Didymosphenia geminata as a potential threat to Bolivian aquatic systems

Recibido 2 de enero 2012 Aceptado 27 febrero 2012 (Fecha de publicacioacuten 26 de julio 2013)

ACTA NOVA Vol 5 Nordm 3 marzo 2012 pp 327-343 ISSN 1683-0768

Didymosphenia geminata (Lyngbye) MSchmidt (Bacillariophyta) una especie

invasora y potencial amenaza paraecosistemas acuaacuteticos bolivianos

Didymosphenia geminata (Lyngbye) M Schmidt (Bacillariophyta) aninvasive species and potential threat to Bolivian aquatic ecosystems

Eduardo A Morales Sinziana F Rivera Adriana Veizaga amp Roberto Fiorini

Herbario Criptogaacutemico Universidad Catoacutelica Boliviana Carrera de IngenieriacuteaAmbiental Casilla de Correos 5381 Cochabamba Bolivia

edumorales2006gmailcom

Resumen Didymosphenia geminata (Lyngbye) M Schmidt es un alga unicelularfotosinteacutetica que vive en aguas dulces y que causa dantildeos ecoloacutegicos considerablesmediante crecimientos masivos o floraciones sobre lechos rocosos de riacuteos y lagosoligotroacuteficos El alga produce peduacutenculos para fijarse a las rocas los cualescubren el fondo acuaacutetico y persisten auacuten despueacutes de la muerte de las ceacutelulas Sibien los estudios sobre la autoecologiacutea de la especie estaacuten auacuten en desarrollo losprimeros experimentos muestran que las densas matas que se forman durante lasfloraciones actuacutean como bombas redox favorecidas por las condiciones de pH yoxiacutegeno disuelto que en ellas se crean bombas que permiten la adsorcioacuten defoacutesforo y nitroacutegeno desde la columna de agua y que a traveacutes de un mecanismopeduncular finalmente producen la acumulacioacuten suntuosa en forma decorpuacutesculos polifosfatados a nivel de citoplasma La adsorcioacuten de nutrientesproducida en condiciones de alta luminosidad que favorece altas tasasfotosinteacuteticas sostiene un mecanismo de reproduccioacuten asexual efectivo quepermite la exclusioacuten de competidores potenciales y la colonizacioacuten raacutepida degrandes extensiones geograacuteficas La alta capacidad de resistencia a procesosadversos como la desecacioacuten determinan tambieacuten la raacutepida dispersioacuten del alga enamplios aacutembitos geograacuteficos El arribo de D geminata a Sudameacuterica esrelativamente reciente y hasta la fecha soacutelo se ha reportado en Argentina y ChileSe expone en este trabajo la particular vulnerabilidad de los ecosistemas acuaacuteticosbolivianos y la necesidad de establecer programas de monitoreo y prevencioacuten dela diseminacioacuten de este organismo perjudicial

Palabras clave Didymosphenia geminata diatomeas BacillariophytaSudameacuterica Bolivia invasiones bioloacutegicas

328 middot Morales E A et al D geminata (Lyngbye) M Schmidt una especie hellip

Summary Didymosphenia geminata (Lyngbye) M Schmidt is a photosyntheticunicellular alga that lives in freshwater and causes considerable ecological damagethrough production of massive growths or blooms on rocky beds of rivers andoligotrophic lakes The alga produces stalks to attach to rocks which cover thewater bed and persist even after the death of the cells While studies on theautecology of the species are still under development the first experiments showthat the dense mats that form during blooms act as redox pumps favored by thepH and dissolved oxygen conditions created in them pumps that allow theadsorption of nitrogen and phosphorus from the water column and through astalk mechanism they allow the luxury consumption and accumulation ofpolyphosphate bodies in the cytoplasm The adsorption of nutrients produced inhigh light conditions which favors high photosynthetic rates supports aneffective asexual reproduction mechanism that allows the exclusion of potentialcompetitors and the rapid colonization of large geographic areas The highresilience to adverse processes such as drying also determines the rapid spread ofthis alga in large geographical areas The arrival of D geminata is relatively new toSouth America and to date it has only been reported from Argentina and ChileIn this manuscript the particular vulnerability of Bolivian aquatic ecosystems andthe need of programs for monitoring and prevention of the spreading of thisharmful organism are presented

Keywords Didymosphenia geminata diatoms Bacillariophyta South AmericaBolivia biological invasions

1 IntroduccioacutenLas actividades antropogeacutenicas principalmente aquellas de los siglos XX y

XXI se han convertido en seria amenaza para la integridad y el funcionamientonatural de los ecosistemas a nivel mundial [41] Con el incremento del transporteterrestre aeacutereo y fluvio-mariacutetimo se ha facilitado la migracioacuten de grupos humanosa praacutecticamente todos los confines del globo Asimismo con la intensificacioacuten delcomercio internacional el intercambio de productos elaborados y naturales se hahecho raacutepido y efectivo [24][34] Estos procesos facilitan tambieacuten el transporteaccidental o intencional de varias especies que luego de arribar a un ecosistemaforaacuteneo al suyo se adaptan y expanden desplazando raacutepidamente a las especiesnativas Por tanto esta dispersioacuten asistida constituye una amenaza seria para labiodiversidad en una determinada regioacuten de la cual pueden extinguirse muchasespecies que potencialmente podriacutean proveer muacuteltiples beneficios ambientales a lamisma humanidad [10][28]

Las especies que se dispersan a traveacutes de mecanismos asistidos son diversasdesde animales y plantas macroscoacutepicas hasta microorganismos de diversa iacutendole[37] Una de las especies microscoacutepicas que ha concentrado mayor atencioacuten enEuropa y Norteameacuterica es la diatomea Didymosphenia geminata (Lyngbye) M Schmidtun organismo eucarionte unicelular fotosinteacutetico dulceacuiacutecola y perteneciente alReino Chromalveolata Divisioacuten Bacillariophyta (Figs 1A-D) Esta diatomea crece

ACTA NOVA Vol 5 Nordm3 marzo 2012 ISSN 1683-0768 Artiacuteculos Cientiacuteficos 329

adnata al fondo rocoso de riacuteos y lagos adhirieacutendose a traveacutes de peduacutenculosramificados los cuales estaacuten quiacutemicamente compuestos por polisacaacuteridos altamenteresistentes a la descomposicioacuten Debido a su aspecto las colonias se conocen comoldquomoco de rocardquo (rock snot en ingleacutes) aunque la consistencia no es mucosa sino maacutesbien esponjosa-fibrosa [16][27] (Fig 1A) Bajo situaciones ambientales auacuten pococonocidas se producen crecimientos profusos de este organismo en grandesextensiones del cuerpo de agua cubriendo por entero el lecho e impidiendo el flujode intercambio quiacutemico que normalmente existe entre la columna de agua y lossedimentos Entre las consecuencias de esta disrupcioacuten (Tabla 1) estaacuten lainactivacioacuten de la productividad primaria por encima de las colonias de D geminatay la modificacioacuten total de las redes troacuteficas del ecosistema acuaacutetico

La atencioacuten mundial se centroacute en D geminata a raiacutez del descubrimiento de susfloraciones masivas en la Isla Sur de Nueva Zelandia [18] aunque antildeos antes ya sehabiacutean reportado tales floraciones por ejemplo en riacuteos de la Isla de VancouverCanadaacute [40] Decenas de reportes adicionales se registraron despueacutes del 2004 paraotras partes del mundo a tal punto que esta diatomea es ahora considerada comouna especie invasora agresiva y una amenaza a nivel global [7] Las primerasfloraciones en Sudameacuterica se reportaron el 2010 para la Patagonia [26][35][36][38]Un antildeo despueacutes se avistaron floraciones a 800 Km de aquellas inicialmenteobservadas lo que indica que el potencial invasivo de la especie es una amenazaseria no soacutelo para Argentina y Chile sino tambieacuten para Bolivia Este uacuteltimo es elprincipal justificativo para el presente trabajo que no pretende ser monograacutefico sinomaacutes bien informativo y un posible comienzo para el establecimiento de programasde monitoreo y prevencioacuten a nivel nacional

2 MetodologiacuteaSe hizo una revisioacuten de artiacuteculos relevantes a nivel mundial y sudamericano

que tratan de floraciones y otros aspectos de D geminata Las buacutesquedas de artiacuteculosse hicieron en las bibliotecas del Herbario Criptogaacutemico UCB internet asiacute comotambieacuten mediante colegas en el extranjero con acceso a informacioacuten no accesibledesde Bolivia

Las figuras fueron elaboradas en Adobe Photoshop CS3 y Paint paraMicrosoft Windows 7 Home Premium


3 Resultados y Discusioacuten

31 Aspectos bioloacutegicos de D geminataLas ceacutelulas de D geminata son relativamente grandes cuando se comparan con

las dimensiones de otras diatomeas (Figs 1C 1D) La longitud celular llega a maacutes de100 micras (una deacutecima de miliacutemetro) y el aspecto amarillo parduzco de las ceacutelulasfotosinteacuteticamente activas es tiacutepico de organismos autoacutetrofos (los que obtienen suenergiacutea a partir de la luz solar) del Reino Chromalveolata (Fig 1B) Cada ceacutelula estaacuterodeada por una capa externa o pared celular compuesta de dioacutexido de siacutelicehidratado que tiene un aspecto similar al vidrio y que presenta una serie deornamentaciones como poros fisuras proyecciones etc las cuales facilitan laidentificacioacuten de la especie [12][18][27](Figs 1C 1D) El aspecto ondulado delcontorno celular es tiacutepico de la Familia Gomphonemataceae a la cual pertenece Dgeminata y muy propio de organismos reoacutefilos (adaptados a corrientes u oleaje)

Antes de formar colonias las ceacutelulas de D geminata son libres y se mueven porencima de diferentes sustratos (plantas sumergidas rocas sedimentos etc) gracias aun mecanismo de deslizamiento producido por la extrusioacuten de materialmucilaginoso a traveacutes de una fisura longitudinal media denominada rafe (Figs 1C1D) Es hacia el final de la primavera y comienzos de verano que por razones auacutendesconocidas las ceacutelulas finalmente comienzan el proceso de fijacioacuten [44]

La formacioacuten de las densas colonias de D geminata se debe a la capacidad quetiene cada ceacutelula de secretar polisacaacuteridos (carbohidratos de cadena larga) a traveacutesde un conjunto de poros presentes en la parte basal de la pared celular [18][27][44]La secrecioacuten continua de los polisacaacuteridos presumiblemente se produce desdesimples almohadillas al inicio de la colonizacioacuten hasta peduacutenculos largos en estadocolonial maduro peduacutenculos que exceden varias veces la longitud de las ceacutelulas quelos producen (Fig 1B) Muchas veces se pueden encontrar dos ceacutelulas al teacutermino deun peduacutenculo esto debido a la reproduccioacuten asexual tiacutepica de las diatomeas y por lacual dos ceacutelulas hijas surgen de la divisioacuten celular mitoacutetica de una ceacutelula madre Lasubsecuente produccioacuten de un peduacutenculo por parte de cada una de estas ceacutelulashijas produce ramificaciones que en su conjunto asemejan a arbolitosmicroscoacutepicos cuando las colonias son observadas bajo microscopiacutea fotoacutenica (Fig1B) A nivel macroscoacutepico los agregados de ceacutelulas asemejan agrupacionescolumnares pardo verduzcas o blanquecinas en senescencia que se han comparadocon el velloacuten de una oveja [16] en el cual los agregados cuelgan apelmazados (Fig1A) Los agregados verduzcos de D geminata contienen bacterias otras algas(verdes cianobacterias otras diatomeas etc) macroinvertebrados y una grancantidad de detritus (partiacuteculas orgaacutenicas e inorgaacutenicas) [9][44] Los organismosfotosinteacuteticos en esta asociacioacuten no solamente pueden hallarse atrapados entre lascolonias sino tambieacuten activamente adheridos a los peduacutenculos a traveacutes de


almohadillas mucilaginosas o peduacutenculos maacutes pequentildeos producidos por ellosmismos [42]

Figura 1 Fotografiacuteas de la diatomea D geminata A Roca con crecimientomasivo en el riacuteo Yuso Portilla de la Reina Leoacuten Espantildea 2010 Noacutetese elaspecto de un velloacuten de oveja Fotografiacutea tomada por Sauacutel BlancoUniversidad de Leoacuten Espantildea B Imagen de microscopiacutea fotoacutenica mostrandounas pocas ceacutelulas con sus tiacutepicos plastidios organelos donde se realiza lafotosiacutentesis (zonas maacutes oscuras dentro de las ceacutelulas) y los peduacutenculosfilamentosos de polisacaacuteridos (tubos transparentes dispersos en lafotografiacutea) Riacuteo Yuso Portilla de la Reina Leoacuten Espantildea 2010 Fotografiacuteatomada por Sauacutel Blanco Universidad de Leoacuten Espantildea C Imagen demicroscopiacutea fotoacutenica de la pared celular de D geminata Noacutetese la forma yornamentaciones las cuales son parte de las caracteriacutesticas diagnoacutesticasutilizadas para identificar este organismo La liacutenea media corresponde a lafisura longitudinal llamada rafe La muestra se ha librado de la materiaorgaacutenica a traveacutes de un proceso de oxidacioacuten con aacutecido niacutetrico que es


inocuo a las paredes celulares de las diatomeas Fotografiacutea tomada por EAMdurante el proyecto EPA-National River Survey Assessment The Academy ofNatural Sciences of Philadelphia of Drexel University Escala 10 micras o unacenteacutesima de miliacutemetro D Imagen de microscopiacutea electroacutenica de barridomostrando la pared celular tambieacuten libre de materia orgaacutenica Noacutetese elrafe bien marcado en la parte longitudinal media Los minuacutesculos poros quese hallan en el extremo basal de la pared celular extremo izquierdo de lafotografiacutea (zona inferior blanquecina en C) se utilizan para la secrecioacuten delpeduacutenculo Fotografiacutea tomada por EAM durante el proyecto USGS-NationalWater Quality Assessment Program The Academy of Natural Sciences ofPhiladelphia of Drexel University Escala 20 micras o dos centeacutesimas demiliacutemetro

Estudios detallados de los peduacutenculos muestran que en un corte transversal laparte central es hueca y alrededor se hallan varias capas conceacutentricas depolisacaacuteridos siendo las capas maacutes externas de consistencia fibrosa y por ello elconjunto es muy resistente a la descomposicioacuten [15][27][42][44] Son muchos loscomponentes quiacutemicos de los peduacutenculos predominando polisacaacuteridos del tipoxilogalactanos sulfatados entremezclados con monosacaacuteridos como el aacutecidouroacutenico galactosa manosa y xilosa asiacute como tambieacuten proteiacutenas El xilogalactanosulfatado es hidrofiacutelico y sus moleacuteculas estaacuten ligadas por puentes ioacutenicosendureciendo auacuten maacutes la estructura de los peduacutenculos [15]

32 Aspectos ecofisioloacutegicos de D geminataA pesar de la ocurrencia de este taxoacuten en varios paiacuteses del mundo y de la

existencia de varios laboratorios abocados a su estudio se conoce muy poco acercade su autoecologiacutea y de las causas de sus repentinos florecimientos Estos uacuteltimosse han observado en aguas oligotroacuteficas (nutrientes -moleacuteculas fosfatadas ynitrogenadas- escasos) pero tambieacuten se han notado crecimientos aunque noprofusos en aguas eutroacuteficas (nutrientes en exceso) Generalmente las floracionesalgales que se convierten en problemas ecoloacutegicos serios se producen por unaumento de nutrientes en el agua aumento que casi siempre estaacute ligado aactividades antropogeacutenicas Sin embargo la particularidad de D geminata deproducir floraciones masivas en situaciones oligotroacuteficas hace que estos sobre-crecimientos requieran de enfoques de manejo y mitigacioacuten completamentediferentes [11][36]

La literatura sugiere que el haacutebitat natural de esta diatomea son riacuteos donde lacorriente es relativamente fuerte y estable y lagos donde la accioacuten del oleaje esconsiderable y constante [18] Tambieacuten la literatura muestra que este organismo esde origen circumboreal montantildeoso siendo Europa Asia y Norteameacuterica lasprimeras regiones para las que se tienen registros [6][12][44] En estos ecosistemas


las condiciones de bajos nutrientes determinan aguas claras y bien iluminadas yoxigenadas son caracteriacutesticas las temperaturas medias el pH tiende a ser deligeramente aacutecido a ligeramente alcalino y la conductividad es bastante variableaunque por lo general estas aguas son de bajo contenido electroliacutetico y bajaalcalinidad [5][14][32] Sin embargo es en las nacientes de riacuteos o cerca de lasmismas donde se presentan las corrientes maacutes fuertes y cuya accioacuten mecaacutenicapodriacutea actuar previniendo floraciones masivas En estos haacutebitats naturales Dgeminata produce crecimientos poco profusos y presenta ceacutelulas individualmenteadheridas al sustrato sin formar peduacutenculos o formando pequentildeas coloniaspedunculadas y semiesfeacutericas [44]

Es difiacutecil determinar si en el continente sudamericano existiacutean poblacionesnaturales de D geminata ya que los estudios bioloacutegicos detallados en esta parte delmundo son muy posteriores a los de los continentes anteriormente citados Locierto es que el nuacutemero de observaciones de esta diatomea se ha incrementado enlos uacuteltimos 3 antildeos y principalmente a raiacutez de la informacioacuten generada despueacutes delsegundo avistamiento en la Patagonia argentino-chilena [26][35][36][38][39] Elprimer reporte corresponde a Asprey et al [3] quienes presumiblemente hallaron eltaxoacuten como parte del plancton del lago Sarmiento y el riacuteo Cisnes pero sin formarfloraciones Estos dos uacuteltimos reacutecords deben ser constatados en campoprincipalmente debido a que la ocurrencia de D geminata en el plancton no es usualUna revisioacuten maacutes profunda de la literatura chilena y de la morfologiacutea del taxoacuten eneste paiacutes se halla actualmente en prensa (P Rivera Universidad de Concepcioacutencom pers 2013)

Fisioloacutegicamente es la reproduccioacuten asexual mitoacutetica sustentada por unsuministro fuerte de nitroacutegeno y foacutesforo en condiciones de alta luminosidad la quepermite a D geminata colonizar raacutepidamente grandes extensiones del lecho acuaacuteticoy desplazar en corto tiempo a las especies propias del lugar [13][21][44] Se haobservado que las floraciones masivas estaacuten generalmente (no siempre) asociadas ariacuteos regulados o cauces de flujo hiacutedrico controlado donde las corrientes no son losuficientemente fuertes como para prevenir la colonizacioacuten profusa del lechorocoso [23]

En la mitosis no existe intercambio geneacutetico a traveacutes de la produccioacuten degametos como ocurre en la reproduccioacuten sexual y por tanto la energiacutea requeridapara la reproduccioacuten asexual es mucho menor Aun asiacute se requieren grandescantidades de foacutesforo en el agua para sostener biomasas de hasta un kilogramo pormetro cuadrado como aquellas registradas en riacuteos de Nueva Zelandia Whitton etal [44] sugieren que el foacutesforo orgaacutenico aquel que procede de la descomposicioacutende la materia orgaacutenica producida en forma autoacutectona o aloacutectona constituye unafuente primordial para el funcionamiento celular y la reproduccioacuten de D geminata ensituaciones oligotroacuteficas Ellwood amp Whitton [13] observaron una alta actividad


enzimaacutetica cerca del punto de contacto de la ceacutelula con el peduacutenculo Al ser elpeduacutenculo altamente hidrofiacutelico el foacutesforo orgaacutenico en solucioacuten pasariacutea a la partecentral del peduacutenculo por difusioacuten y de alliacute a la ceacutelula previa accioacuten enzimaacuteticadestinada a fragmentar las moleacuteculas orgaacutenicas en fracciones asimilables

Las floraciones de D geminata tienen en general un ciclo caracteriacutestico con unpico de productividad en primavera y verano y una desaparicioacuten casi completa delas colonias en otontildeo o invierno [13][17][18][44] Este ciclo como se sugirioacuteanteriormente parece estar maacutes relacionado con una alta disponibilidad de luzfoacutesforo orgaacutenico y nitroacutegeno que con la temperatura [9][11][13][44] Tampoco sesabe con exactitud el mecanismo por el cual las ceacutelulas terminan por desprenderseal final del pico de productividad ya que son altamente resistentes a los efectos de lacorriente u oleaje pero es posible que un aumento en la corriente del agua searesponsable de la eliminacioacuten de las colonias senescentes [23] Los mecanismos derecolonizacioacuten para el establecimiento del pico de productividad en el ciclosubsecuente son tambieacuten desconocidos

El crecimiento en situaciones de bajos nutrientes en el agua se ha explicado atraveacutes de un modelo de consumo suntuario en el que las ceacutelulas son capaces deacumular foacutesforo en cantidades mayores a las de sus necesidades momentaacuteneasEsto se ha evidenciado por la presencia de corpuacutesculos polifosfatados en elcitoplasma de las ceacutelulas los cuales aumentan hasta maacutes de 10 veces laconcentracioacuten citoplasmaacutetica de foacutesforo con respecto al medio externo [27][35] Laobtencioacuten de foacutesforo excedente seriacutea facilitada por el establecimiento de unpotencial redox en el interior de las colonias donde el pH y las concentraciones deoxiacutegeno tienen fluctuaciones notorias y muy diferentes al ambiente exterior a lascolonias [43] Sin embargo este potencial redox estariacutea mediado por el hierro locual ha sido descartado por los experimentos de Bothwell et al [9] que claramentehan mostrado que incrementos en la biomasa de D geminata no estaacuten relacionadoscon la carga de hierro en la columna de agua o en las matas coloniales Por tanto elmecanismo quiacutemico por el cual D geminata puede formar densos crecimientos ensituaciones oligotroacuteficas es auacuten desconocido

Otra caracteriacutestica de D geminata en situaciones oligotroacuteficas es que la longitudde los peduacutenculos es mucho mayor aunque la limitacioacuten de nitroacutegeno y foacutesforodebe ser combinada para que exista esta elongacioacuten peduncular [21] Se hanreportado camas de colonias de D geminata de 20 cm de grosor o maacutes lo cualconstituye un aislamiento quiacutemico y fiacutesico efectivo del lecho del ecosistemaafectado En estas situaciones la mayor parte de la biomasa acumulada se debe alos peduacutenculos maacutes que a las ceacutelulas mismas [25]

Por el contrario los crecimientos de D geminata producidos en sistemaseutroacuteficos tienden a ser menos gruesos tiacutepicamente menos de 3 cm de espesor


Estos crecimientos son ralos y no producen las disrupciones ecosisteacutemicasproducidas en situaciones oligotroacuteficas (Tabla 1)

Tabla 1Algunas caracteriacutesticas de D geminata y sus impactos a diferentesniveles mostrando tambieacuten posibles soluciones y algunas referenciasbibliograacuteficas que podriacutean servir de base en la elaboracioacuten de un programade prevencioacuten y manejo de floraciones de esta diatomea

Caracteriacutestica Impactos Posibles soluciones y algunasreferencias base

Alta invasividad y grancapacidad de dispersioacuten

Colonizacioacuten raacutepida y extensade sitios ocupados por flora yfauna nativas

Control fronterizo generar planesque permitan prevenir laintroduccioacuten de esta especie anuestro paiacutes regulando laentrada de objetos que puedancontaminar riacuteos o lagos [4] [7][38]

Raacutepida generacioacuten de grandescantidades de biomasaparticularmente peduacutenculoscompuestos por polisacaacuteridosresistentes a la descomposicioacuten

Alteracioacuten de reaccionesquiacutemicas sedimento-columnade agua y alteracioacuten de ciclosbiogeoquiacutemicos incluyendodisminucioacuten de oxiacutegenodisuelto

Evitar la proliferacioacuten masiva delalga creando medidaspreventivas [7] [11] [18] [25] [33][42] [44]

Disminucioacuten de la diversidadde micro y macro fauna y floraRepercusioacuten en la ictiofaunadebido a la alteracioacuten de lascaracteriacutesticas del lechoreduciendo los frezaderosColmatacioacuten de las acequiascanales y otros acueductos ymodificacioacuten de la hidraacuteulicadel riacuteoImpactos esteacuteticos y efectosadversos sobre la actividadpesquera y turiacutesticagenerando peacuterdidaseconoacutemicas

Gran adaptabilidad a ambientestanto oligotroacuteficos comoeutroacuteficos

Invasioacuten y eacutexito en distintosambientes acuaacuteticos demanera que su rango deefecto es bastante amplio

[7] [42]

Capacidad de sobrevivir fueradel agua hastaaproximadamente 40 diacuteas

Intensificacioacuten del potencialinvasivo y de dispersioacuten delalga

Evitar la contaminacioacuten cruzadalimpiar secar y desinfectar todotipo de objetos que contenganhumedad y esteacuten en contacto conel alga [7] [42] [19]


La mayor parte de la informacioacuten incluida hasta ahora se ha colectado paraepiliton (crecimientos sobre rocas) y sistemas loacuteticos (aguas corrientes) y muchamenos informacioacuten existe para la dinaacutemica de las floraciones y la ecologiacutea misma deD geminata en situaciones epifiacuteticas (sobre plantas acuaacuteticas) y leacutenticas (lagos) Losreportes de floraciones en la Patagonia evidencian crecimientos profusos sobremacroacutefitas [38] y ademaacutes en costas lacustres [4] Dado que las regiones susceptiblesa ser invadidas por D geminata en Sudameacuterica [36][42] contienen numerososecosistemas leacutenticos y los riacuteos y lagos estaacuten muchas veces densamente colonizadospor macroacutefitas el estudio de estas situaciones ecoloacutegicas merece una mayoratencioacuten

33 Dispersioacuten de D geminata y distribucioacuten en SudameacutericaLos mecanismos de dispersioacuten de esta diatomea son muy variados

[6][8][18][22] La distribucioacuten diferencial que se encuentra a lo largo del curso de unriacuteo o dentro de una cuenca puede estar grandemente facilitada por las corrientes deagua que transportan ceacutelulas riacuteo abajo La gran motilidad que presentan variasespecies de peces aves mamiacuteferos e insectos tambieacuten pueden favorecer eltransporte de inoacuteculos (una o pocas ceacutelulas) a medianas y largas distancias Bajocondiciones de estreacutes como las producidas por una desecacioacuten por ejemploproducen un raacutepido enquistamiento de las ceacutelulas las cuales son luegotransportadas por el viento a regiones distintas [18] Es tambieacuten factible que elacrecentado turismo y movimiento poblacional entre regiones aledantildeas o distantessea un vector preponderante en el transporte de esta diatomea Con seguridad lasactividades de pesca a mosca constituyen un proceso por el cual D geminata puedediseminarse raacutepidamente en una regioacuten [8] Los utensilios de pesca como las botasde pescador contenedores de carnada y peces y la misma cantildea de pescarconstituyen medios de transporte viables para este organismo

Es probable que una combinacioacuten de estos muacuteltiples factores hayadeterminado que en maacutes o menos un antildeo D geminata haya sido transportada hasta800 km de distancia en la Patagonia chilena despueacutes de su avistamiento inicial enMayo 2010 [26] En tan soacutelo ese lapso 20 riacuteos habiacutean sido afectados con elconsecuente riesgo de modificacioacuten troacutefica extrema Esta dispersioacuten efectiva se dioincluso despueacutes de una inversioacuten fuerte de parte del gobierno chileno y un controlrelativamente estricto a nivel poblacioacuten Un patroacuten invasivo similar se observa enArgentina donde ya se ha reportado tambieacuten la diseminacioacuten raacutepida de D geminataa varios ecosistemas acuaacuteticos desde su reporte inicial en Septiembre 2010 en lazona de la Patagonia [4][26][35][36][38]

La ineficacia de los medios de control ha llevado a proponer taacutecticas yestrategias propias para la situacioacuten chilena y argentina que pueden ser extensibles anivel sudamericano [36] con previos ajustes para cada paiacutes La experiencia europea


y norteamericana ha llevado a Spaulding amp Elwell [42] a elaborar un mapa de sitiospotencialmente susceptibles a ser invadidos por la diatomea incluyendo Sudameacuterica(veacutease tambieacuten Reid et al [36]) En esta uacuteltima toda la regioacuten andina y subandinapodriacutean constituir sitios propicios para la proliferacioacuten de D geminata

34 Probabilidad de invasioacuten de ecosistemas bolivianos por parte de Dgeminata

Biogeograacuteficamente en Bolivia la Regioacuten Andina Tropical con sus ProvinciasYunguentildea Peruano-Boliviana Punentildea Mesofiacutetica Punentildea Xerofiacutetica y Boliviano-Tucumana son particularmente vulnerables [30] (Fig 2) las cuales comprenden lassubcuencas Beni Mamoreacute Pilcomayo Bermejo Altiplano y la del Titicaca-Poopoacute[1] Particularmente vulnerables son los riacuteos y lagos ubicados en el flancoeste de la Cordillera Oriental en los departamentos de La Paz Cochabamba SantaCruz Chuquisaca y Tarija (Fig 2) Estos ecosistemas poseen en general lascondiciones de lecho rocoso poca profundidad temperaturas no muy altas altaluminosidad pH de aacutecido a ligeramente alcalino y oligotrofiacutea caracteriacutesticaspropicias para el crecimiento de D geminata [31] Los ecosistemas de las subcuencasAltiplaacutenica y del Titicaca-Poopoacute son tambieacuten sitios potencialmente favorables paraD geminata aunque paradoacutejicamente el estado de contaminacioacuten en el que estaacuten lagran mayoriacutea de estos ecosistemas a raiacutez de praacutecticas mineras agriacutecolas y desarrollourbano podriacutea significar una barrera a la expansioacuten del alga en estas zonas Sinembargo si bien D geminata no formariacutea floraciones en sistemas eutroacuteficos estosuacuteltimos podriacutean convertirse en repositorios o sitios transicionales en la dispersioacutendel alga hacia ecosistemas oligotroacuteficos

Aunque hay registros de D geminata en sistemas salobres es posible que estosreacutecords correspondan a un ingreso de ceacutelulas desde tributarios dulceacuiacutecolas [17]Si la alta salinidad es una barrera para D geminata entonces los ecosistemas salobresdel Altiplano (algunos mostrados en la Figura 2) estaacuten exentos de invasiones porparte de este organismo


Figura 2 Mapa de Bolivia con la zona de riesgo de invasioacuten por parte de Dgeminata superpuesta (aacuterea ploma) Liacuteneas negras delgadas marcanfronteras entre Departamentos y liacuteneas gruesas marcan sub-cuencas (aBeni b Mamoreacute c Pilcomayo d Bermejo e Altiplano y f Titicaca-Poopoacute)Modificado de mapa en httpd-mapscommamericaboliviebolivie47gif mapa fisiograacutefico en Arce-Burgoa amp Goldfarb (2009) y mapade sistemas ecoloacutegicos acuaacuteticos en Aguirre et al (2009)

Tres aspectos particulares son preocupantes en las regiones bolivianasanteriormente mencionadas Primero por la proximidad de Bolivia a la liacutenea delecuador los patrones fiacutesicos y quiacutemicos de los ecosistemas acuaacuteticos son maacutes o


menos constantes durante todo el antildeo lo que extiende el tiempo de vulnerabilidadde estos ecosistemas Segundo existe un flujo masivo de aves entre las distintasregiones del Altiplano y del Titicaca-Poopoacute que podriacutean diseminar raacutepidamente elalga Finalmente estaacute la intensificacioacuten del turismo en estas dos zonas asiacute comotambieacuten en la zona de Yungas Morales et al [29] ya habiacutean advertido sobre elposible efecto negativo de un turismo incontrolado en zonas yunguentildeas El flujo deturistas es actualmente irrestricto y no existe ninguacuten tipo de control de traacutefico deproductos vegetales o animales a menos que se trate de un aacuterea de manejointegrado o reserva bioloacutegica donde el control existe pero es miacutenimo y pocoefectivo Entonces una falta de regulacioacuten estricta en el turismo podriacutea convertir aeste en un vector potencial efectivo para la dispersioacuten de D geminata

4 ConclusionesLa diatomea D geminata es una amenaza potencial para ecosistemas acuaacuteticos

bolivianos y ante su ocurrencia en ecosistemas patagoacutenicos es muy posible que ladispersioacuten hacia aguas nacionales sea inminente y con consecuencias adversas talescomo la peacuterdida local y regional de la biodiversidad modificacioacuten delfuncionamiento de ecosistemas en regiones importantes del paiacutes asiacute como tambieacutencuantiosas peacuterdidas econoacutemicas en los ramos de turismo y pesqueriacutea

Ante el ejemplo de Chile y Argentina que ya han comenzado con programas deinvestigacioacuten de la dinaacutemica de las floraciones en sus propios ecosistemas espreciso que en Bolivia tambieacuten se inicie la investigacioacuten y se comience con laplanificacioacuten de taacutecticas y estrategias de prevencioacuten y manejo de posibles invasionespor parte de esta alga nociva

AgradecimientosEstamos en deuda con Luc Ector y Carlos E Wetzel Centro de Investigacioacuten

Puacuteblica-Gabriel Lippmann Luxemburgo por proveernos gran parte de la literaturabase para esta publicacioacuten Agradecemos tambieacuten a Sauacutel Blanco Universidad deLeoacuten Espantildea por facilitarnos las fotografiacuteas de las Figuras 1A y 1B El materialfotografiado en las Figuras 1C y 1D fue colectado por personal de EPA y USGSEUA EAM dedica el presente trabajo a la memoria de Francis Rice Trainor eximiocientiacutefico profesor y amigo iexclsu ejemplo vive

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Summary Didymosphenia geminata (Lyngbye) M Schmidt is a photosyntheticunicellular alga that lives in freshwater and causes considerable ecological damagethrough production of massive growths or blooms on rocky beds of rivers andoligotrophic lakes The alga produces stalks to attach to rocks which cover thewater bed and persist even after the death of the cells While studies on theautecology of the species are still under development the first experiments showthat the dense mats that form during blooms act as redox pumps favored by thepH and dissolved oxygen conditions created in them pumps that allow theadsorption of nitrogen and phosphorus from the water column and through astalk mechanism they allow the luxury consumption and accumulation ofpolyphosphate bodies in the cytoplasm The adsorption of nutrients produced inhigh light conditions which favors high photosynthetic rates supports aneffective asexual reproduction mechanism that allows the exclusion of potentialcompetitors and the rapid colonization of large geographic areas The highresilience to adverse processes such as drying also determines the rapid spread ofthis alga in large geographical areas The arrival of D geminata is relatively new toSouth America and to date it has only been reported from Argentina and ChileIn this manuscript the particular vulnerability of Bolivian aquatic ecosystems andthe need of programs for monitoring and prevention of the spreading of thisharmful organism are presented

Keywords Didymosphenia geminata diatoms Bacillariophyta South AmericaBolivia biological invasions

1 IntroduccioacutenLas actividades antropogeacutenicas principalmente aquellas de los siglos XX y

XXI se han convertido en seria amenaza para la integridad y el funcionamientonatural de los ecosistemas a nivel mundial [41] Con el incremento del transporteterrestre aeacutereo y fluvio-mariacutetimo se ha facilitado la migracioacuten de grupos humanosa praacutecticamente todos los confines del globo Asimismo con la intensificacioacuten delcomercio internacional el intercambio de productos elaborados y naturales se hahecho raacutepido y efectivo [24][34] Estos procesos facilitan tambieacuten el transporteaccidental o intencional de varias especies que luego de arribar a un ecosistemaforaacuteneo al suyo se adaptan y expanden desplazando raacutepidamente a las especiesnativas Por tanto esta dispersioacuten asistida constituye una amenaza seria para labiodiversidad en una determinada regioacuten de la cual pueden extinguirse muchasespecies que potencialmente podriacutean proveer muacuteltiples beneficios ambientales a lamisma humanidad [10][28]

Las especies que se dispersan a traveacutes de mecanismos asistidos son diversasdesde animales y plantas macroscoacutepicas hasta microorganismos de diversa iacutendole[37] Una de las especies microscoacutepicas que ha concentrado mayor atencioacuten enEuropa y Norteameacuterica es la diatomea Didymosphenia geminata (Lyngbye) M Schmidtun organismo eucarionte unicelular fotosinteacutetico dulceacuiacutecola y perteneciente alReino Chromalveolata Divisioacuten Bacillariophyta (Figs 1A-D) Esta diatomea crece














































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Didymosphenia geminata as a potential threat to Bolivian aquatic systems

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