稳定性碳同位素技术在生态学研究中的应用陈世苹　白永飞　韩兴国 3

(中国科学院植物研究所植被数量生态学重点实验室 , 北京　100093)

摘　要 　植物光合作用是自然界产生碳同位素分馏的最重要过程 ,也是碳同位素技术在生态学研究中应用的基

础。最初 ,碳同位素主要应用于光合途径的鉴别。随着技术的不断完善和研究的不断深入 ,目前此项技术在生态

学研究的许多领域都得到了广泛的应用。作者从植物叶片、功能群、群落冠层、生态系统以及全球等几个不同的尺

度上 ,对碳同位素技术在生态学研究中的主要应用进行了简要的总结。

关键词 　稳定性碳同位素 　光合途径 　水分利用效率 　功能群 　冠层 　生态系统

APPLICATIONS OF STABLE CARBON ISOTOPE TECHNIQUESTO ECOLOGICAL RESEARCH

CHEN Shi- Ping 　BAI Yong- Fei and HAN Xing- Guo 3

(Laboratory of Quantitative Vegetation Ecology , Institute of Botany , the Chinese Academy of Sciences , Beijing 100093 , China)

Abstract 　Photosynthesis is responsible for one of the most significant carbon isotopic fractionations in natureand thus forms the basis for applying stable carbon isotopes to ecological research. Although stable isotopetechniques were used originally for distinguishing various photosynthetic pathways , they have become usefultechniques for ecological research in many areas. In this paper , we review briefly the main applications of sta2ble carbon isotopes in ecological research at the following scales : leaf , functional group , vegetation canopy ,local ecosystem and global ecosystem. Stable carbon isotope discrimination provides a useful measure of inte2grated carbon/ water balance in plants over longer periods , and is generally well correlated with plant water useefficiency. Stable carbon isotope composition of different plant functional groups is different . Therefore ,δ13Cvalue could indicate the diversity of plant functional groups and be used as an indicator of different plant func2tional groups. There is an apparent vertical profile of stable carbon isotope ratio of leaves within the canopy ,that is it increases with increasing canopy height , especially in forest ecosystems. There are two explanationsfor this canopy effect . The first is that intercellular CO2 levels decreases with the increase in irradiance. A sec2ond possibility is that the decreases in carbon isotopic composition with depth in the canopy are caused bychanges in the isotopic composition of the source CO2 . Δe , a term that describes the carbon isotope discrimi2nation of an entire ecosystem , was introduced recently. The Δe value is a temporal and spatial integration offoliage characteristics within the entire ecosystem , and provides a useful approach to understand water and car2bon balance at the ecosystem level . The terrestrial biosphere influences global cycles of CO2 and water. Stableisotopes can be used to probe these cycles since biological fractionation and subsequent exchange with the at2mosphere alter ambient isotopic signatures of CO2 and water vapor.Key words 　Stable carbon isotope , Photosynthetic pathway , Water use efficiency ( WUE) , Functional group ,Canopy , Ecosystem

　　除磷以外 ,几乎所有具有生物学意义的元素如

碳、氢、氧、氮和硫等均存在两种或两种以上的稳定

性同位素形式 ,即具有相同原子和质子序数 ,但不同

中子数目、且不具放射性的元素形式。自然界中碳

的同位素有 7 种 (10C、11C、12C、13C、14C、15C、16C) ,其中12C、13C为稳定性同位素。稳定性同位素之间没有

明显的化学性质差别 ,但其物理化学性质 (如在气相

中的传导率、分子键能、生化合成和分解速率等) 因

质量上的不同常有微小的差异 ,导致了物质反应前

后在同位素组成上有明显的差异 (林光辉等 ,1995) 。

由于同位素之间在物理化学性质上的差异 ,使

反应物和生成物在同位素组成上有所差异 ,这种现

象称作同位素效应 ( Isotope effect) 。同位素效应主要

有两种表示方法 :同位素分馏 ( Isotope fractionation ,也

Ξ 　　收稿日期 : 2002201207 　接受日期 : 2002204223　　基金项目 : 国家重大基础研究项目 ( G2000018607)和中国科学院知识创新工程重大项目 ( KSCX1-08)

　3 通讯作者 Author for correspondence 　E-mail : xghan @ns. ibcas. ac. cn

植物生态学报 　2002 , 26 (5) 549～560 　 　 　 　 　 　 　Ξ

Acta Phytoecologica Sinica

有译作同位素分差或同位素分离) 和同位素判别

( Isotope discrimination , Δ) 。根据 Farquhar 等 (1989) ,

“同位素分馏”是指某一反应中底物的同位素组成受

到改变 ,使产物具有不同的同位素组成 ;而“同位素

判别”是指某一反应过程或某催化剂对重同位素有

识别和排斥的作用 ,致使产物的重同位素含量减少

的现象。很显然 ,这两个名词的内涵是紧密联系的 ,

同位素分馏指的是反应物同位素组成改变的效果 ,

而同位素判别指的是造成同位素组成改变的一种过

程或原因 (林光辉等 ,1995) 。

同位素分馏程度可用同位素分馏因子 ( Fraction2ation factor)来衡量 ,一般用α来表示。在化学研究

中 ,α被定义为反应物与产物之间的碳同位素比值 ,

即 :

α= Rr/ Rp (1)

式中 Rr 和 Rp 分别为反应物和产物的13C/ 12C 比值。

对植物来说 ,α则被表示为 Ra/ Rp ,即大气和植物中

碳同位素组成的比值。

同位素效应的大小也可用同位素判别来表示 :

Δ=α- 1 (2)

在自然界中 ,任一元素的重同位素含量与轻同

位素相比低得多 ,因而用绝对丰度来表示某种物质

的同位素组成比较困难。所以通常使用相对量来表

示物质的同位素组成 ,也就是同位素比率 ( Isotope

ratio)或δ单位 (以 ‰表示) ,可定义为 :δ13C = [ ( Rp/

Rs) - 1 ] ×1000 , 式中 : Rp 是样品中碳元素的重轻同

位素丰度之比 (13Cp/ 12Cp) ; Rs 是国际通用标准物的

重轻同位素丰度之比 (13Cs/12Cs , 13C 标准物为 PDB ,

一种出自美国南卡罗来那州的碳酸盐陨石) 。这种

表示方法因免去需要准确确定物质同位素绝对丰度

以及背记小数点后几位数字等麻烦而被广泛地接受

并沿用至今。

δ单位与Δ的关系为 :

Δ= (δ13Ca - δ13Cp) / (1 +δ13Cp) (3)

式中 ,δ13 Cp 和δ13 Ca 分别为植物组织及大气 CO2

的碳同位素比率。

不同植物种间碳同位素组成的差异首先是在

20 世纪 50 年代由地球化学家发现的 (Craig , 1953 ;

1954) 。到 70 年代 ,植物间碳同位素组成的普遍差

异和碳同位素比值能够用来区分不同的光合途径类

型已被广泛地接受 (O’Leary , 1981) 。而 80 年代 ,澳

大利亚植物生理学家 Farquhar 和他的同事对光合作

用过程中碳同位素效应机制的研究 ,为大气 CO2 同

位素组成研究 ,以及陆地 C3 植物光合代谢和水分利

用的研究奠定了理论基础 ( Farquhar et al . , 1982 ;

1989 ; Farquhar & Richards , 1984) 。从那时起 ,碳同

位素比值在植物生态学和生理学研究中的应用显著

增加 ,并且在不同领域内发展。碳同位素比值在种

间和种内水平上的变化对了解各种植物在代谢、生

境和生活史格局上的差异十分有益。例如 ,使用碳

同位素比值可以估计光合作用中气孔的调节 ;碳同

位素比值也常被作为水分利用效率 ( WUE) 的可靠

指标 ;群落中不同植物种间碳同位素的差异与植物

的生活史格局密切相关 ,短寿命植物的 WUE 低于

长寿命植物。进入 90 年代后 ,稳定性碳同位素技术

更加广泛地被应用到生态学各个领域 ,由原来叶片

和种群的水平提高到了冠层、群落、生态系统乃至全

球的尺度 ,从新的角度探讨了生物和环境的关系。

同时随着氢、氧、氮等同位素技术的发展与应用 ,那

些只用碳同位素无法解决的问题在其它同位素技术

配合使用下得以解决 ,更加有效地促进了稳定性碳

同位素技术在生态学研究中的应用 ( Peterson & Fry ,

1987 ; Cifuentes et al . , 1988 ; Harwood et al . , 1998 ;

Pate et al . , 1998 ; Picon2Cochard et al . , 2001 ;

Markow et al . , 2000) 。

由于技术设备和其它一些因素的限制 ,稳定性

同位素方法在我国的发展受到一定的影响 ,到目前

为止 ,国内只有少数几位研究者在生态学研究方面

应用了该项技术 (孙谷畴等 , 1993 ;林植芳等 ,1994 ;

1995 ;蒋高明等 , 1997 ;严昌荣等 , 1998 ;梁银丽等 ,

2000 ;沈承德等 , 2000 ; 苏波等 , 2000 ; 渠春梅等 ,

2001) 。本文从叶片、功能群、群落冠层、生态系统以

及全球等几个不同的层次 ,概述碳同位素技术在生

态学研究中的主要应用。

1 　叶片碳同位素比值(δ13 C) 与植物光合作

用途径

植物光合作用是自然界产生碳同位素分馏的最

重要过程。目前大气 CO2δ13C值为 8 ‰左右。大气

CO2 经气孔向叶内的扩散过程、CO2 在叶中的溶解

过程 ,以及羧化酶对 CO2 的同化过程 ,均存在显著的

碳同位素效应 ( Farquhar et al . , 1989) 。而且 ,不同

光合途径 (C3、C4 和 CAM) 因光合羧化酶 (RuBP 羧化

酶和 PEP 羧化酶) 和羧化的时空上的差异对13 C 有

不同的识别和排斥 ,导致了不同光合途径的植物具

有显著不同的δ13C 值。Bender (1968 ; 1971) 、Smith

和 Epstein (1971) 最早提出碳同位素组成可以用于

550　　 植 　物 　生 　态 　学 　报 26 卷

区分植物的 C3 和 C4 光合途径。在陆生植物中 ,C3

植物的δ13C值由 - 20 ‰～ - 35 ‰(平均为 - 26 ‰) ,

C4 植物由 - 7 ‰～ - 15 ‰(平均为 - 12 ‰) ,而 CAM

植物由 - 10 ‰～ - 22 ‰(平均为 - 16 ‰) ,因此δ13C

值可用来鉴别植物的光合途径 (O’Leary , 1981 ;

Farquhar et al . , 1989 ; 林植芳 , 1990) 。

根据运入维管束鞘的 C4 化合物和脱羧反应的

不同 ,C4 光合途径有 3 种类型 (NADP-ME 型、NAD-

ME型和 PCK型) 。3 种类型由于结构上和生理生

化上的区别 ,使得其维管束鞘细胞的 CO2 传导性 ,即

叶肉组织泄露已脱羧的 CO2 的速率有所不同 ,从而

使 3 种类型 C4 植物的δ13C值出现差异 ,泄露率大 ,

δ13C值减小 (Hattersley , 1982 ; Hattersley &Browning ,

1981 ; Ziegler et al . , 1981 ; Ohsugi et al . , 1988 ; Hen2derson et al . , 1992) 。Schulze 等 (1996) 对纳米比亚

地区 110 个属 374 种禾本科植物 (其中大部分是 C4

植物)的δ13 C 值进行研究 ,结果表明 NADP-ME 型

C4 植物表现出最高的δ13 C 值 ( - 11. 7 ‰) ,并且主

要分布在高降雨区 ;NAD-ME 型 C4 植物的δ13 C 值

显著降低 ( - 13. 4 ‰) ,且主要分布在降水区的最干

旱部分 ;PCK型 C4 植物的δ13C 值介于以上二者之

间 ( - 12. 5 ‰) ,并且在中度降水区分布最广。

此外 ,碳同位素比值被应用于指示植物光合途

径随温度、海拔及降雨量等环境梯度的变化 ,这些研

究结果表明环境条件的变化很可能导致植物光合途

径的变化 ( Tieszen et al . , 1979 ; Osmond et al . ,

1982 ; Diaz et al . , 1996) 。

2 　植物δ13 C 值与水分利用效率

δ13 C 分析是评估 C3 植物叶片中细胞间平均

CO2 浓度的有效方法。根据 Farquhar 等 (1982) ,植物

的δ13C值可由下式来表示 :

δ13Cp =δ13Ca - a - (b - a) ×Ci/ Ca (4)

Δ= (δ13Ca - δ13Cp) / (1 +δ13Cp) (5)

式中 ,δ13 Cp 和δ13 Ca 分别为植物组织及大气 CO2

的碳同位素比率 , a 和 b 分别为 CO2 扩散和羧化过

程中的同位素分馏 ,而 Ci 和 Ca 分别为细胞间及大

气的 CO2 浓度。由 (4) 式可明显看出 ,植物的δ13C

值与 Ci 和 Ca 有密切的联系。植物组织的δ13C 值

不仅反映了大气 CO2 的碳同位素比值 ,也反映了

Ci/ Ca 比值。Ci/ Ca 比值是一重要的植物生理生态

特征值 ,它不仅与叶光合羧化酶有关也与叶片气孔

开闭调节有关 ,因而 Ci/ Ca 值大小也与环境因子有

关。另一方面 ,根据水分利用效率的定义 ,植物水分

利用效率也与 Ci 和 Ca 有密切的联系 ,这可从下列

方程式中看出 :

A = g ×( Ca - Ci) / 1. 6 (6)

E = g ×ΔW (7)

WUE = A/ E = ( Ca - Ci) / 1. 6ΔW (8)

式中 ,A 和 E 分别为光合速率和蒸腾速率 , g 为气孔

传导率 ,而ΔW 为叶内外水气压之差。

这样 ,δ13C值可间接地揭示出植物长时期的水

分利用效率 :

WUE = Ca [1 - (δ13Ca - δ13Cp

a ( b - a) ]/ 1. 6ΔW (9)

由于植物组织的碳是在一段时间 (如整个生长

期)内累积起来的 ,其δ13C 值可以指示出这段时间

内平均的 Ci/ Ca 值及 WUE 值。很显然 ,这种方法比

常规的叶片光合仪的测定优越得多 ,因为光合仪测

定结果仅表示测定时植物的 Ci/ Ca 和 WUE 值 ( Far2quhar et al . , 1989) 。

许多研究已证实 ,植物叶片δ13C 值与胞间 CO2

浓度 ( Ci)之间存在紧密关系 ,δ13C 值随 Ci 值增大

而降低 ,因此 ,植物叶片胞间 CO2 浓度成为影响

δ13C值最重要的环境因素 ( Farquhar et al . , 1982 ;

1989 ; Evans et al . , 1986 ; Ehleringer et al . , 1991) 。

又由于植物水分利用效率与 Ci 值显著相关 ,高的水

分利用效率与更正的δ13 C 值相关。因此 ,植物的

长期水分利用效率可以通过叶片的δ13C 值来指示

(Ehleringer & Cooper , 1988 ; Peterson & Fry , 1987 ;

Johnson et al . , 1990 ; Ehleringer , 1993 ; Ebdon et al . ,

1998 ; Arslan et al . , 1999 ; 苏波等 , 2000) 。

Johnson 等 (1990) 研究发现在温室和田间实验

中 ,沙生冰草 ( Agropyron desertorum)和窄颖赖草 ( Ley2mus angustus) 叶片 Δ值都与其 WUE 和牧草产量呈

现负相关。Os∏rio 等 (1998) 在 3 种水分条件 (良好

供水、中度土壤水分亏缺和重度土壤水分亏缺) 下 ,

测定蓝桉 ( Eucalyptus globules) 叶片的蒸腾效率、叶

片内在气体交换效率和δ13 C 值 ,结果表明在水分

胁迫条件下 ,蓝桉的蒸腾效率和叶片内在气体交换

效率提高 ,并且与叶片的δ 13 C 呈正相关。由于

δ13C与 WUE 和蒸腾效率之间的相关性和其高度的

可遗传性 ,δ13C 已被作为筛选低蒸腾植物的指标 ,

应用于经济作物、树木以及牧草的育种工作中 (Mar2tin & Thorstenson , 1988 ; Ashok et al . , 1999 ; Farquhar

& Richards , 1984 ; Johnson et al . , 1990 ; 1999 ; John2son &Bassett , 1991 ; Johnson &Li , 1999 ; Deblonde et

5 期 陈世苹等 : 稳定性碳同位素技术在生态学研究中的应用 551　　

al . , 1999) 。

整株植物的碳同位素组成代表着一系列复杂的

生理生化的长期整合过程 ;另一个极端的时间尺度

范围是 ,在一个气体交换系统中 ,通过对比经过叶片

前后的空气中的 CO2 同位素组成 ,可以给出在叶水

平上的同位素组成的瞬间变化。而淀粉和可溶性糖

碳同位素组成的变化则反映了中等时间尺度同位素

分馏的整合过程。在多数情况下 ,这个时间尺度大

约是 1 d (Brugnoli et al . , 1988 ; Lauteri et al . ,

1993) 。Brugnoli 等 (1988) 发现白杨 ( Populus nigra L.

×P. deltoids Marsh. ) 、陆地棉 ( Gossypium hirsutum L.

cv. Deltapine ) 和菜豆 ( Phaseolus vulgaris L. cv.

Hawkesbury Wonder) 3 种 C3 植物叶片淀粉和可溶性

糖的Δ值与一天平均的 Ci/ Ca 表现出强烈的正相

关 ,这表明淀粉和可溶性糖的Δ可以用来鉴别 WUE

的不同。在良好供水和水分胁迫两种条件下 ,4 种

向日葵 ( Helianthus annuus) 叶片可溶性糖的 Δ值也

与 Ci/ Ca 表现出显著的正相关 (Lauteri et al . ,

1993) 。

在测定可溶性碳水化合物的δ13 C 时 ,同时测

定结构性碳库的δ13C 就可以估计在各种不同时间

尺度上整合的 WUE 和光合的变化。特别是分析不

同植物化合物和碳库的δ13 C 值 ,可以对时间跨度

从一天 (叶片可溶性糖)到几星期 (茎可溶性糖)乃至

植物的整个生活史 (结构性碳) 的平均 Ci/ Ca 和

WUE 进行研究 (Brugnoli et al . , 1998) 。可溶性碳水

化合物δ13C 的分析可以揭示短期 Ci/ Ca 的变化 ,

而这些变化有可能被结构性碳中长期的δ13C 所掩

盖。

通过结构性碳与可溶性碳水化合物δ13C 的研

究可以估计 1 天、几天、几星期甚至 1 个生长季的光

合和水分利用状况的变化。此外 ,树木年轮碳同位

素组成的研究为我们了解季节间、年季间或更长时

间跨度的变化提供了一个既快捷又准确的方法。

Urey (1947) 首先提出“在不同温度下合成的植

物化合物可能含有不同数量的13C”,并认为在树木

年轮的纤维素中可能具有气候信号。树木年轮的同

位素不仅能够帮助阐明重要的环境因子如温度、降

雨等 ,还能说明过去大气 CO2 浓度的细节变化 (Swit2sur & Waterhouse , 1998) 。现在树木年轮纤维素的

δ13C已被用来研究世纪尺度上的温度和湿度信号

(Loader et al . , 1995 ; Lipp et al . , 1996) 、气候变化

(Leavitt &Long , 1991) 、水分利用效率 (Duquesnay et

al . , 1998) 、土壤水分可用性 (Saurer et al . , 1997a) 、

大气的δ13C 和全球碳平衡 (Switsur & Waterhouse ,

1998) 。尽管树木年轮经常用于研究长期生态系统

的水分关系 ,但它们还可以再被细分并且可以提供

较小尺度的季节气候信息 (Loader et al . , 1995) 。

Saurer 等 (1997b) 研究了最近 50 年生长在不同水分

状况下的欧洲水青冈 ( Fagus sylvatica) 年轮纤维素

中的δ13C 与气候 (特别是与降雨量) 之间的关系。

与气候数据的相关分析表明 ,每年 5、6、7 月的总降

雨量对δ13C有最强的影响。而这种相关关系在干

燥的地区比在湿润的地区表现得明显。Duquesnay

等 (1998) 通过测定生长在法国东北部的欧洲水青

冈年轮的δ13C 值 ,研究了过去一个世纪其水分利

用效率的变化。结果表明在过去的一个世纪中 ,年

轮的同位素判别从 18. 1 ‰下降到 16. 4 ‰,水分利用

效率提高了 44 %。Feng (1998) 利用天然森林年轮

中δ13C 的变化 ,预测了过去 100～200 年大气 CO2

浓度的变化。结果表明 ,从 1800 至 1985 年 ,大气

CO2 浓度从 280μmol·mol - 1上升到 340μmol·mol - 1。

植物的δ13 C 的变化与许多生物因素 (植物间

的竞争、植物的不同发育期、植物的不同部位、化学

组成、叶龄、叶片的结构等) 和非生物因素 (水分、温

度、湿度、光、CO2 浓度、海拔高度、土壤盐分、土壤养

分、大气污染物等) 有关 ,因此在利用δ13C 研究植

物的光合和水分利用变化时 ,一定要注意取样的一

致性。

3 　不同植物功能群碳同位素组成的变化

植物功能群 ( Plant functional groups 或 Plant

functional types) 是“对一系列环境条件产生相似反

应的一组植物种”,它的基础是 :在与环境相互作用

的过程中 ,不同植物种在生理、形态和生活史等方

面 ,产生一致的反应模式 (Shugart , 1997) 。目前 ,对

植物功能群的研究已经成为理解复杂生态系统功能

的必要的一步 ,我们可以将种的多样性简化成功能

和结构的多样性。结构可能是乔木、灌木、草本和禾

本科植物等 ,功能可能是光合过程类型、减少水分丧

失的能力以及生长时间的变化等。因此 ,功能群就

成为简化现实世界以预测系统及其组分动态变化的

基础 ( Gitay & Noble , 1997) 。

在一个复杂的生态系统 (如热带雨林) 中 ,δ13C

为表示其功能群多样性和区分不同功能群植物种提

供了一条理想的途径 ( Garten & Taylor ,1992) ,因为水

分利用效率的特点可能对植物种间竞争的结果有重

要的影响并且可能最终导致群落结构的差异 (Co2

552　　 植 　物 　生 　态 　学 　报 26 卷

hen , 1970) 。

Huc 等 (1994) 使用δ13C 方法比较了相同栽培

条件下的先锋种 ( Pioneer species) 和后期种 (Late

stage species) 的生理生态特点 ,发现与后期种相比 ,

先锋种具有较小的δ13C 值 ,即较低的 WUE。同时

先锋种表现出更高的光合蒸腾速率、气孔导度 ( g)

和叶片水势。这些特征都反映了在非土壤干旱条件

下 ,先锋种在对水分和养分摄取上拥有更高的竞争

能力。

Pe�nuelas 等 (1999) 比较了生长在西班牙亚沙漠

地带山谷中 4 种主要植物的δ13C值 ,结果表明草本

植物 Stipa parviflora 和灌木 Rosmarinus officinalis 的

δ13C值比乔木 Juniperus thurifera 和 Pinus halepensis 低

大约 2 ‰,这可能是由于乔木、灌木和草本植物在根

系分布上的不同导致了不同的水分利用方式。

Smedley 等 (1991) 对美国西北部干旱地区草原群落

42 种植物叶片δ13C 值的对比研究表明 :一年生植

物δ13C值低于多年生植物 ;灌木δ13C 值低于禾本

科植物 ;早开花植物低于晚开花植物。与中后期相

比 ,在生长季初期土壤水分条件较好 ,随着季节的推

移 ,土壤含水量下降并且相邻植物对可利用土壤水

分的竞争也增强 ,因而在生长季初期活跃的一年生

植物和早春开花植物的 WUE 低于多年生和在夏季

开花的植物。Brooks 等 (1997) 测定了 3 个北方森

林生态系统 (Wet Picea mariana stands , mesic Populus

tremuloides stands 和 Dry Pinus banksiana stands) 主要

优势种的δ13C值 ,不同生活型的植物δ13C 值表现

出相同的大小顺序 :常绿乔木 > 落叶乔木 = 常绿和

落叶灌木 = 常绿草本 > 落叶草本 = 苔藓。在森林

中 ,由于林下光强度逐渐减弱 ,形成了具有不同光适

应性的植物功能群。Guehl 等 (1998) 和 Bonal 等

(2000) 对法国雨林的研究均表明 ,不同光适应性功

能群δ13C 值不同 ,表现为 :半耐荫种 > 喜光种 >

耐荫种。在落叶 ( Populus) 和常绿 ( Pinus and Picea)

两个不同的生态系统中 ,同一生活型的植物在常绿

生态系统中表现出更高的δ13C 值。并且在高于平

均降水的年份和低于平均降水的年份不同生活型植

物的δ13C 值表现出相同的变化模式 ,这表明环境

的波动并没有影响生活型δ 13 C 值的排列顺序。

Kloeppel 等 (1998) 研究了北半球 20 个样地的落叶

松 ( Larix spp . ) 及同一地区常绿针叶树种叶片的

δ13C值。他们发现在 77 %的样地中 ,落叶松的δ13C

低于常绿针叶树 ,表明落叶松的 WUE 较低。在美

国南部以及西北部的爱达荷州 ,落叶阔叶树种的δ

13C显著低于常绿针叶树种 ( Garten & Taylor , 1992 ;

Marshall & Zhang , 1994) 。

Ehleringer 和 Cooper (1988) 在对近 40 种沙漠植

物的研究发现 ,植物的寿命与其δ13 C 之间表现出

明显的正相关 ,即与短寿命植物相比 ,长寿命植物具

有较低的胞间 CO2 浓度和较高的 WUE。Schuster 等

(1992) 对同一地区两个不同沙漠群落的研究结果

以及上述例子 (Pe�nuelas et al . , 1999 ;Smedley et al . ,

1991)都证实这种相关关系。植物寿命与其 WUE 之

间的正相关关系为研究竞争关系、群落动态和植物

的形态建成提供了一个生理机制 ( Ehleringer & Coop2er , 1988) 。如果高也意味着对光合作用更大的气孔

限制和一个更低的碳获取速率 ,那么在高土壤水分

条件下 ,高 WUE 植物比低 WUE 植物生长得慢。而

在水分限制条件下 ,如果二者有同等的机会得到同

样的土壤水分 ,低 WUE 植物应该是更有利的竞争

者。但是 ,当土壤水分非常有限且低 WUE 植物的

生长受到限制时 ,高 WUE 植物可以维持一个相对

较高的生产力。因此 ,在沙漠中不寻常的高土壤含

水量年份 ,低 WUE 植物有可能生存下来 ,但在长期

的低土壤水分条件下 ,则可能有更高的死亡率。这

一格局与δ13C 的数据是一致的。在沙漠环境不可

预测和波动的干旱条件下 ,可以利用植物种间δ13C

值的差异来预测它们长期的生长和生存状况。

沿澳大利亚北部的一个降水梯度样带 ( The

North Australian Tropical Transect , NATT) ,其降雨量从

1800 mm 变化至 216 mm。Schulze 等 (1998) 测定了

不同生活型乔木的 Δ值 ,在降雨量高于 475 mm 的

地区 ,群落的平均 Δ值基本相同 ;而在降雨量低于

475 mm 的地区 ,则从 19 ‰下降至 17 ‰(220 mm) 。

落叶固氮植物种和有刺植物种的 Δ值比常绿硬叶

植物种分别低 1 ‰和 2. 4 ‰;固氮植物 Allocasuarina

的Δ值比非固氮硬叶植物种低 1. 2 ‰。

以上这些结果都表明 ,虽然生活型是以植物的

形态和结构特点为基础的 ,但它可以指示植物不同

的生理过程 ,如碳同位素分馏。因此我们可以利用

生活型作为功能群来推导和整合群落内植物间的水

分和碳流的平衡。

4 　植物群落冠层碳同位素组成的变化

群落中冠层碳同位素判别被定义为大气 CO2

δ13C值与同一冠层中不同种植物叶片δ13C 值的加

权平均之间的差别 (Lloyd & Farquhar , 1994) 。群落

冠层中存在大气 CO2 浓度 ( pa)和碳同位素 (δa) 组成

5 期 陈世苹等 : 稳定性碳同位素技术在生态学研究中的应用 553　　

上的差异。Broadmeadow 等 (1992) 连续测定了两个

热带森林 (Simla 和 Aripo)不同冠层 (0. 15、1、8、18 m)

pa 和δa 的日变化。在Aripo ,清晨 18 m 和 0. 15 m 冠

层的 pa 分别为 377、411μbar ,相差 34μbar。虽然在

一天中这种成层现象都十分明显 ,但在中午这种差

异降低至 24μbar。同期测定的δa 表现出相似的成

层现象 ,只有在中午最高冠层表现出接近于大气的

δa 值 ( - 7. 8 ‰) ,而 0. 15 m 的 CO2 一直保持最低的

δa。在较为开阔的 Simla 冠层 ,虽然 pa 和δa 的梯度

变化没有 Aripo 显著 ,但成层现象是相似的。Keeling

(1958 ; 1961) 认为 ,在冠层大气中 CO2 浓度与δa 表

现出的负相关 ,是林下及土壤呼吸释放大量贫13C 的

CO2 的结果。后来 ,许多研究者也证实了这一结果

(Francey et al . , 1985 ; Sternberg et al . , 1989 ; Stern2berg , 1989) 。

植物冠层内 pa 和δa 的日变化是光合作用过程

中同位素分馏、植物和土壤呼吸以及冠层空气与边

界层 (Boundary layer) 或对流层湍流混合 ( Turbulent

mixing)的结果。许多非生物和生物因子如湍流混

合、光照、水分、植物的生活型以及林地的结构等都

对冠层 CO2 浓度和δ13C 剖面有影响 (McNaughton ,

1989 ; Buchmann et al . , 1996 ; 1997) 。在森林冠层

中 ,一般来说 ,冠层内 CO2 浓度和δ13C 随着叶面积

指数 (LAI) 的增加而增加 (Buchmann et al . , 1996 ;

1997) 。

在热带和温带森林中 ,随着冠层高度的降低 ,叶

片δ13C值 (δp) 都表现出减小的趋势 (Vogel , 1978 ;

Ehleringer et al . , 1986 ; Medina et al . , 1991 ;

Schleser , 1990 ; Garten & Taylor , 1992) ,并且在热带

和温带森林中这种下降的程度是相似的 , 约为

- 3. 6 ‰。但就整体δp 而言 ,热带森林 (33. 2 ‰) 通常

低于温带森林 (31. 5 ‰) 。Martinelli 等 (1998) 提出

“冠层效应”(Canopy effect) 的概念 ,即愈接近森林地

表 ,植物叶片的同位素贫化现象 ( Isotopic depletion)

愈明显。这一现象的产生有两个主要原因 :1) 穿透

森林冠层内部的光线形成一个光强度梯度

( Ehleringer et al . , 1986) ,而光强度的下降导致较高

的胞间和大气 CO2 浓度比值 ( Ci/ Ca) ( Farquhar et

al . , 1989) ;2)冠层内 CO2 浓度其同位素组成的强烈

变化 ,是林下植物和土壤呼吸释放含有较低13 C 的

CO2 的结果 ( Sternberg et al . , 1989 ; Grace et al . ,

1995 ; Buchmann et al . , 1996 ; Lloyd et al . , 1996) 。

林下接近地表层的高 CO2 浓度可能在抵消低光照强

度效应方面起重要作用 (Medina et al . , 1991) 。

Bonal 等 (2000) 研究了 3 个低地雨林主要植物

种的δ13C ,并通过对各种植物基面积进行加权平均

计算出冠层碳同位素判别 (ΔA ) 。虽然 3 个雨林的

植物组成和土壤排水特点不同 ,但它们的 ΔA 是相

似的 ,约为 23. 1 ‰。

5 　不同生态系统δ13 C 的变化及其在全球碳

平衡中的应用

在全球碳平衡 ( Global carbon budget) 的研究中 ,

稳定性碳同位素已被证明是一个有用的指标。因为

对流层的 CO2 和陆地生态系统呼吸释放的 CO2 有着

不同的碳同位素比值 (大约分别为 - 8 ‰和 - 27 ‰) ,

区分这两个碳源 ,并且对陆地和大气碳流的耦合已

经有了许多研究 ( Keeling , 1958 ; Sternberg , 1989 ;

Lloyd et al . , 1996) 。大气 CO2 的碳同位素比值

(δ13C)已被应用于全球碳平衡的研究中 ,包括判断

全球碳库的分布、定量研究海洋和陆地植物对大气

圈碳迁移的贡献等 ( Ciais et al . , 1995 ; Francey et

al . , 1995) 。目前 ,缺乏充足的数据 ,包括与陆地生

态系统有关的数据、重要的生理参数 (如 Ci/ Ca 等)

和不同生物群系中主要植物种呼吸释放 CO2 的碳同

位素组成等 ,是制约δ13 C 在全球变化研究中应用

的主要原因。

Buchmann等 (1998a) 提出了生态系统判别 ( E2cosystem discrimination , Δe) 的概念 ,是指整个生态系

统包括土壤部分的碳同位素判别。Δe =δ 13 CT -

δ13CR/ 1 +δ13CR ,其中δ13CT 指对流层的碳同位素

比值 ,δ13CR 指土壤微生物和植物 (包括地上和地下

部分)呼吸释放出的 CO2 碳同位素比值。他们用呼

吸释放的 CO2δ13C 代表一个生态系统全部有机质

(包括土壤和植被中的碳)碳同位素组成的一个整合

值。因为在线粒体呼吸中不发生碳同位素分馏 (Lin

& Ehleringer , 1997) ,所以生态系统呼吸的δ13C代表

了这一系统中全部有机质的δ13C。这样 ,碳同位素

判别的概念就由叶片水平转化到生态系统水平 (图

1) 。Δe 是整个生态系统中叶片特征 (包括过去的和

现在的)在时间和空间上的整合 ,并且受到凋落物和

降解过程的影响。在实际应用中 ,Δe 估算的一个优

点是在偏远地区收集这些相对简单的数据比较容易

些。

目前国外的研究者已经对许多生态系统的碳同

位素判别进行了估算 ,包括热带雨林、温带森林、北

554　　 植 　物 　生 　态 　学 　报 26 卷

图 1 　陆地生态系统中碳同位素判别 (Δ)的概念模型(摘自 Buchmann et al . , 1998a)

Fig. 1 　Conceptual model of carbon isotope discrimination within a terrestrialecosystem. (Cited from Buchmann et al . , 1998a)

Δleaf和Δecosystem分别表示叶片和生态系统的碳同位素判别 ;δ13

Cair、δ13Cleaf、δ13Ctrop和δ13Creap分别表示大气、植物叶片、对流层及生

态系统呼吸所释放 CO2 的碳同位素比值Δleaf andΔecosystem mean carbon isotope discrimination of leaf and ecosys2

tem respectively ;δ13Cair、δ13Cleaf、δ13Ctrop andδ13Creap mean the carbon iso2tope ratio of atmosphere , leaf , troposphere and ecosystem respiration respec2tively.

方森林以及农田生态系统 (表 1) (Buchmann et al . ,

1998a) 。北方森林生态系统 (包括常绿和落叶) Δe

的变化范围是 15. 9 ‰～19. 3 ‰,平均为 18. 2 ‰;温

带森林Δe 变化范围较宽 ,为 16. 1 ‰～20. 3 ‰,平均

为 18. 0 ‰;相比之下 ,热带雨林Δe 表现出一个较窄

的变化范围 (19. 5 ‰～21. 1 ‰) ,平均为 20. 4 ‰。以

上研究地点大部分没有受到人类的干扰 ,比如历史

上或最近的土地利用变化。北方和温带森林Δe 较

大的变化范围可能是由于研究地点之间自然条件的

差异 ,最可能的原因是样地间的气候差异 ,特别是不

同的湿度条件 :与干燥的内陆地区相比 ,湿润的沿海

地区Δe 更大。许多研究表明光合与气孔导度之间

的平衡 (即内在的 WUE) 也是影响森林生态系统碳

同位素判别的一个因素。北方 Picea mariana 林和

Pinus banksiana 林 (54°～56°N)的Δe 平均为 18. 9 ‰;

太平洋西北部湿润的温带 Abies amabilis 林 (47°N)

的平均为 19. 2 ‰;而干燥的温带常绿林的较低 :美

国蒙大拿地区的 Pinus spp . 林 (46°N) 为 16. 7 ‰,犹

他州的 P. contorta 林 (41°N)为 18. 3 ‰,加利福尼亚

的 Pinus spp . / Alnus spp . 林和 Sequoia sempervirens 林

(36°～38°N)分别为 16. 6 ‰和 18. 3 ‰。落叶林生态

系统也表现出相似的纬度梯度 ,北方 Populus tremu2loides 林平均为 19. 1 ‰;在犹他州 ,Δe 从温带 Acer

spp . / Alnus spp . 林的 20. 3 ‰下降至干燥地区的温带

Acer spp . 林的 17. 1 ‰。在降雨量下降和/ 或蒸发增

加的条件下 ,全球尺度上 Δe 的降低可能反映了生

态系统 WUE 的提高。在美国俄勒冈西部 ,Bowling

等 (2002) 沿一个降水梯度 (年降雨量从 227～2760

mm)对 6 个针叶林生态系统呼吸的碳同位素组成

(δ13CR) 进行 3 年的研究。总体上 ,δ13 CR 的大小

是 - 23. 1 %～ - 33. 1 % ;在一个森林生态系统中 ,δ13CR 的变化幅度为 3. 5 %～8. 5 %。各生态系统年平

均δ13CR 差异显著且与年平均降雨量密切相关。树

木 (包括叶片、细根、凋落物和土壤有机质)的碳同位

素比值同样随着年降雨量变化 (即在干旱的地方 ,δ13C值较大) 。δ13CR 与 5～10 d 前大气的饱和水汽

压亏缺 (Vapor saturation deficit ,VDP) 密切相关 ,这与

气体交换的气孔调节以及光合作用碳同位素判别的

相应变化是一致的。

从目前的研究看 ,大部分都是关于森林和农田

生态系统Δe 的研究 ,而对占陆地总面积 33. 5 %的

草原生态系统Δe 的研究却非常少。对全球碳库的

分布、碳循环和全球生态系统 WUE 的变化进行全

面的了解 ,草原生态系统的研究是必不可少的。

Lloyd 和 Farquhar (1994) 综合了全球范围的温

度、降雨、海拔、湿度和植被类型等资料 ,利用模型估

计了全球基础上的光合作用碳同位素判别 (ΔA ) 。ΔA 是通过总初级生产力 ( GPP) 的加权平均进行估

算 ,因此与Δe 不同 ,ΔA 反映的仅是生态系统中植物

群落碳同位素组成的变化 ,而不包括土壤。结果表

明 C3 植物群落ΔA 的变化范围由干旱地带乔木和灌

木的 12. 9 ‰至寒冷地带落叶林的 19. 6 ‰,平均为

17. 8 ‰,这个值略低于通常的 18 ‰～20 ‰; C4 植物

群落ΔA 平均为 3. 6 ‰。全球平均的ΔA 为 14. 8 ‰。

在全球尺度上 ,不同地区的ΔA 有很大差别 ,这主要

是由于以下几个原因造成的 :1) C3、C4 植物分布上

的差异 ; 2) 不同类型的 C3 植物对蒸汽摩尔分数

(Vapour mole fraction , D 是指叶片和大气的蒸汽压

差/ 大气蒸汽压) 的气孔反应不同 ;3) 蒸汽摩尔分数

在空间和季节上的变化。表面温度、降雨量和大气

蒸汽压的变化也对 ΔA 有明显的影响。例如 ,在目

前的模型中 ,大气蒸汽压增加 1 mbar 将导致全球ΔA

增加 0. 5 ‰。一个全球尺度上碳同位素判别的估算

直接与全球碳平衡的研究相关 :陆地植被13C判别的

估计直接影响着研究者对大气13 CO2 / 12 CO2比值在

5 期 陈世苹等 : 稳定性碳同位素技术在生态学研究中的应用 555　　

表 1 　不同生态系统碳同位素判别 (Δe)的估计 (根据 Buchmann et al . , 1998a)

Table 1 　Estimates of Δe for different ecosystems (modified from Buchmann et al . , 1998a)

纬度Latitude

生物区系Biome

物种Species

生活型Life form

Δe ( ‰) 参考文献Reference

69°N 北方The north

Tussock tundra d 15. 9 Lancaster (1990)

64°N Picea abies/ Pinus sylvestris e 16. 3 HÊgberg & Ekblad (1996)

61°N Tundra d 18. 5 Lancaster (1990)

58°NPinus sylvestris/ Betula pubescens/Vaccinium myrtillus

e/ d17. 4 (Normal)12. 2 (CO2 enrichment) Beerling (1999) 3

56°NPicea marianaPinus banksiana

Populus tremuloides

eed

19. 0 ±0. 218. 9 ±0. 218. 8 ±0. 5

Flanagan et al . (1996)

54°N

Picea mariana

Picea mariana

Pinus banksiana

Populus tremuloidesPinus spp . / Picea spp .

ee

ede

18. 5 ±0. 117. 4 (Summer)18. 02 (Fall)19. 0 ±0. 119. 3 ±0. 618. 1

Flanagan et al . (1996)

Flanagan et al . (1999) 3

Flanagan et al . (1996)Flanagan et al . (1996)Lancaster (1990)

48°N 温带Temperate

zone

Pseudotsuga menziesii/ Tsuga spp . e 17. 7 Keeling (1961)

47°NAbies amabilisAbies amabilis

ee

19. 2 ±0. 2( Younger stand)18. 9 (Older stand)

Buchmann et al . (1998b) 3

46°N Pinus spp . e 16. 7 ±0. 2 Lancaster (1990)

45°NPinus resinosaPicea sitchensis/ Tsuga hetorophylla

ee

17. 7 ±0. 419. 0 ±0. 7

Berry et al . (1997)

Bowling et al . (2002) 3

44°N

Acer spp . / Alnus spp .Spruce-hemlock

Picea sitchensis/ Tsuga hetorophyllaPseudotsuga menziesiiP. menziesiiPinus ponderosaJuniperus occidentalis

de

eeeee

20. 3 ±0. 117. 0 ( Early June)16. 5 ( Early Aug. )18. 4 (Mid-Sep . )21. 1 ±0. 920. 4 ±0. 919. 3 ±1. 518. 2 ±0. 217. 2 ±0. 5

Lancaster (1990)

Ehleringer & Cook (1998) 3

Ehleringer & Cook (1998) 3

Ehleringer & Cook (1998) 3

Bowling et al . (2002) 3

Bowling et al . (2002) 3

Bowling et al . (2002) 3

Bowling et al . (2002) 3

Bowling et al . (2002) 3

41°N

Pinus contortaPopulus tremuloides

Acer spp .Deciduous forest

eddd

18. 3 ±0. 918. 0 ±0. 717. 1 ±0. 416. 1

Buchmann et al . (1997b)Buchmann et al . (1997b)Buchmann et al . (1997b)Lancaster (1990)

38°NPinus spp .Pinus spp . / Abies spp .

ee

18. 216. 6 ±0. 2

Lancaster (1990)Keeling (1961)

36°NSequoia sempervirens

Pinus spp .ee

18. 3 ±0. 518. 5

Keeling (1961)Keeling (1961)

35°NQuercus spp . / Acer spp . /Carya spp . / Liriodendron tulipifera

d 16. 8 ±4. 7 Bowling et al . (2001) 3

33°N Scrub oak d 19. 4 Lancaster (1990)

20°N 热带Tropical zone

Primary rainforest d 20. 2 Lancaster (1990)

10°N Primary rainforest d 17. 3 ±0. 1 Broadmeadow et al . (1992)

9°N Primary rainforestdd

21. 120. 7

Sternberg et al . (1989)Lancaster (1990)

5°N Primary rainforest d 20. 4 ±0. 1 Buchmann et al . (1997a)

3°S Primary rainforest d 20. 3 Quay et al . (1989)

10°S Primary rainforest d 19. 5 Lloyd et al . (1996)

42°S Primary rainforest d 16. 2 Francey et al . (1985)

　　3 为新增补的文献 ,已加入本文参考文献 References added in this paper 　d : 落叶 Deciduous 　e : 常绿 Evergreen

556　　 植 　物 　生 　态 　学 　报 26 卷

时间和纬度梯度上的变化的解释。

研究生态系统判别可以增进人们对景观和地区

尺度上的研究。首先这种方法可以帮助定量 C3 和

C4 植物对陆地生产力的贡献 ;而且可以为全球尺度

上的研究提供景观和地区尺度上的参数。在估计生

态系统呼吸所产生 CO2 的δ13C 值时 ,呼吸所产生

CO2 的再循环是造成估算误差的重要原因 ( Stern2

berg , 1989 ; Yakir & Sternberg , 2000) 。

Sternberg 等 (1989) 和 Broadmeadow 等 (1992)

对植被树冠层重新利用土壤呼吸释放的 CO2 进行过

研究。土壤呼吸释放的 CO2 在进入大气之前 ,有一

部分可能被树冠层通过光合作用重新固定下来 ,特

别是在叶面积指数较高的森林内 ,如热带雨林。土

壤呼吸释放的 CO2 具有比大气 CO2 低得多的δ13C

值 ,因而通过分析树冠层内不同高度植物组织及周

围空气 CO2 的碳同位素比值 ,就可以定量地确定出

土壤呼吸产生的 CO2 在进入大气之前有多少可以被

树冠层重新利用。Sternberg (1989) 提出了一个数学

模型来说明这种应用 :

δ13CF = ( [ CO2 ]a/ [ CO2 ]F) ×(δ13CR - δ13 Ca)

(1 - R) +δ13CR + RE (9)

式中δ13 CF ,δ13 Ca 和δ13 CR 分别代表森林内空气

CO2 ,树冠层之上大气 CO2 和呼吸释放 CO2 的碳同位

素比值 ,[ CO2 ]a 和 [ CO2 ]F 分别为树冠层上空气 CO2

浓度和森林内空气 CO2 的浓度 , R 为土壤呼吸释放

CO2 中可以被树冠层重新利用的部分 ,而 E 为光合

作用碳同位素判别值 (22. 8 ‰) 。根据这一模型 ,

Sternberg (1989) 和 Sternberg 等 (1989) 估测出 ,巴拿

马热带雨林中土壤呼吸产生的 CO2 有近 10 %可以

被树冠层重新利用。Broadmeadow 等 (1992) 也发

现 ,在西印度群岛特立尼达的山地雨林中有 8 %～

26 %的土壤呼吸产生的 CO2 能被树冠层重新利用。

Lloyd 等 (1996) 研究了热带和北方森林生态系统冠

层对林下 CO2 的二次固定 ,结果表明热带森林 CO2

再固定率约为 4 % ,是北方森林的 2 倍。这些结果

对研究全球碳和碳重同位素平衡具有重要的意义 ,

同时对不同生态系统中及不同条件下 CO2 再循环的

进一步研究是非常必要的。

同位素分析的应用为研究生态系统中各组分流

对生态系统 CO2 和水净交换的贡献提供了巨大的潜

力。目前 ,有几方面的问题需要进一步的研究 :我们

需要更好地理解自然系统中呼吸 CO2 的来源 ,包括

根呼吸、有机质分解和地上部分呼吸 ;CO2 再循环是

生态系统碳平衡的重要组成部分 ,现有的模型还需

要进一步的验证 ;同位素分析与动态流动测定 (Dy2namic flux measurements) 的结合使用最近刚刚开始 ,

我们需要进一步提高快速取样技术。

参 　考 　文 　献

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责任编委 : 欧阳　华　责任编辑 :周玉荣

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