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ORNITOLOGIA NEOTROPICAL 23: 569–584, 2012© The Neotropical Ornithological Society

ESTRUCTURA Y ORGANIZACIÓN DE UNA COMUNIDAD DE AVES DEL BOSQUE ATLÁNTICO DE SAN RAFAEL, PARAGUAY

Alberto Esquivel M.1,2 & Salvador Peris2

1Wildlife Tours Paraguay. Calle Benito Juarez Nº 1160 esq. Saturnino Mereles, Palma Loma, Luque, Paraguay. E-mail: alberto.esquivel@wildlife.com.py

2Departamento de Zoología, Facultad de Biología, Universidad de Salamanca, 37071 Salamanca, España. E-mail: peris@usal.es

Abstract. – Structure and organization of a bird community of Atlantic Forest of San Rafael, Para-guay. – The Atlantic Forest is one of the most important and threatened ecorregions on the planet,remaining less than 10% of its original cover. To describe patterns in the structure and organization of abird community, a study was conducted on a 100-ha plot of Atlantic Forest in San Rafael, Paraguay.Between August 2004 and December 2006, 410 10-min counts were done in 35 point count stations sys-tematically distributed. We recorded 152 species, 85% are residents in the area. Species were classifiedinto 16 ecological groups, being mainly insectivores and omnivores (49% and 27%, respectively). Sixtypercent of the species occupy less than half of the plot, depicting an irregular distribution in many spe-cies. Population density was obtained for 78 species, with an estimated total of 4838 individuals withinthe forest plot. Eight percent of the species had lower density than 2 ind/km2, 14% between 2 and 10 ind/km2, 72% between 10 and 200 ind/km2, and four superabundant species over 200 ind/km2. About 50% ofthe species can be considered rare in the community. This study shows that the Atlantic Forest bird com-munities have higher bird density but lower species richness than bird communities at tropical forests ofAmazonia and Panama. However, all these communities have a high number of rare species. This highnumber of rare species with irregular distributions shows the importance of San Rafael for the conserva-tion of Atlantic Forest birds, as it is one of the last large forest fragment that can hold long-term viablepopulations of these species.

Resumen. – El Bosque Atlántico es una de las ecorregiones más importantes y amenazadas en el pla-neta, quedando menos del 10% de su cobertura original. Con el fin de describir patrones en la estructuray organización de una comunidad de aves, se realizó un estudio en una parcela de 100 ha de BosqueAtlántico en San Rafael, Paraguay. Entre agosto 2004 y diciembre 2006 se realizaron 410 conteos de 10minutos en 35 estaciones de puntos de conteo distribuidas sistemáticamente. Se registraron 152 espe-cies, 85% de las cuales son residentes en el área. Fueron clasificadas en 16 grupos ecológicos, siendoprincipalmente insectívoras y omnívoras (49% y 27%, respectivamente). Sesenta por ciento de las espe-cies ocupan menos de la mitad de la parcela, demostrando una distribución irregular en muchas espe-cies. Se obtuvo la densidad poblacional para 78 especies, estimándose un total de 4838 individuosdentro de la parcela de bosque. Ocho por ciento de las especies tuvieron densidad menor a 2 ind/km2,14% entre 2 y 10 ind/km2, 72% entre 10 y 200 ind/km2 y cuatro especies superabundantes con más de200 ind/km2. Alrededor del 50% de las especies pueden ser consideradas raras en la comunidad. Elestudio demuestra que las comunidades de aves en el Bosque Atlántico poseen mayor densidad deaves pero menor riqueza de especies que comunidades de aves del Amazonas y bosques tropicales dePanamá. Sin embargo, todas estas comunidades presentan un alto número de especies raras. Esteelevado número de especies raras con distribuciones irregulares demuestran la importancia de SanRafael para la conservación de las aves del Bosque Atlántico, siendo uno de los últimos grandes

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ESQUIVEL & PERIS

fragmentos de bosque que pueden contener poblaciones viables a largo plazo de estas especies.Aceptado el 5 de febrero de 2013.

Key words: Atlantic Forest, birds, community structure, conservation, guilds, point counts, populationdensity, species richness, rarity.

INTRODUCCIÓN

Las comunidades de aves de los bosques tro-picales son conocidas por contener una altadiversidad y una estructura que envuelvemuchas especies raras (Terborgh et al. 1990,Goerck 1997).

Varios estudios se han enfocado a gruposespecíficos dentro de las comunidades de aves(Bierregaard 1990), en especial con el interésde comprender los efectos de disturbios enlas comunidades (Willis 1979, Bierregaard &Lovejoy 1989, Stoufer & Bierregaard 1995,Bierregaard & Stouffer 1997, Anjos & Boçon1999, Aleixo 1999). Sin embargo, pocos estu-dios han obtenido datos sobre la estructura yorganización del conjunto de aves que com-ponen las comunidades en bosques primarioso prístinos en los trópicos (Thiollay 1994,Terborgh et al. 1990, Robinson et al. 1990,Robinson et al. 2000), enfocados en su mayo-ría a las comunidades de aves de la Amazonía.

El Bosque Atlántico es una de las regionescon mayores concentraciones de aves endé-micas en el mundo (Stattersfield et al. 1998).Alrededor del 68% de su avifauna es conside-rada rara (Goerck 1997) y más del 40% de susespecies endémicas se encuentran amenaza-das de extinción a nivel global por procesosde deforestación (Brooks et al. 1999). Muchosestudios sobre comunidades de aves en elBosque Atlántico han proveído datos deabundancia relativa de las especies, como losíndices puntuales de abundancia (Aleixo 1999,Anjos 2001), y pocos han obtenido informa-ción sobre la densidad de las especies o ran-gos territoriales (Marsden et al. 2001, Willis &Oniki 2001). Siendo uno de los ecosistemasmás amenazados del mundo, con menos del10% de su cobertura original, mayormente

fragmentos de bosques ya degradados, resultafundamental conocer el estado de las pobla-ciones de las especies que conforman lascomunidades de aves en bosques primarios,de manera a comprender los patrones y rela-ciones que ocurren en la comunidad. El pro-pósito de este estudio ha sido describir lospatrones en la estructura y organización deuna comunidad de aves en una parcela deBosque Atlántico y proporcionar informaciónsobre las densidades poblaciones de las espe-cies de aves que conforman la comunidad.

MÉTODOS

El estudio se centró en un bosque primario(26º36’25”S, 55º39’50”O; Fig. 1) del Área deReserva para Parque Nacional San Rafael. SanRafael se encuentra en la cuenca alta del RíoTebicuary, sobre la Cordillera de San Rafael,entre los departamentos de Itapúa y Caazapá,Paraguay. Abarca un área total de 74.800 ha,del cual el 80% corresponden a ecosistemasdel Bosque Atlántico, con una elevación quevaría entre 100–500 m s.n.m. Mayor infor-mación sobre la ubicación de San Rafael y suclimatología está descripta en Esquivel et al.(2007). El estudio cubrió un área aproximadade 100 ha, superficie considerada suficientepara proveer una representación adecuada deuna comunidad de aves en los trópicos (Ter-borgh et al. 1990). Este bosque se encuentraentre los 300–350 m s.n.m. y su relieve varíaentre 3 y 15%. Es un bosque denso, con var-ios estratos verticales poco diferenciados(Bosque subhúmedo semicaducifolio), conabundantes lianas y epífitas. Sotobosquedenso, en algunas zonas con alta densidad debambúceas (Chusquea ramossisima) de portemedio y pequeño.

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AVES DEL BOSQUE ATLNATICO EN PARAGUAY

En el área existe una fuerte presión decaza, debido al fácil acceso de las comunida-des aledañas. No se han observado evidenciasde tala de árboles, y según propietarios ypobladores locales de la zona, no se han pro-ducido talas en los últimos 30 años. No sedescarta que el bosque haya sufrido de estasactividades en el pasado, aunque se observabauna condición primaria en la estructura de lavegetación durante el periodo de estudio(Esquivel et al. en prep.). El bosque limita alsur, oeste y este con campos de agricultura, ylas distancias del área de estudio con estoslímites varían entre 150 m al sur a 700 m aloeste. Al norte, el bosque es continuo, conuna extensión aproximada de 25 km hasta ellímite boreal del Parque.

El trabajo de campo fue conducido entreagosto 2004 y diciembre 2006. Las avesfueron censadas en 35 estaciones de puntos

de conteo. Estas estaciones fueron ubicadassistemáticamente, en 5 transectas de 1250 mde largo, separadas a 200 m entre ellas. Encada transecta se ubicaron 7 estaciones depuntos de conteos, con distancias mínimasde 200 m entre las estaciones (Fig. 1), conel objeto de maximizar independencia entrelas muestras. Aún así, no fue posible ob-tener una total independencia para algunasespecies con vocalizaciones audibles a grandistancia (e.g., Odontophorus capueira, Dryocopusgaleatus, Chamaeza campanisona) por lo cualindividuos de estas especies podrían habersido contados en más de un punto de conteo.Según Buckland et al. (1993), estos conteosdobles no incumplen con las condicionesdel método, pero fueron tomadas las precau-ciones, tanto en el campo como durante elanálisis de los datos, de manera que no seanfrecuentes.

FIG. 1. Ubicación de la parcela de bosque en el Área de Reserva para Parque Nacional San Rafael y dis-tribución de las estaciones de punto de conteo en el área. Imagen Landsat del 2 de enero del 2004.

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ESQUIVEL & PERIS

Los conteos tuvieron una duración de 10minutos, tiempo considerado suficiente paradetectar especies crípticas y sigilosas en estosbosques, y que permite mayor eficiencia en elmétodo (Esquivel & Peris 2008). Los censosfueron conducidos en el periodo del día demayor actividad de las aves, desde 30 minutosantes del amanecer (esencial para detectarespecies nocturnas y crepusculares) hasta 3horas después del amanecer, pudiendo reali-zarse hasta 10 conteos diarios. Cada estaciónfue censada en promedio 13 veces (rango =10–18), realizándose un total de 440 conteosde 10 min, y rotándose el orden de las estacio-nes para eliminar errores por tiempo del día.Los conteos no fueron conducidos en maña-nas lluviosas y/o muy ventosas, y en su totali-dad fueron realizados por un mismoobservador (AEM).

Cuatro semanas antes de los censos fue-ron utilizadas para practicar la identificaciónde las aves y la estimación de distancias. Cali-braciones de estimaciones de distancia fueronrealizadas a lo largo del estudio. Los censosfueron grabados para realizar la identificaciónposterior de vocalizaciones desconocidas.Durante los censos, cada individuo o grupode individuos de una especie detectados desdeel punto de conteo fueron registrados, y sudistancia al punto y ubicación fue estimada.Aves no identificadas (especialmente porvocalizaciones desconocidas) fueron anota-das, y la grabación del censo fue utilizada paracomparar con otras grabaciones. En aquellasdetecciones en las que las aves fueron regis-tradas solo auditivamente, la distancia fue esti-mada y se consideró el tamaño medio delgrupo obtenido en las detecciones visuales.No se registraron individuos en vuelo, cum-pliendo la condición del método de detectarlas aves en su localización inicial (Buckland etal. 1993). Aves perturbadas por la llegada delobservador a las estaciones de conteo fueronregistradas durante el conteo y considerandosu ubicación inicial.

El índice de diversidad de especies Shan-non-Wiener fue obtenido a través del soft-ware EstimateS 8.0.0 (Colwell 2006). Losdatos de los censos fueron analizados utili-zando el programa “DISTANCE 5.0. Release2” (Thomas et al. 2006). Si bien se consideranecesario un tamaño muestral mínimo entre60 y 80 detecciones para cada especie (Buck-land et al. 1993), hemos realizado las estima-ciones de densidades poblacionales paraespecies que contaban con al menos 13 detec-ciones en la totalidad de los conteos,siguiendo otros estudios similares (Marsden etal. 2001, 2005). No se incluyen datos de den-sidad poblacional para especies muy móviles,como los Psittacidae. Para cada especie, conun número de detecciones suficientes, losdatos fueron analizados primeramente porhistogramas de >10 intervalos de distancia,en el cual se identificaron posibles erroresdurante la colecta de los datos, así como tam-bién la distancia a la cual podrían ser trunca-dos los datos para permitir una mejorestimación de densidad. El truncado de losdatos fue realizado preferentemente donde laprobabilidad de detección g(w) de la especie ala distancia w es menor al 10%. Dependiendode la necesidad de agrupar los datos en inter-valos de distancia, estos fueron realizadosanalizando distintos histogramas hasta obte-ner un agrupado apropiado, utilizando el testχ2. Se consideraron los cuatro modelos defunción de detección con sus correspondien-tes series de expansión asociadas en el pro-grama (Buckland et al. 1993), seleccionando elmodelo de función de detección según elmenor valor obtenido para el Criterio deInformación de Akaike (AIC).

La taxonomía y nomenclatura de las espe-cies siguen al South American ClassificationCommittee (Remsen et al. 2012). El estado deconservación global de las especies sigue aBirdLife International (2012). El estatus deespecies endémicas sigue a Brooks et al.(1999) y Guyra Paraguay (2004). Los patrones

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AVES DEL BOSQUE ATLNATICO EN PARAGUAY

estacionales y preferencias de hábitats de lasespecies de aves en el Área de Reserva paraParque Nacional San Rafael se detallan enEsquivel et al. (2007) y Esquivel & Peris(2011). En el presente estudio, se designanespecies raras a aquellas que ocurrieron condensidad menor a 2 ind/km2 y a las que no sepudo estimar su densidad poblacional porbajo número de detecciones o distribuciónmuy irregular en la parcela (Terborgh et al.1990).

Todas las especies fueron asignadas a gru-pos ecológicos, en base a la clasificación pro-puesta para las comunidades de aves delBosque Atlántico por Willis (1979) con algu-nos arreglos y adiciones basados en observa-ciones personales y en Aleixo (1999). En esteesquema, los grupos ecológicos se basan enlas siguientes características: 1) dieta predomi-nante de la especie; 2) principal estrato oestructura de la vegetación donde la especie sealimenta; 3) substratos o posición donde sealimenta; 4) tiempo de actividad: diurnos onocturnos.

El peso corporal de las aves ha sido reco-pilado principalmente de Dunning (2008).En el caso de especies que presentan diferen-cias de tamaño sexuales, se consideró el pro-medio entre el peso medio de ambos sexos.Las especies fueron clasificadas en grupos se-gún su peso: pequeñas (< 9 g), medianas(9–60 g), grandes (61–500 g) y muy grandes(> 500 g).

RESULTADOS

Riqueza de aves. Un total de 152 especies deaves fueron registradas dentro de la parcela debosque durante el periodo de estudio. Seobtuvo un total de 6641 detecciones para 136especies durante los conteos de 10-min. Diezy seis especies solo fueron observadas ocasio-nalmente y no durante los conteos. Cincuentay dos especies son endémicas del BosqueAtlántico de las cuales seis están en la catego-

ría de ‘Casi-amenazada’ y tres ‘Vulnerable’ deextinción a nivel global.

La curva de acumulación de especies enfunción al número de censos realizados (Fig.2) indica que un gran porcentaje de las espe-cies de la comunidad han sido detectadosdurante el estudio, pero que seguirían regis-trándose nuevas especies al aumentar elesfuerzo de muestreo, ya que la curva aún nollega a la asíntota. El índice de diversidad deespecies de Shannon-Wiener fue estimado en4,13.

Grupos ecológicos. Las especies fueron clasifica-das en 16 grupos ecológicos diferentes (Apén-dice 1). Setenta y cinco (49%) especies queconforman la comunidad de aves son insectí-voras, siendo mayormente especies de tamañomediano a grande. De éstas, 22 forrajean en elsotobosque (0 a 5 m), 15 se alimentan bus-cando en troncos y ramas, 18 en el dosel delbosque, seis forrajean en el suelo, tres cazaninsectos en vuelo, tres son especialistas debambuzales o tacuarillas y ocho son especiesnocturnas. De las 38 especies omnívoras, 17ocurren mayormente en el dosel (> 8 m dealtura), siete forrajean en el sotobosque y 14son especies del borde de bosque o áreasdegradadas. Éstas también son mayormenteespecies medianas a grandes. Veinte y cuatroespecies son frugívoras con tamaños corpora-les principalmente grandes a muy grandes, delas cuales 16 forrajean recorriendo las copasde los árboles y ocho en el suelo del bosque.Nueve especies son carnívoras, siendo tres dehábitos nocturnos y seis diurnos, y con tama-ños corporales grandes a muy grandes. Enmenor número, se encuentran las especiesnectarívoras/insectívoras (cuatro especies)que en su totalidad son aves pequeñas, y solodos carroñeras de tamaño corporal muygrande (Tabla 1).

Distribución de las especies en la parcela. Menos deuna sexta parte de las aves que ocurrieron en

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ESQUIVEL & PERIS

la parcela durante el estudio ocuparon la tota-lidad de ésta, siendo registradas en más de 30estaciones de conteo. Casi el 60% de las avesocuparon menos de la mitad de la parcela, y el21% solo ocurrió en una estación de conteo ofueron registradas solo fuera del periodo deconteos (Apéndice 1).

Densidad poblacional de las especies. Según los cri-terios adoptados (ver métodos), se ha podidoestimar la densidad poblacional para un totalde 78 especies en el área de estudio (Apéndice1). Cincuenta y dos especies detectadasdurante los puntos de conteos para las cualesno se ha podido estimar la densidad, juntocon otras 16 observadas ocasionalmente ysiete que obtuvieron densidades poblaciona-les menores a 2 ind/km2, son designadascomo especies raras, conformando el 49% de

las aves presentes en la parcela durante elperiodo de estudio.

La densidad poblacional de las especies seencuentra negativamente correlacionado conel peso corporal de las aves (N = 84, r = -0,61, P < 0,0001). Esta correlación negativafue altamente significativa en frugívoros (N =14, rs

= -0,64, P = 0,007) y en insectívoros (N= 43, r = -0,66, P < 0,0001), sin embargo nofue significativa en omnívoros (N = 23, rs = -0,34, P = 0,06).

Se estima que aproximadamente un totalde 4838 individuos (I.C. 95% = 3412–7278ind/km2) de las 78 especies ocurren dentrode la parcela. Siete especies presentan unadensidad menor a 2 individuos/km2: Patagioe-nas picazuro, Drommococcyx pavoninus, Mega-scops atricapilla, Nyctibius griseus, Nyctiphrynusocellatus, Antrostomus sericocaudatus y Micrastur

FIG. 2. Curva acumulativa de la riqueza de especies en relación al número de censos realizados en la par-cela de estudios, según estimadores Jacknife y su intervalo de confianza de 95%.

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AVES DEL BOSQUE ATLNATICO EN PARAGUAY

semitorquatus. Once especies tienen ≥ dos y <10 ind/km2, entre las que se incluyen tresespecies granívoras terrestres. Diez y ochoespecies tienen densidades ≥ 10 y < 25 ind/km2, incluyendo 11 omnívoras, mayormentedel dosel del bosque. Otras 17 con densidades≥ 25 y < 50 ind/km2, algunas insectívoras delsotobosque. Once especies presentaron densi-dades ≥ 50 y < 100 ind/km2, también siendomayormente insectívoras del sotobosque.Diez especies son abundantes con densidades≥ 100 y < 200 ind/km2, varias son insectívo-ras del sotobosque. Cuatro especies son súperabundantes con densidades entre 200 y 500ind/km2, dos son insectívoras del sotobosque(Hemitriccus diops y Basileuterus culicivorus) y dosomnívoras (Trichothraupis melanops y Hemithrau-pis guira).

Biomasa de la comunidad de aves. Se ha estimadola biomasa de la comunidad de aves de la par-cela de estudio en 145 kg/km2 (I.C. 95% =

99–227 kg/km2), en base a las 78 especiespara las cuales se obtuvieron estimaciones dedensidad poblacional y al peso corporal. Portanto, en esta estimación no se encuentraincorporada la biomasa de 68 especies de avesque ocurrieron muy raramente en la parcelade estudio y otras seis especies muy móviles.

Tres grupos ecológicos componen más dela mitad de la biomasa de la comunidad deaves: los insectívoros del sotobosque (29 kg/100 ha), frugívoros/insectívoros del sotobos-que (27 kg/100 ha) y granívoros terrestres (23kg/100 ha). En una agrupación mayor de las78 especies, los insectívoros, omnívoros y fru-gívoros aportan el 98% (56, 51 y 36 kg/km2

respectivamente) de la biomasa calculada.Catorce especies aportan más del 50% de labiomasa, entre las cuales se encuentran espe-cies grandes a muy grandes, como perdices yPenelope superciliaris; también aportaron algunasespecies de tamaño mediano que tienen unaalta densidad poblacional en el bosque.

TABLA 1. Distribución de las especies de aves registradas dentro de la parcela de estudio según los gruposecológicos y peso corporal de las especies.

Grupos ecológicos Peso corporal Total de especies

< 9 g 9–60 g 61–500 g > 500 gGranívoros terrestresFrugívoros arborícolasCarroñerosFrugívoros/insectívoros del doselFrugívoros/insectívoros del sotobosqueOmnívoros/insectívoros del bordeCarnívoros diurnosCarnívoros nocturnosInsectívoros del tronco y ramasInsectívoros terrestresInsectívoros del sotobosqueInsectívoros de bambuzalesInsectívoros aéreosInsectívoros del doselInsectívoros nocturnosNectarívoros/insectívorosTotal

2

2

1

5

414

2

1169

932022112

77

813

41353622

126

56

12

1

1

5

8162177146315622331884

152

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ESQUIVEL & PERIS

DISCUSIÓN

Comparación con comunidades de aves de otros bos-ques neotropicales. La falta de una metodologíaestandarizada ya ha sido ampliamente remar-cada como un obstáculo en la prospección decomparaciones detalladas entre sitios estudia-dos (Robinson et al. 1990). Han sido realiza-dos varios estudios sobre los patrones de lascomunidades de aves en el Neotrópico (Ter-borgh et al. 1990; Robinson et al. 1990, 2000;Thiollay 1994, 1997), pero las metodologíasvarían entre ellos. En el Bosque Atlántico seha utilizado mayormente la metodología depuntos de conteo para estudios de comunida-des de aves (Aleixo 1999, Vielliard 2000;Marsden et al. 2001, 2005; Uezu et al. 2008,Giraudo et al. 2008, Volpato et al. 2009, Zurita& Bellocq 2010). Aún ante las diferentesmetodologías utilizadas, una comparacióncuantitativa entre distintos bosques neotropi-cales revela que la Amazonía tendría unamayor riqueza de aves al ser comparada con elBosque Atlántico, siendo que en la primeraocurren entre 200 y 300 especies en unaparcela de estudio de 60 a 100 ha (Terborghet al. 1990, Robinson et al. 1990, Thiollay1994), mientras en la segunda se han obser-vado entre 110 y 152 especies en parcelas detamaños similares (presente estudio, Anjos2001, Aleixo 1999) (Tabla 2). Sin embargo,se debe destacar que el número de espe-cies registradas en la parcela de estudio repre-senta el 63% de las especies de aves queocurren en hábitats de bosques (241 especies)en San Rafael (Esquivel et al. 2007, Esquivel& Peris 2011). De las 152 especies registra-das en este estudio, 129 son consideradasresidentes en el parque, 10 son probable-mente residentes, 11 son nidificantes migran-tes al norte y dos especies cuyos estadosde ocurrencia no han sido determinadosdebido al bajo número de registros en elárea (Esquivel et al. 2007, Esquivel & Peris2011).

Densidad poblacional de las especies. Una diferen-cia muy marcada entre la comunidad de avesde Bosque Atlántico del Parque Nacional SanRafael con otras comunidades de aves en bos-ques primarios del Neotrópico es la mayorabundancia de aves por km2 en San Rafael,pero se debe considerar que los métodos utili-zados son distintos (Tabla 2). También sedebe destacar que en este estudio, las estima-ciones de densidades poblacionales paramuchas especies no son suficientementerobustas (ver Coeficientes de Variación enApéndice 1), debido al bajo número de detec-ciones obtenidos.

En el Amazonas peruano se ha estimadoentre 1910 y 2100 ind/km2 (Terborgh et al.1990, Robinson et al. 1990). En la GuayanaFrancesa, se estimaron aproximadamente 829parejas/km2 (Thiollay 1994). En los bosquestropicales de Panamá, en el Parque NacionalSoberiana, se estimaron aproximadamente3200 individuos/km2 (Robinson et al. 2000).En cuanto a algunos grupos ecológicos, tam-bién se observa aproximadamente el doble deindividuos de aves en el Bosque Atlánticocomparado con el Amazonas. Los insectívo-ros fueron estimados aproximadamente en2922 ind/100 ha en San Rafael y en el Ama-zonas peruano fueron 1063 individuos (Ter-borgh et al. 1990). En Panamá, este grupotambién representa el doble de individuos queen el Amazonas, estimándose 2156 ind/100ha (Robinson et al. 2000).

En cuanto al número de individuos deaves por especies, dos tercios de las avesdel Amazonas peruano tienen densidadespoblacionales < 3 parejas por 100 ha (Robin-son et al. 1990), solo unas pocas especiesterritoriales más abundantes tienen densida-des poblacionales entre 10 y 20 parejas/100ha y otras muy pocas especies no territorialesmás abundantes superan este nivel de densi-dad (Terborgh et al. 1990). En la GuayanaFrancesa, 137 especies contaron con densi-dades < 2 parejas/100 ha, lo cual corres-

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AVES DEL BOSQUE ATLNATICO EN PARAGUAY

ponde a más de la mitad de las especies de lacomunidad de aves, mientras solo dos espe-cies dominantes alcanzan entre 28 y 38 pare-jas/100 ha (Thiollay 1994). En este estudio,solo 11 de las 78 especies cuyas poblacio-nes fueron estimadas tuvieron densidades< 6 ind/100 ha. Sin embargo, si se sumara aeste número las 74 especies que ocurrieronirregularmente en la parcela, se podría su-gerir que más del 50% de las especies de lacomunidad ocurren en densidades < 6 ind/100 ha. En San Rafael, además, el 46% delas 78 especies estimadas tienen abundan-cias entre 10 y 50 ind/100 ha, y otras 24superan este número y podrían entoncesser consideradas superabundantes para losestándares de los trópicos. En Panamá, la den-sidad poblacional de las especies tambiénresulta mayor al compararlo con el Amazonas,con al menos 8 especies más comunes condensidades > 95 ind/100 ha hasta 212 ind/100 ha, mientras la densidad media es de7 parejas/100 ha comparado con las 2,5

parejas/100 ha en la Amazonía (Robinson etal. 2000).

Especies raras. Casi el 50% de las aves registra-das en la parcela pueden ser consideradasespecies raras. Goerck (1997), utilizando losparámetros de rareza sugeridos por Rabi-nowitz (1981), demostró que el 68% de lasaves del Bosque Atlántico del Brasil son raras,y el 25% de ellas son extremadamente vulne-rables, lo que llevaría a considerarlas un grupomuy amenazado. Un análisis de las 75 especiesraras sugiere algunas razones para sus bajasabundancias en la parcela. Al menos 27 espe-cies ocurren mayormente en matorrales, bor-des de bosques, áreas abiertas u otrosambientes; como ejemplo, varias omnívoras/insectívoras del borde como Colonia colonus,Myiozetetes similis, Conopias trivirgatus y Pitangussulphuratus, varias frugívoras/insectívoras deldosel como Camptostoma obsoletum, Myiodynastesmaculatus, Tityra spp. y Euphonia chorotica, asícomo dos carroñeros (Esquivel et al. 2007,

TABLA 2. Comparación de riqueza de especies e índice de diversidad (H´) entre comunidades de aves debosques primarios de varias localidades neotropicales. Área: en hectáreas o número de estaciones puntosde conteo. Métodos: 1. Puntos de conteo; 2. mapeo territorial; 3. conteos directos; 4. redes de neblina ymarcado.

Sitio Riqueza H´ Área Métodos Tiempo AutorBosque AtlánticoSan Rafael, ParaguayParque Estadual Mata dos Godoy, BrasilParque Estadual IntervalesSooretama/Linhares Reserve, Brasil

Otros bosques neotropicalesAmazonas, Perú

Amazonas, Perú

Amazonas, Guayana FrancesaSoberiana National Park, Panamá

152134

141111

319

200–260

248252

4,13

4,163,93

4,95

100 ha60 ha

160 ha273 estac. de conteo

97 ha

6 parc. de 60–100 ha

100 ha104 ha

11

11

2, 3, 4

2, 3, 4

2, 41, 2, 3, 4

26 meses12 meses

25 meses3 meses

3 meses

5 meses por 6 años24 meses24 meses

Este estudioAnjos 2001

Aleixo 1999Marsden et al.

2001

Terborgh et al. 1990

Robinson et al. 1990

Thiollay 1994Robinson et al.

2000

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ESQUIVEL & PERIS

Esquivel & Peris 2011). La parcela de bosqueestudiada contiene pequeños parches conárboles caídos que propician ambientes favo-rables para especies que dependen de bordede bosque, matorrales y bosques degradados,razón por la cual están presentes dentro de laparcela pero en una abundancia muy baja.

Otras 16 especies han sido relativamenteraras o muy escasas en los diversos estudiosque se han realizado en todo el parque; entreellas cinco rapaces, dos granívoras terrestres,tres insectívoras del dosel y dos frugívorasarborícolas. Tres insectívoras de troncos yramas son principalmente raras en la zona deestudio (Esquivel et al. 2007, Esquivel & Peris2011): Piculus aurulentus, Xenops minutus y Lepi-docolaptes falcinellus). La rareza de estas tresespecies puede deberse al tipo de bosque,siendo que en otras zonas del parque el bos-que presenta fisionomías diferentes relaciona-das a la topografía o tipo de suelo.

Para algunas especies, la razón de surareza en la parcela puede deberse a una den-sidad poblacional baja intrínseca debido a sugran tamaño corporal y/o amplio rango terri-torial, como en el caso de rapaces y carpinte-ros: e.g., Micrastur semitorquatus, Harpagusdiodon, Strix hylophila, Campephilus robustus yCeleus flavescens. Se ha observado que existeuna correlación negativa entre el tamaño cor-poral y la densidad poblacional. Esta relaciónes apoyada al comparar los rangos de lostamaños de las especies con el número deespecies raras: 45% de las especies pequeñasson raras, 44% de las medianas, 53% de lasgrandes y 70% de las muy grandes. Otrasespecies como los tucanes y loros recorrengrandes áreas en busca de árboles en fructifi-cación, lo que hace muy difícil la estimaciónde su densidad poblacional. Las limitacionesdel método de puntos de conteo podríaninfluir en la aparente rareza de algunas espe-cies, en especial aquellas que tienen hábitosmuy sigilosos, las que vocalizan muy poco(e.g., Piculus aurulentus, Notharchus swainsoni) o

durante un periodo corto del año (e.g., Nycti-bius griseus, Platyrinchus leucoryphus), por vocali-zaciones no conocidas o tiempo inadecuadodel censo.

Así como en este estudio, en los demásbosques neotropicales citados, ≥ 50% de lasaves en las comunidades son raras y por tantocon una densidad poblacional baja. Como hadestacado Thiollay (1994), este hecho tieneimplicancias importantes para la conserva-ción, ya que para estas especies serían necesa-rias grandes áreas para que incluyanpoblaciones viables. Si consideramos que parapreservar poblaciones viables de estas espe-cies es necesario un número aproximado de500 individuos (Robinson et al. 1990), serequerirían de al menos 25.000 ha de reserva,en caso que la distribución de individuos fue-sen similares en el resto de la reserva. El Bos-que Atlántico presenta actualmente unafragmentación muy alta, con pocos remanen-tes de gran tamaño, lo cual hace de San Rafaeluno de los últimos fragmentos que puedenproporcionar los recursos para mantenerpoblaciones viables de las especies raras delBosque Atlántico en Paraguay.

AGRADECIMIENTOS

Este estudio fue realizado gracias a dos becaspre-doctorales, MAEC-AECID 2003–2006de la Agencia Española de CooperaciónInternacional para el Desarrollo (AECID), yde Formación Permanente de la FundaciónCarolina, a Alberto Esquivel. IDEA Wildproporcionó los equipos de campo. Algunosanálisis y el desarrollo del manuscrito fueronrealizados dentro del Proyecto 11-CAP2-1434financiado por la AECID. La Asociación ProCordillera San Rafael (Pro Cosara) aportólogística durante el periodo de campo y datosde la zona de estudio; la Asociación GuyraParaguay ha facilitado las imágenes satelitales;los Guarda Bosques de Pro Cosara, FasianoRojas, Eustaquio Medina, Elvio Rojas y en

579

AVES DEL BOSQUE ATLNATICO EN PARAGUAY

especial Maximiliano Navarro, colaborarondurante los trabajos de campo; Christine Hos-tettler y Hans Hostettler ofrecieron un hogaren San Rafael y ayuda logística; Hugo Cabral ySonia Esquivel ayudaron en la elaboración delmapa. Agradecemos las revisiones y sugeren-cias de André-A. Weller, Luiz dos Anjos,Edson Varga Lopes y otros revisores anóni-mos.

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581

AVES DEL BOSQUE ATLNATICO EN PARAGUAY

APÉNDICE 1. Especies de aves registradas dentro de la parcela de estudio de 100 ha en el Área deReserva para Parque Nacional San Rafael, Paraguay. Grupo: Grupos ecológicos basados en la clasificaciónpropuesta para las comunidades de aves del Bosque Atlántico. Clave: Car, carroñeras; C D, carnívoras diur-nas; C N, carnívoras nocturnas; F A, frugívoras arborícolas; F I D, frugívoras/insectívoras del dosel; F I S,frugívoras/insectívoras del sotobosque; G T, granívoras terrestres; I A, insectívoras aéreos; I B, insectívo-ras de bambuzales; I D, insectívoras del dosel; I N, insectívoras nocturnas; I S, insectívoras del sotobosque;I T, insectívoras terrestres; I Tr R, insectívoras de troncos y ramas; Nec, nectarívoras/insectívoras; O I b,Omnívoras/insectívoras del borde. Peso: Peso corporal medio en gramos de las especies. N: Número deestaciones de puntos de conteo en los cuales se registró la especie dentro de la parcela (N = 35 puntos).Dens: Densidad poblacional de la especie medida en número de individuos/km2 dentro de la parcela debosque. I.C.: Intervalo de confianza de 95% para la estimación de densidad poblacional de la especie en laparcela de bosque. Inf: límite inferior del I.C. 95%; Sup: límite superior del I.C. 95%. CV: Coeficiente devariación para la estimación de densidad poblacional de la especie en la parcela de bosque. E.T.: Errortípico de la estimación de densidad poblacional de la especie en la parcela de bosque.

Especie Grupo Peso N Dens I.C. CV E.T.

Inf SupCrypturellus obsoletusCrypturellus tataupaPenelope superciliarisOdontophorus capueiraCathartes auraCoragyps atratusLeptodon cayanensisHarpagus diodonIctinia plumbeaAccipiter bicolorRupornis magnirostrisAramides saracuraClaravis pretiosaPatagioenas picazuroPatagioenas cayennensisLeptotila verreauxiLeptotila rufaxillaGeotrygon violaceaGeotrygon montanaPiaya cayanaCoccyzus melacoryphusDromococcyx pavoninusTyto albaMegascops cholibaMegascops atricapillaStrix hylophilaCiccaba huhulaGlaucidium brasilianumNyctibius griseusLurocalis semitorquatusNyctidromus albicollis

G TG TF AG TCarCarC DC DI AC DC DI TG TF AF AG TG TG TG TI D

O I bI S

C NI NI NC NC NI NI NI NI N

444219,5895

426,51430164047420025030126954068,227922916115795,211510249,946,4470132119

348,537070,816075,953,2

302182702110006110203134522731313411308221

7,68,112,49,4

0,62,835,348,8

46,2

1,6

0,2

12,30,2

5,54,44,66,8

0,31,825,440,4

27,3

0,7

0,1

8,40,1

10,515,232,913,1

1,24,448,958,9

78,2

3,8

0,6

17,80,3

16,032,051,216,6

34,023,016,49,4

26,8

44,0

62,3

19,032,8

1,22,66,31,6

0,20,65,84,6

12,4

0,7

0,1

2,30,1

582

ESQUIVEL & PERIS

APÉNDICE 1. Continuación.

Especie Grupo Peso N Dens I.C. CV E.T.

Inf SupNyctiphrynus ocellatusAntrostomus sericocaudatusChaetura cinereiventrisChaetura meridionalisPhaethornis eurynomeStephanoxis lalandiThalurania glaucopisAmazilia versicolorTrogon surrucuraTrogon rufusBaryphthengus ruficapillusNotharchus swainsoniNonnula rubeculaRamphastos dicolorusSelenidera maculirostrisPteroglossus bailloniPteroglossus castanotisPicumnus temminckiiMelanerpes flavifronsVeniliornis spilogasterPiculus aurulentusColaptes melanochlorosCeleus flavescensDryocopus galeatusCampephilus robustusMicrastur ruficollisMicrastur semitorquatusAratinga leucophthalmaPyrrhura frontalisForpus xanthopterygiusPionopsitta pileataPionus maximilianiHypoedaleus guttatusMackenziaena leachiiMackenziaena severaThamnophilus caerulescensDysithamnus mentalisHerpsilochmus atricapillusHerpsilochmus rufimarginatusDrymophila maluraTerenura maculataPyriglena leucopteraConopophaga lineata

I NI NI AI ANecNecNecNec

F I DF I DF I SI DI SF AF AF AF A

I Tr RI Tr RI Tr RI Tr RI Tr RI Tr RI Tr RI Tr RC DC DF AF AF AF AF AI DI SI SI SI SI DI DI BI DI SI S

39,683

13,922,25,34

4,84,173,353,815812018,433116414624411,558

40,375128139124200

178,5631158723111929338,870,251,821,118,9

910,6136,528,830

76021366234293402730881661201133301220151172235425303503420103334

1,80,2

189,9

45,924,282,9

4,6

104,4

2,8

7,10,3

43,2

6,654,1150,9

152,736,621,141,972,4

0,50,1

59,7

36,817,962,5

3,2

57,8

0,6

4,20,2

31,5

4,341,0127,3

126,721,311,333,555,4

6,90,5

604,4

57,332,8110,0

6,5

188,5

12,3

12,10,5

59,2

10,271,3178,9

184,162,839,452,394,8

73,64,0

61,9

11,215,314,0

18,0

30,2

78,0

27,125,7

16,1

21,713,78,0

9,428,031,711,114,0

1,30,1

117,5

5,23,711,8

0,8

31,5

2,2

1,90,1

6,9

1,47,412,9

14,310,16,74,69,9

583

AVES DEL BOSQUE ATLNATICO EN PARAGUAY

APÉNDICE 1. Continuación.

Especie Grupo Peso N Dens I.C. CV E.T.

Inf SupGrallaria variaHylopezus nattereriChamaeza campanisonaSclerurus scansorSittasomus griseicapillusDendrocincla fuliginosaDendrocolaptes platyrostrisXiphocolaptes albicollisXiphorhynchus fuscusLepidocolaptes falcinellusXenops minutusPhilydor atricapillusPhilydor rufumAnabacerthia lichtensteiniSyndactyla rufosuperciliataAutomolus leucophthalmusSynallaxis cinerascensSynallaxis ruficapillaPhyllomyias burmeisteriMyiopagis canicepsMyiopagis viridicataCamptostoma obsoletumCapsiempis flaveolaCorythopis delalandiPhylloscartes eximiusPhylloscartes paulistaMionectes rufiventrisLeptopogon amaurocephalusMyiornis auricularisHemitriccus diopsPoecilotriccus plumbeicepsTolmomyias sulphurescensPlatyrinchus mystaceusPlatyrinchus leucoryphusLathrotriccus euleriCnemotriccus fuscatusColonia colonusMyiozetetes similisPitangus sulphuratusConopias trivirgatusMyiodynastes maculatusMegarynchus pitanguaSirystes sibilatorMyiarchus swainsoni

I TI TI TI T

I Tr RI SI S

I Tr RI Tr RI Tr RI Tr R

I SI D

I Tr RI Tr R

I SI SI BI DI DI D

F I DI BI TI DI D

F I SI S

O I bI S

O I bI DI SI SI S

O I bO I bO I bO I bO I bF I DO I bO I bI D

11932

99,736,91839

61,711821,828

10,622,22521

25,634,513,113,811,110,512,38,17,7157,57,513,311,75,3105,714,39,716

10,713,618,3285518

43,263,432,325,1

3433522620292117101663333322277223825310223032731332416013003133

33,3

19,9

50,039,518,97,437,9

18,3

167,3

55,341,0180,0

23,927,0

97,8137,5320,865,1

37,9

66,818,7

5,5

25,1

15,7

33,321,313,14,520,6

10,7

132,4

42,326,7125,4

10,718,9

62,9100,5232,227,6

18,2

41,89,6

3,1

44,1

25,1

75,173,427,112,069,5

31,3

211,3

72,363,1258,5

53,638,6

152,2187,9443,3153,7

78,8

106,836,3

9,8

14,0

12,0

20,732,019,024,931,1

27,4

11,6

14,021,918,3

42,018,0

22,516,016,244,7

37,4

23,934,0

29,4

4,7

2,4

10,312,63,51,811,8

4,9

19,4

7,58,933,0

9,94,9

21,922,051,929,1

14,2

15,96,3

1,6

584

ESQUIVEL & PERIS

APÉNDICE 1. Continuación.

Especie Grupo Peso N Dens I.C. CV E.T.

Inf SupOxyruncus cristatusPyroderus scutatusProcnias nudicollisChiroxiphia caudataTityra inquisitorTityra cayanaSchiffornis virescensPachyramphus polychopterusPiprites chlorisCyclarhis gujanensisVireo olivaceusHylophilus poicilotisCyanocorax chrysopsPolioptila lacteaTurdus leucomelasTurdus rufiventrisTurdus amaurochalinusTurdus albicollisCissopis leverianusNemosia pileataPyrrhocoma ruficepsTrichothraupis melanopsTachyphonus coronatusDacnis cayanaHemithraupis guiraConirostrum speciosumHabia rubicaParula pitiayumiBasileuterus culicivorusBasileuterus leucoblepharusCacicus haemorrhousEuphonia chloroticaEuphonia pectoralisChlorophonia cyanea

F I DF AF AF I SF I DF I DF I SI DI D

F I DF I D

I SF I DF I DO I bO I bO I bF I SF A

F I DI S

F I SO I bF I DF I DI D

F I SI DI SI S

F I DF I DF I DF A

4235717425,643,168,125,620,816

28,813,810,41666,569,169,557,9547616

15,624,329,313128,832,56,910,515,185,411

14,414

6711819331322923811019241402031343311302332435352861619

12,9

14,1

71,5

39,124,141,69,120,5

14,616,222,2

139,3324,288,549,1317,9

122,083,4513,3145,417,9

15,436,8

4,9

7,1

54,3

29,316,928,33,38,5

8,210,65,4

104,3250,055,125,2229,1

89,556,4443,5123,211,5

8,520,4

34,2

27,9

94,2

52,334,161,325,449,4

25,924,891,4

186,0420,3142,195,7441,4

166,3123,4595,0170,127,9

27,966,4

51,3

35,0

13,9

14,718,019,452,645,0

29,221,576,0

14,813,224,334,017,0

16,019,67,08,023,0

30,030,0

6,6

4,9

9,9

5,74,38,14,89,3

4,33,516,9

20,642,721,516,752,8

19,216,437,911,54,0

4,711,1