo que hate que las piezas bucales mantengan una position inferior a la cabeza (Snodgrass 1959; Matsuda 1965; Osuna 1995).

La sutura epicraneal (SEp) en forma de “Y” invertida, constituida por la sutura coronal y frontales, define un esclerito triangular llamado frontoclipeo (FC) y un par de

3

Bol Entomol Venez 14(1):1-13, Julio 1999 .

.

FIGURA 1. Vista dorsal (izquierda) y ventral (derecha) de la region cefalica de Lutzomyia spp. Mx (maxila), Md (mandibula), Ep (epifaringe), Lb (labro), PTA (puntura tentorial ante- rior), SEpt (sutura epistomal), FC (frontoclipeo), G (gena), Sep (sutura epicraneal), Pm (postmento), SG (subgena), SSg (sutura subgenal), PG (postgena), PTP (puntura tentorial posterior).

.

escleritos laterales a la sutura frontal que definen las genas (G) las cuales ocupan una gran porci6n de la cabeza. Las punturas tentoriales anteriores (PTA) estan bien desarrolladas, la sutura epistomal (SEpt) (linea dibujada entre las dos PTA) es muy estrecha y su cresta interna incompleta no delimita la frente y el clipeo coma dos piezas, esto define una unica pieza llamada frontoclipeo.

La sutura subgenal (SSg), que alcanza las punturas tentoriales posteriores (PTP), delimita por encima de ella y antes de la articulation mandibular posterior, un area estrecha llamada subgena (SG, remanente de una subgena tipica) y por encima de la sutura hipostomal (parte de la subgenal que va desde la articulation mandibular posterior hasta la PTP), se encuentra la postgena (PG).

El foramen magnum se encuentra separado de las piezas bucales, en su cara ventral, por la formacidn de un esclerito estrecho (remanente de una tipica gula) por expansion lateral de las genas e invaginacion de la sutura postoccipital hacia la parte media inferior de la cabeza.

4

ARRIVILLAGA ET AL., Morfologia y quetotaxia del tigma cefhlico larval de Ltctzomyia

CUADRO 1. Sterna de nomenclatura para las piezas bucales de Lutzomyia spp.

Piezas Partes Nomenclature Ubicacih

Epifaringe (EP)

Labro (Lb)

Labro-epifaringe

Dientes apicales (dos pares)

Dientes apicales medios

Dientes basales inferiores

Esclerito “U”

Setas espinosas

Setas labro distales

.

Setas labro basales

Mandibulas (Md) 6rgano cortante

Dientes del 6rgano cortante

tibulo mandibular

Espolh espinoso

Area espinosa

Quilla de insercih

Pelos mandibulares

Setas mandibulares

Maxilas (Mx) Cuerpo maxilar

Dientes apicales

Placas maxilares

Rastrillo maxilar

Laciniastipes

Setas maxilares

ApCndice maxilat

Dientes ventiales

Postmento- Labio (Pm) 6rgano cortante

Dientes del postmento

Ligula-Labio Dientes pequefios

Dientes grandes

lnserciones

Collar

Dientes pequefios

Dientes grandes

L~EP

Dl

D2

D3

“U”

EPSP

LbS I

LbS2

MdOC

MdDVl . ..V3

MdL

MdSS

MdSp

Mdl

MdP

MdSl y S2

MxC4

MxD

MxP

MxR

Lst

MxSl . ..S3

MxAp

MxDV

PmOC

PmDl . ..PmD4

LDI

LD2

LI

Collar

LDV2

LDV I

Lateral

Dorsal

Dorsal

Dorsal

Lateral

Lateral

Dorsal

Dorsal

Dorsal

Ventro- lateral

Ventro- lateral

Dorso- lateral

Dorso-lateral

Ventro- lateral

Ventro-lateral ’

Lateral

Do~so y ventro lateral

Dolso-lateral

Dorso-lateral

Dorso-lateral

Dorso-lateral

Dorsal

Ventral

Ventral

Ventro-dorsal

Ventro-dorsal

Dorsal

Dorsal

Laterales

Ventral

Ventral

Ventral

I301 Entolnol Venez 14(1):1-13, Julio 1999

CUADKO 2. Revisih de 10s sistemas de quetotaxia propuestos para larvas de flebhomos.

Numcracih Forattini (1973); Ward (I 976a) Rios- Lei te y Quetotaxia de las setas Ogusuku y Perez Williams (1997) propuesta

(1995)

2

3

4

5 Frontal anterior

6’ Vertical dorsal

7 Vertical lateral

8 Genal dorsal

9 Genal lateral

10 Genal ventral

11 No tiene nombre

12 No tiene nombre

Preclipeal

Clipeal interna

Clipeal externa

Frontal anterior

Preclipeal Anterior clipeal

Anterior clipeal Posterior clipeal

Postclipeal Anterior frontal

Anterior dorsal Posterior frontal

Postdorsal Dorsal vertical

Postantenal Lateral

Lateral Vertical

Genal dorsal Dorsal genal

Lateral genal

Genal ventral

No la toma en cuenta

Lateral genal

Ventral genal

------_--~______~_

No la toma en cuenta

___________________

Son dientes *

Labro distal *

Labro basal * Fron toclipeal

anterior (1 C) Frontoclipeal posterior (2C)

Genal anterior (3C)

Genal medial (4C)

Genal posterior (SC)

Postgenal (6C)

Subgenal(7C)

Seta maxilar

(MxS 1) Seta maxilar

I (MxS2)

*Setas pertenecientes a piezas de1 aparato tnasticador de la larva.

La definici6n y delimitaci6n de las subregiones cefhlicas (Cuadro 1, Figura 1) determinan el sistema de nomenclatura y numeraci6n de las setas de1 procefilo que proponemos, el cual es comparado I y referenciado con 10s sistemas previos (Cuadro 2 y Figura 2).

DISCUSI~N

El anhlisis morfol6gico revela que el frontoclipeo fknciona coma soporte de articulacii>n al labro-epifaringe, mientras que el resto de las piezas seiialadas pertenecen estrictamente al aparato bucal masticador de la larva (except0 las genas, postgenas y subgenas).

En el labro estti presentes dos setas basales ubicadas cerca de la sutura epistomal de1 lado intemo de la PTA (Figura 2), y dos pares de setas distales rnas cortas. Estas setas han recibido el ntimero 3 y 2 respectivamente, segtin 10s sistemas de quetotaxia

6

ARRWLLAGA ET AL., Morfologia y quetotaxia del t6gma cefAlico larval de Ltrtzomyia

FIGURA 2. Quetotaxia cefhlica propuesta para Lufzomyia spp. Vista dorsal (izquierda) y ventral (derecha). 1C (frontoclipeal anterior), 2C (frontoclipeal posterior), 3C (genal anterior), 4C (genal medial), 5C (genal posterior), 6C (postgenal) y 7C (subgenal).

propuestos anteriormente (Forattini 1973; Ward 1976a, 1976b; Ogusuku y Perez 1995). Consideramos que estos dos pares de setas de1 labro no pertenecen a la quetotaxia de la cabeza por ser el labro parte de la cavidad preoral y esclerito de1 aparato bucal de la larva (Figura 3A, Cuadros 1 y 2).

Con relation a la epifaringe, en su parte mas distal estan presentes dos pares de dientes apicales espinosos que han sido citados coma un par de setas cortas (seta 1), posiblemente en referencia a su apariencia de espina. Estos dientes se originan en la epicuticula de un area cartilaginosa y corresponderian a microtriquias, mientras que en las caras laterales, de la epiftinge est&n presentes dos setas tipo espinas (Guitton y Sherlock 1969 para L. longipalpis), que no meron consideradas anteriormente por ningirn sistema de nomenclatura y numeration de setas.

En el sistema de numeration aqui propuesto (Cuadro 2, Figuras 2 y 3B) 10s dientes espinosos apicales de la epifaringe y las setas laterales tambien se excluyen de la quetotaxia conventional de la cabeza, al igual que 10s dientes basales pares que son conspicuos pero no tienen insertion cuticular. Estos dientes no han sido sefialados para ninguna larva descrita en la literatura.

7

Bol Entomol Venez 14( I):]-13, Julio I999

A

B

FIGURA 3. Labro-Epifaringe de Lutzomyia spp. A. Vista dorsal (izquierda) y ventral (derecha). B. Vista dorso-lateral. Dl (dientes apicales), D2 (dientes apicales medios), D3 (dientes basales inferiores), LbSl (seta labro distal), LbS2 (seta labro basal), EpSp (seta espinosa), “U” (esclerito U).

8

ARRIVILLACA ET AL., Morfologia y quetotaxia del tigtna cef3ico larval de Ltrtzomyia

de la mandibula de Lufzomyia spp. MdSS (espolh FIGURA 4. Vista dorso-lateral espinoso), MdSp (Area espinosa), MdI (quilla de insertion), MdP (pelos mandibulares), MdL (Ebulo mandibular), MdOC (6rgano cortante mandibular), Vl,V2,V3 (dientes venttales I, 2 y 3), Sl, S2 (setas mandibulares 1 y 2).

Desde el punto de vista morfolbgico-funcional y evolutivo, las piezas bucales (partes anteriores de1 procefhlo) de las fases adultas e inmaduras de 10s insectos estan relacionadas con habitos alimentarios (Snodgrass 1959; Osuna 1995). En 10s flebotomos el labro se modifica y se independiza en movimiento y f%ncion de1 clipeo; la epifaringe se modifica coma un lbbulo movible, constituyendo dos segmentos separados e involucrados directamente en la toma de alimento. El labro y la epifaringe no obstante tienen un origen acronai y son estructuras independientes de1 procefalo. Por esta razon, el frontoclipeo representa el punto de anclaje con el resto de la capsula cefalica y en conclusion, no debe incluirse en la quetotaxia de la cabeza.

Las mandibulas de Lutzomyia spp. (Figura 4) presentan una estructura cortante conformada por tres dientes ventrales (VI, V2, V3) y un lobule mandibular (MdI) con una pequefia constriction. El musculo abductor- aductor mandibular esta formado por dos hates musculares terminales hacia las quillas de insertion cefalica. El lobule mandibular, protuberante, puede variar en el grado de esclerotizaci6n hacia el area de insertion en el cuerpo mandibular, mostrando apariencia de un cuarto diente en el case de mlixima esclerotizacion. Probablemente, este detalle llevo a que autores coma Barrett0 (1941), Hanson (1968), Guitton y Sherlock (1969), Leite y Williams (1996) hayan seiialado que 10s flebotomos de1 genera Lutzomyia presentan cuatro dientes

9

c

Bol Entolnol Venez I4t I k I- 13. Julio 1999

F~GURA 5. Vista dorso-lateral de la maxila de Lutzomyia longipalpis. MxD (dientes apicales maxilares), MxDV (dientes ventrales maxilares), Lst (laciniastipes), MxP (placas tnaxilares), MxAp (apCndice maxilar), Sl, S2, S3 (setas maxilares).

mandibulares. Esta caracteristica tambitn es observada en P. papatasi y P. perniciosus Newstead (Arrivillaga, datos no publicados).

Las setas 11 y 12, consideradas por Forattini (1973), y Ogusuku y Perez (1995), son setas maxilares (Figura 5; setas S2 y S3) y no deben ser consideradas como setas procefalicas. Estas setas son realmente dorsolaterales ya que las maxilas y mandibulas en Psychodidae estan dispuestas en un plan0 oblicuo siendo esta una caracteristica unica dentro de 10s Nematocera (Peterson 1957).

Igualmente, se observa la. presencia de un rastrillo maxilar (MxR) dispuesto lateralmente hacia el sitio de insertion con la mandibula, constituido por espinas bien definidas y quitinizadas en ntimero variable. Esta estructura ha sido descrita parcialmente en L4 L. Zungipalpis (Guitton y Sherlock 1969) y no ha sido sefialada para ninguna otra especie (Figura 5).

La estructura de1 labio y la ligula en Lutzomyia es similar a la seiialada por Pertil’ev (1968) para Phlebotomzrs (Figuras 6 y 7).

10

ARRW~LLAGA ET AL., Morfoiogia y quetotaxia de1 tggtna cefhlico larval de Lutzomyia

,

\? VI

,--------’

FIGURA 6. Vista dorso-lateral del postmento de htzomyia spp. PmOC (6rgano cortante de1 postmento), PmDl, D2, d3, d4 (dientes de1 postmento I, 2,3 y 4).

FIGURA 7. Vista dorso-lateral de la ligula de Lutzomyia spp. LDl (dientes pequefios), LD2 (dientes grandes), L1 (inserciones).

Bol Entomol Venez 14(1):1-13, Julio 1999

En general todas las piezas bucales estan involucradas en procesos adaptativos, consider&dose en otros grupos de dipteros (Familia Culicidae) coma caracteres taxonomicos a nivel generico y subgenerico (Harbach y Knight 1980; Harbach y Peyton 1993; Perez y Navarro 1996; Liria y Navarro 1999). En Phlebotomus y Lutzomyia, la morfologia y morfometria de 10s 26 caracteres bucales descritos en esta revision morfologica, podrian ser utilizados coma una herramienta taxonbmica para realizar clasifkaciones mas naturales (Arrivillaga et al. 1999), adicional a la utilizacibn de la forma de las setas cefalicas simples de las larvas.

AGRADECIMIENTOS

Al personal de1 Centro de Referencia National de Flebbtomos (UC) especialmente a Arturo Bravo, Florencio Mendoza, Maria Martinez por el apoyo tecnico en el laboratorio y campo. Al Lit. Jonathan Liria (LBV-UCV) por las Figuras. A Msc. Milagros Oviedo (Universidad de Los Andes-NURR) por el apoyo logistico y colaboracibn en la colecta de1 material de Trujillo. A Msc. Vilma Savini (MIZA-FFY, UCV) por sus comentarios y sugerencias en la primera version de1 manuscrito. A 10s tres arbitros anonimos quienes realizaron recomendaciones para la mejora de la version final. Este trabajo fue financiado en parte por CONICIT, Plan de Betas National y por el proyecto PCEE-VEN96-002-006 (Gobierno de Venezuela-World Bank).

REFERENCIAS

ABONNENC E 1956. L’oeuf et les formes prbimaginales de deux Phlebotomes africains: P. antennatus var. occidentalis Theodor, 1933 et P. dubius Parrot, Not-net et Cadenat, 1945. Arch Inst Pasteur AlgCr 34: 5 18-539.

ARRWILLAGA J, RANGEL Y, FELICIANGELI MD, OVIEDO M. 1999. Morphogenetical correlation in the Lutzomyia longipalpis complex (Psychodidae: Phlebotominae). J Am Mosq Control Assoc. En prensa.

MP. 194 I. Morfologia dos ovos, larvas e pupas de alguns flebotomos de Sgo Paulo. An Fat Med Univ S Paulo 17(2): 357- 427.

COLAS-BEIXOUR J. 1928. Contribution a l’etude du developpement et de la biologie des formes larvaires d&s phlebotomes. [These M&l]. Paris: Univ Paris, 92 p.

FORATTINI OP. 1973. Entomologia medica: Psychodidae, Phlebotominae, Leishmanioses, bartonelose. SZio Paulo: Univ Sgo Paula. 658 p.

GRASSI GB. 1907. Ricerche sui flebotomina. Mem Mat Fis Sot Ital Sci 14: 353-393.

GUITTON N, SHERLOCK IA. 1969. Descricgo das fases imaturas do Phlebotomus longipalpis Lutz y Neiva, 1912 (Diptera: Psychodidae). Rev Brasil Biol 29(3):383-389.

12

ARRIVILLAGA ET AL., Morfologia y quetotaxia de1 thgma cefhlico larval de Lutzomyia

HANSON W. 1968. The immature stages of the subfamily Phlebotominae in Panama (Diptera: Psychodidae). [PhD dissertation]. Kansas: University of Kansas. Available Tom: University Microfilms, Ann Arbor, MI.

HARBACH RE, KNIGHT K. 1980. Taxonomist’s glossary of mosquito anatomy. Plexus Publishing, Inc. 4 I5 p.

HARBACH RE, PEYTON EL. 1993. Morphology and evolution of the maxilla and its importance in the classification of the Sabethini (Diptera: Culicidae) Mosq Syst 25:1-l&

LEITE ACR, WILLIAMS P. 1996. Description of fourth instar larvae of Lutzomyia fongipalpis, under scanning electron microscopy. Mem Inst Oswald0 Cruz 91(5): 571- 578.

LIRIA J, NAVARRO JC. 1999. Morfologia bucal larval de Deinocerites cancer Dyar & Knab y D. melanophylum Theobald (Diptera: Culicidae). Bol Entomol Venez. 14( 1):53-62.

MATSUDA R. 1965. Morphology and Evolution of the Insects. Mem Ent lnst 4: 334 pp.

OGUSUKU E, PEREZ JE. 1995. Head setae of the immature stages of Lutzomyia spp (Diptera: Psychodidae) fkom Perk Bol Malariol y San Amb 35( 1):257- 268.

OSUNA E. 1995. Morfologia de1 exoesqueleto de 10s insectos. Vol 2, Caracas (Venezuela): Univ Central de Venezuela. CDCH. 85- 119 p.

PEREZ BY, NAVARRO JC. 1996. Morfologia bucal de larvas de Anopheles (Diptera: Culicidae) coma herramienta taxon6mica a nivel subgenkrico. Acta 2001 Mex 68: 13- 26.

PERFIL’EV P. 1968, Diptera- Phlebotominae, Vol III, No, 2, pag 17-43.

PETERSON A. 1957. Larvae of Insects. An Introduction to Neartic species. Part 1 and 2. E Bros Edit. 720 p.

SNODGRASS RE. 1959. The anatomical life of the mosquito. Smithsonian Miscellaneous Collections 139 (8): l-87.

WARD RD. 1972. Some observations on the biology and morphology of the immature stages of Psychodopygus wellcomei Frahia, Shaw & Lainson, 1971 (Diptera: Psychodidae). Mem Inst Oswald0 Cruz 70( 1): 15-28.

WARD RD. 1976a. The immature stages of some Phlebotominae sandflies from Brazil (Diptera: Psychodidae). Syst Ent I: 227- 240.

WARD RD. l976b. A revised numerical chaetotaxy for Neotropical Phlebotominae sandfly larvae (Diptera: Psychodidae). Syst Ent 1: 89- 94.

YOUNG DG, DUNCAN MA, 1994. Guide to the identification and geographic distribution of Lutzomyia sand flies in Mexico, the West Indies, Central and South America (Diptera: Psychodidae), Gainesville, Florida, USA: Ass Publishers, 882 p.

Recibido: 23.1X98 Aceptado: 12-II~-199u’ Correcciones devtreltas por el autor: 14-W-1999

13