Influência do fogo sobre populações de Scinax montivagus (Anura: Hylidae)

Diana Coronel Bejarano

FEIRA DE SANTANA - BAHIA MARÇO - 2020

Influência do fogo sobre populações de Scinax montivagus (Anura:

Hylidae)

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução da Universidade Estadual de Feira de Santana, como parte dos requerimentos necessários para a obtenção do título de Mestre em Ecologia e Evolução.

Diana Coronel Bejarano

Orientadora: Flora Acuña Juncá

FEIRA DE SANTANA - BAHIA

MARÇO – 2020

Ficha catalográfica - Biblioteca Central Julieta Carteado - UEFS

Bejarano, Diana Coronel B368i Influência do fogo sobre populações de Scinax montivagus (Anura : Hylidae) / Diana Coronel Bejarano. - 2020. 56f.: il. Orientadora: Flora Acuña Juncá Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual de Feira de Santana. Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução, 2020.

1. Anurofauna. 2. Diversidade biológica. 3. Queimadas. I. Juncá, Flora Acuña, orient. II. Universidade Estadual de Feira de Santana. III. Título. CDU: 597.8

Rejane Maria Rosa Ribeiro – Bibliotecária CRB-5/695

DIANA CORONEL BEJARANO

INFLUÊNCIA DO FOGO SOBRE POPULAÇÕES DE Scinax montivagus

(ANURA: HYLIDAE)

Aprovada em: 25 / 03 / 2020

BANCA EXAMINADORA

________________________________________ Profª. Dra. Flora Acuña Juncá

Universidade Estadual de Feira de Santana – UEFS

________________________________________ Prof. Dr. Lucas Forti

Universidade Federal da Bahia – UFBA

________________________________________ Profª. Dra. Juliana Zina

Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia – UESB

FEIRA DE SANTANA - BAHIA MARÇO – 2020

AGRADECIMENTOS

Nestes dois anos consegui adotar (e/ou) construir um novo lar. Nesse caminho, me

acompanharam pessoas de perto ou de longe, com palavras ou com abraços, com críticas ou

discussões. Assim, quero agradecer fortemente

À Flora, uma orientadora com todas as letras. Sempre disposta a corrigir e sugerir, como

também aberta à novas ideias e opiniões. Com as palavras suficientes e certeiras, sempre nos

deixa saber, às suas alunas, que contamos com ela dentro e fora do laboratório.

A mi mamá, Filita, y a mi papá, Coro, quienes siempre me incentivaron para llegar hasta

acá. En este proceso fueron apoyo económico, pero principalmente sentimental, sin dejarme

olvidar cuánto están presentes.

A Cora y Arturo, mi segunda familia, porque en esta casa no se juzga. Por haber

construido juntes este hogar, por la casa cálida, los pororós de la noche, los panqueques de la

tarde y las alegrías de las mañanas (muy a mi pesar).

A Jazchu, Romiña y Milanesa, por cada macanadita, por estar sin necesitar estar, por las

videollamadas, cartitas, poemas y recuerdos. Por ser amigas, compañeras y hermanas. Por las

risas y por los llantos, en La Chispa o en la casa, por todo lo que ustedes saben por qué.

A mis hermanes Jazchu, Tama, Cuaji y Rubén, porque me quieren, me apoyaron y

apoyan, porque se interesan, por simplemente ser quienes son, y porque cuando hizo falta, se

juntaron y me compraron un pasaje para visitarles (También gracias a quien haya comprado

libros o tragos).

A todes mis amigues de allá. A su manera, cada une estuvo como pudo o como hizo

falta. Desde un “¿cómo estás?” Hasta meme matutino para empezar bien el día. A todes con

quienes el lazo, la distancia solo logró fortalecer.

A Mario, Luis y Cora, por todos los momentos de distensión en todas sus variantes, por

acompañarnos entre les 4 si hiciese falta, por las comidas y claro, por el agua.

À Sidi, porque caminhamos juntas, porque nos escutamos e nos aconselhamos (na vida

acadêmica e na vida real). Por essas manhãs e tardes de desabafo, pelas palavras certas nos

momentos certos, por aguentar comigo todos os perrengues, por cada decisão que tomamos

juntas na linda e complicada Chapada Diamantina. Por esse acompanhamento constante, pela

compreensão mutua (e acho que única) e também pela sororidade.

À Sidi e Lidi, companheiras de campo e de resenhas. Nunca esquecerei nossas aventuras

na Chapada, nem da noite mais fria da minha vida, nem das caminhadas preenchidas com

silêncios e risadas na medida certa.

Ao Bruno, pela vital ajuda no campo e pela amizade nestes dois anos.

Ao Zé e a todas as meninas da Divisão de Anfíbios e Répteis, Sidi, Larissa, Gabi, Alice,

Juli, Thais, Michaele, Conce, Flora e às funcionárias do Museu de Zoologia, Raimunda e

Marizete, que sempre me receberam com sorrisos e propiciaram um ambiente de trabalho

alegre, agradável e com cheirinho de café.

À Michaele pela ajuda constante, na estatística, na escrita, na ecologia e na vida.

Aos colegas de turma do mestrado, quem sempre estiveram para dúvidas, discussões ou

só risadas mesmo.

A todo o pessoal da UESC que faz parte do projeto “Qual o efeito das queimadas sobre

a herpetofauna do Parque Nacional da Chapada Diamantina? ” Pela colaboração constante e

pela elaboração e concessão dos mapas de incêndios.

Ao Seu Ivo, Seu Gildásio e Seu Adelson, que fizeram que cada viagem fosse única com

as suas histórias, playlists e boa predisposição para aguentar os estranhos horários de trabalho

das herpetólogas. Também aos guias que nos acompanharam até cada ponto e que sempre nos

ajudaram nas coletas.

À Gislaine Guidelli da UFRB, pela predisposição para colaborar a último momento e

pela identificação dos parasitas.

A Mario y Cora por la ayuda con el mapa de la Chapada Diamantina.

A Biqui por la ayuda en la traducción, por todos los kore que compartimos, por sus

mascotas a las que prometo alguna vez conocer y por esa habilidad de hacerme reír con

cualquier palabra y en cualquier momento.

Aos professores e professoras do Programa de Pós-graduação em Ecologia e Evolução

da UEFS, pela aprendizagem nas disciplinas e contribuições para este trabalho.

A Lara, Toy, Pitu, Arya, Saskia, Janis y Tricota.

Por último, obrigada a todas as mulheres na ciência, em especial às herpetólogas, por

serem exemplo e inspiração para muitas outras, por nos fazerem saber que estes espaços são e

podem ser muito mais ocupados por mulheres.

O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de

Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001.

SUMÁRIO

Resumo Geral ............................................................................................................................ 1

Abstract ..................................................................................................................................... 2

Fundamentação Teórica ............................................................................................................ 3

Efeitos do fogo sobre a diversidade biológica ................................................................ 3

Mudanças ambientais e algumas consequências em anfíbios......................................... 4

Efeitos do fogo sobre a anurofauna ................................................................................ 7

Hipótese .................................................................................................................................... 8

Referências Bibliográficas......................................................................................................... 9

Introdução ............................................................................................................................... 15

Materiais e Métodos ................................................................................................................ 17

Área de Estudo ............................................................................................................ 17

Espécie de Estudo......................................................................................................... 20

Procedimentos Gerais .................................................................................................. 20

Análises Bioacústicas................................................................................................... 21

Análises de Dados ........................................................................................................ 22

Índices de condição corporal ............................................................................ 22

Fauna parasitária .............................................................................................. 23

Parâmetros acústicos ........................................................................................ 23

Resultados ............................................................................................................................... 23

Discussão ................................................................................................................................ 28

Conclusões e Considerações Gerais ........................................................................................ 30

Agradecimentos ....................................................................................................................... 30

Referências Bibliográficas ...................................................................................................... 31

Anexos ..................................................................................................................................... 36

1

Influência do fogo sobre populações de Scinax montivagus (Anura: Hylidae)

RESUMO GERAL Os incêndios florestais geram várias consequências, tanto diretas como indiretas, para a

biodiversidade global, regional e local. Sendo um fenômeno natural e característico de certas

regiões, o fogo é um componente necessário para muitos ciclos biológicos e geoquímicos. Os

efeitos na biodiversidade variam de acordo com a intensidade de incêndios, a região e grupo

taxonômico. Um dos grupos taxonômicos negativamente afetados perante distúrbios ambientais

são os anfíbios anuros, devido sua alta sensibilidade frente às mudanças do habitat. A Chapada

Diamantina é uma ecorregião caracterizada por um mosaico de formações vegetais típicas do

Cerrado e da Caatinga, sendo ocupada principalmente por Campos Rupestres. O objetivo deste

trabalho foi comparar populações da espécie endêmica Scinax montivagus, entre áreas com

diferentes históricos de incêndios. O estudo centrou-se dentro dos limites do Parque Nacional

Chapada Diamantina, unidade de conservação que abarca mais de 150.000 hectares, incluindo

os Municípios de Lençóis, Palmeiras, Andaraí e Mucugê, Estado da Bahia, Brasil.

Comparamos parâmetros acústicos do canto de anúncio, índices de condição corporal e carga

parasitária entre populações presentes em áreas queimadas recentemente e sem queimadas

recentes. Para obter dados nesses dois níveis amostramos nove pontos contendo populações da

espécie em estudo em áreas que tiveram incêndios no ano 2015 e outros 10 pontos em áreas

que não são incendiadas desde 2008. Não houve diferença no índice de condição corporal

considerado (Índice de Condição Residual) nem na carga parasitária. No entanto, a taxa de

canto foi significativamente menor nas áreas queimadas. Por ser uma espécie endêmica, S.

montivagus pode estar adaptada à incêndios naturais ocorrentes na Chapada Diamantina.

Entretanto, concluímos que a espécie pode ser afetada negativamente na reprodução, pois a taxa

de emissão do canto é uma característica importante para o encontro e seleção de machos pelas

fêmeas.

Palavras-chave: Incêndios; Anurofauna; Vocalização; Chapada Diamantina

2

Fire influence on Scinax montivagus (Anura: Hylidae) populations

ABSTRACT

Forest wildfires have diverse consequences, both direct and indirect, for global, regional

and local biodiversity. At being a natural phenomenon and characteristic of certain regions, fire

is a necessary component for many biological and geochemical cycles. The consequences for

biodiversity vary according to the fire intensity, the region and taxonomic group. One of the

taxonomic groups most affected by environmental disturbances is anuran amphibians, due to

characteristics that afford them high sensitivity to changes in their habitat. Chapada Diamantina

ecoregion is a mosaic of vegetable formations typical to the Cerrado and Caatinga biomes,

being mainly occupied by Campos Rupestres. The aim of this work was to compare the endemic

species Scinax montivagus’s fitness in recently burned areas and areas without recent fires. The

study focused on the limits of the Chapada Diamantina National Park, a conservation unit that

covers more than 150.000 hectares, including Lençóis, Palmeiras, Andaraí and Mucugê

Municipalities, State of Bahia, Brazil. We compared acoustic properties, body condition

indexes and parasites load between populations occurring in areas with different historical

wildfires. We sampled nine points in areas that were burned in 2015 and 10 points in areas that

have not been burned since 2008. There was no difference in the body condition index

considered (Residual Condition Index) or in the parasitic loads. However, the calling rate was

significantly lower in recent burned areas. By being an endemic species, S. montivagus might

be adapted to frequent fires in the Chapada Diamantina. However, we concluded that the species

could be negatively affected mainly in reproduction, because the calling rate is an important

feature for females to find and select males.

Key words: Fires; Anurans; Fitness; Chapada Diamantina

3

FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA

Efeitos do fogo sobre a diversidade biológica

Os incêndios florestais muitas vezes são impulsionados pelo desmatamento, e podem

gerar diversos problemas globais, como o aumento na concentração de CO2, que amplia o efeito

estufa (Westerling et al. 2006). Em escala regional, o fogo pode produzir diversas

consequências, entre elas, limitação na formação de nuvens e precipitação. Já em uma escala

local, é possível observar principalmente o aumento da temperatura da superfície do solo

(Andreae et al. 2004; Randerson et al. 2006).

Os efeitos do fogo sobre a biodiversidade são diversos e sua magnitude depende de

muitos outros fatores, como a intensidade e o regime dos incêndios, o tipo de combustão e tipo

de solo (Bowman, 2009). A diminuição da riqueza, modificação da composição de espécies na

comunidade ou restrição do tamanho populacional por mortalidade direta ou por diminuição da

taxa de sobrevivência após as queimadas são usuais (Hailey, 2000; Bury, 2004; Cleary et al.

2004; Webb e Shine, 2008; Bowman et al. 2009; Cano e Laynaud, 2010; Pastro et al. 2011;

Pastro et al. 2014), principalmente em grupos de baixa taxa de dispersão (Kortello e Ham 2009).

Em contrapartida, vários autores entendem o fogo como um componente vital para a

regulação ecológica, defendendo assim os incêndios controlados periodicamente em florestas

ou savanas para evitar a acumulação de combustível (Hossack e Corn, 2007; Alves e Gonçalves,

2011; Hossack e Pilliod, 2011).

Em biomas abertos, como o Cerrado ou a Caatinga, muitas espécies vegetais são

pirófitas, conseguindo se reproduzir somente depois da passagem do fogo. Por isso, Alves e

Gonçalves (2011) defendem que nos campos rupestres, os incêndios são necessários para a

sobrevivência das espécies e a manutenção do ecossistema. No entanto, mencionam que estes

não deveriam ser tão frequentes porque poderiam interferir negativamente nas espécies

arbóreas.

Contudo, outros autores, afirmam que o fogo pode causar uma alteração nas

abundâncias relativas das espécies, levando a uma simplificação progressiva da composição

florística ao longo do tempo (Figueira et al., 2016; Libano e Felfili, 2006). Isto se deve a que o

fogo e outros distúrbios antropogênicos eliminam as formações florestais, portanto as áreas

4

abertas são ocupadas principalmente por herbáceas e sub-arbustos de baixo crescimento

tolerantes ao fogo (Funch et al., 2009).

Por outro lado, Neves e Conceição (2010) observaram que não havia grandes diferenças

em áreas de Campos Rupestres na Chapada Diamantina depois de oito meses do incêndio. No

entanto, mencionam que é necessário um monitoramento temporal para entender por completo

a regeneração vegetal na área.

Outros autores concluíram que a fenologia das plantas características do Cerrado

(Dodonov et al., 2018) e sua alometria (Dodonov et al., 2014), assim como a germinação de

suas sementes (Daibes et al., 2017) podem ser afetadas pelo fogo, mas os efeitos variam com

cada espécie, mesmo estas sendo ecologicamente similares.

Mudanças ambientais e algumas consequências em anfíbios

Condicionados pela ectotermia e pele permeável, os anfíbios são o grupo de tetrápodes

mais susceptíveis às vicissitudes do ambiente, motivo pelo qual são foco de muitos estudos que

avaliam impactos ambientais causados por diferentes pressões antrópicas ou naturais

(Duellman e Trueb, 1994). Por exemplo, a taxa de crescimento dos anfíbios é regulada por

vários fatores como disponibilidade e abundância de alimentos, tipo de presas consumidas, taxa

de captura de presas, que por sua vez são determinados por fatores abióticos, como o nível de

distúrbio da área (Duellman e Trueb, 1994). Estudos anteriores compararam o comprimento do

corpo de diferentes espécies de anuros presentes em ambientes alterados e não alterados,

obtendo uma correlação negativa entre o tamanho corporal da população e a presença de

alteração antropogênica nas áreas estudadas (Gray e Smith, 2005; Neckel-Oliveira e Gascon,

2006; Cvektovik et al. 2008; Delgado-Acevedo e Restrepo, 2008).

Entre os fatores ambientais que afetam o tamanho corporal das populações dos anuros,

podemos citar o tipo de uso de solo (Gray e Smith, 2005), a fragmentação (Neckel-Oliveira e

Gascon, 2006), perda de hábitat (Delgado-Acevedo e Restrepo, 2008), latitude, altitude e

temperatura (Cvektovik et al., 2008). O tamanho corporal influencia a taxa de sobrevivência do

indivíduo, já que determina outros fatores como quantidade de presas a serem capturadas e

vantagens em disputas territoriais (Berven, 1981). Também é importante para o sucesso

reprodutivo, principalmente nos machos, tanto pela preferência das fêmeas por machos de

maior tamanho, como na regulação dos parâmetros acústicos (Gerhardt e Huber, 2002; Wells,

2007).

5

Dados do tamanho corpóreo de indivíduos incorporam os índices de condição corporal

(ICC), os quais têm sido utilizados na biologia da conservação, já que estão associados a fatores

como qualidade ambiental, disponibilidade de alimentos, investimento reprodutivo, taxas de

sobrevivência, entre outros (Green, 2001; Castellano et al., 2004; Sztactecsny e Schabetsberger,

2005).

Os ICC se baseiam na relação entre massa corporal e algum indicador de tamanho

corporal (ITC), assumindo sempre que a massa aumenta linearmente com o ITC e que a

condição corporal “verdadeira” (proporção de massa corporal composta por reservas de

energia) é independente do ITC (Green, 2001).

Os ICC baseados em razões são aqueles que são calculados pela divisão entre a massa

corporal e o ITC, que muitas vezes se encontra elevado a alguma potência, assumindo que a

massa e a dimensão linear se incrementam isométricamente, como por exemplo, o índice de

Fulton (Cone, 1989; Jakob et al 1996; Green, 2001; Bancila et al., 2010). Outros índices são

calculados pelos resíduos da regressão linear entre e massa e o ITC (Jakob et al 1996; Bancila

et al., 2010), com o fim de eliminar qualquer colinearidade entre as variáveis (Lance, 1988).

Vários índices foram utilizados para estudar populações de anfíbios considerando

diferentes parâmetros como altitude, diversidade vegetal do ambiente, disponibilidade de

alimentos e variações ontogenéticas (Denoel et al., 2002; Sztatecsny e Schabetsberger, 2005;

Karraker e Welsh Jr., 2006; Bancila et al., 2010).

Diversos estudos demostraram que vários agentes químicos presentes no ambiente,

principalmente químicos de desregulação endócrina, podem interferir no funcionamento

hormonal da vida humana e silvestre. Estes agentes podem ser introduzidos aos organismos

pela ingestão de alimentos ou água, pela pele ou pelo sistema respiratório. No caso dos anuros,

uma das consequências é a modificação do rendimento acústico a curto e longo prazo (Behrends

et al. 2010; Hoffman e Kloas, 2012; Bergman et al., 2012; Huang et al., 2015).

Huang et al. (2015) demostraram que a exposição à baixos níveis de cadmio, presente

em muitas áreas de cultivos, gerou uma diminuição na duração e na taxa de canto dos machos

de Pelophylax nigromaculata, como também afetou o tempo de resposta ao canto das fêmeas.

Por outro lado, a hipótese de adaptação acústica sugere que os indivíduos são capazes

de adaptar os parâmetros acústicos ao ambiente no qual vocalizam (Morton, 1975; Hansen,

1979; Boncoraglio e Saino, 2007), já que fatores como a temperatura e a estrutura da vegetação

6

influenciam não somente a produção do som, mas também a sua propagação e degradação

(Forrest, 1994).

Em anuros, esta hipótese foi suportada por vários estudos em diversas famílias (Goutte

et al., 2017). Os parâmetros espectrais parecem ser mais afetados do que os temporais,

principalmente perante diferentes ruídos ambientais (Ziegler et al., 2011; Vargas-Salinas e

Amesquita, 2013; Zhang et al., 2015).

O ambiente pode também determinar outros indicadores de saúde do animal, como o

nível de endoparasitismo nos indivíduos (Aho, 1990; Marcogliese, 2004). Daszak et al. (2001)

atribuíram a maioria das doenças emergentes em animais silvestres à introdução de agentes

patógenos por atividades antropogênicas, tanto por movimento dos patógenos por humanos

como por introdução de animais domésticos nas áreas silvestres.

Ainda não está muito bem entendido como as alterações ambientais regulam a riqueza

e abundância de parasitas nos anuros, já que estas medidas também estão associadas a vários

fatores, como espécie (Aguiar et al. 2014), resposta imunológica do hospedeiro (Marcogliese,

2004) e tamanho corporal (Campião et al. 2016.1).

Alguns parasitas, principalmente aqueles com hospedeiros intermediários, tendem a

diminuir em locais perturbados, já que eles também sofrem as consequências dos impactos

antrópicos para completar seus ciclos de vida (Marcogliese, 2005). Distúrbios como

acidificação, eutrofização e contaminação química parecem reduzir a riqueza de macroparasitas

(Marcogliese, 2004).

Campião et al. (2016.2) compararam a fauna parasitária dos anuros em uma área de

reserva natural e em uma área de pastagens utilizada para a pecuária extensiva. Não foram

encontradas muitas diferenças entre as espécies de hospedeiros, mas sim na composição da

assembleia de parasitas, que variou em riqueza entre os pontos de coleta. Esses resultados

possivelmente estão associados a atividade humana, a qual impõem restrições à ocorrência de

certos tipos de hospedeiros limitando o desenvolvimento de parasitas com ciclo de vida

complexos.

Outros autores mencionam que o impacto ambiental favorece a infecção por parasitas

em anuros, já que estes podem alterar a abundância e distribuição devido às modificações no

hábitat, como mudança do uso do solo e contaminação por pesticidas (Johnson e McKensie,

2008; Vidal-Martínez, 2010).

7

Efeitos do fogo sobre a anurofauna

Os efeitos do fogo sobre os anfíbios são espécie-específicos e variam com a região e o

tipo de habitat (Hossack e Corn, 2007; Hossack e Pilliod, 2011; Hossack, Lowe e Corn 2013;

Pilliod et al. 2013).

Hossack e Corn (2007), por exemplo, não acharam evidências de que o fogo tenha

afetado negativamente as populações de Ambystoma macrodactylum e Rana luteiventris. Ao

contrário, Bufo boreas respondeu positivamente ao fogo, pelo menos a curto prazo, colonizando

várias áreas recém queimadas. No entanto, as três espécies consideradas são generalistas e

características das primeiras etapas da sucessão e, portanto, os resultados poderiam ser distintos

se considerássemos espécies com requerimentos ecológicos mais especializados.

Um estudo realizado na Austrália procurou saber qual é o impacto do fogo prescrito em

florestas do Oeste australiano sobre populações de Geocrinia lutea (Driscoll e Roberts, 1997).

Os autores concluíram que os incêndios frequentes estavam relacionados com um forte declínio

na quantidade de machos vocalizando nas áreas, mesmo tendo passado dois anos da queimada.

Hossack, Lowe e Corn (2013) estudaram os efeitos do fogo em três espécies de anfíbios

a curto e longo prazo, no Parque Nacional Glacier, (Montana, EUA), uma área com um alto

histórico de incêndios desde 1988. Observaram que as taxas de ocupação de duas espécies

diminuíram após longos períodos pós-incêndios (7 a 21 anos).

Cano e Leynaud (2001) compararam a riqueza, composição e abundância da

herpetofauna de lugares com diferentes históricos de queimadas no Nordeste da Argentina e

perceberam que a riqueza dos anfíbios foi menor nos lugares com incêndios mais recentes.

Considerando, então, que os incêndios trazem diversas consequências para as

populações de anuros e que a Chapada Diamantina está sujeita a um regime de fogo, neste

estudo foi testada a seguinte hipótese:

8

Hipótese

O tempo decorrente desde o último incêndio em uma área pode afetar índices de condição

corporal, investimento acústico em reprodução e a interação com parasitas na espécie de

perereca Scinax montivagus.

Previsões

1. Os indivíduos presentes em áreas com incêndios mais recentes terão investimentos

acústicos (taxa de canto, duração do canto e intensidade) inferiores em relação aos

indivíduos presentes em áreas incendiadas há mais de 10 anos;

2. Os indivíduos presentes em áreas com incêndios mais recentes apresentarão menor

carga de endoparasitas nematódeos do que indivíduos presentes em áreas

incendiadas há mais de 10 anos;

3. Os indivíduos presentes em áreas com incêndios mais recentes apresentarão

menores índices de condição corporal, obtidos a partir medidas morfométricas

(comprimento rosto-cloacal e massa corporal), do que indivíduos presentes em áreas

incendiadas há mais de 10 anos.

9

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14

Histórico de incêndio afeta comportamento acústico, mas não condições 1

corpóreas e interações com parasitas em populações de uma perereca 2

endêmica de uma região montanhosa no Nordeste do Brasil 3

Autora: Diana Coronel Bejarano¹* 4

Orientadora: Flora Acuña Juncá¹ 5

6

¹ Divisão de Anfíbios e Répteis – Museu de Zoologia – Universidade Estadual de Feira de 7

Santana. Campus Universitário. Avenida Transnordestina, S/N. CEP 44036-900 8

* Autora para correspondência: dicbejarano@gmail.com 9

Resumo 10

O fogo é um fenômeno natural e um componente necessário para muitos ciclos 11

biológicos e ecossistêmicos. Apesar disso, muitos animais podem ser negativamente afetados 12

por ele, já que os subprodutos oriundos da queima da vegetação podem ser diretamente nocivos 13

ou simplesmente mudarem drasticamente a configuração e estrutura de uma paisagem. Os 14

anuros são um dos grupos mais afetados frente distúrbios ambientais, entretanto, pouco se sabe 15

sobre as consequências decorrentes de incêndios sobre espécies do grupo. Neste trabalho nós 16

comparamos traços acústicos, condições corpóreas e interação com parasitas de populações da 17

espécie Scinax montivagus entre áreas com diferentes históricos de incêndios. Para isso, 18

amostramos 19 populações locais ocorrentes em áreas com dois níveis de tempo decorrente do 19

último incêndio: áreas com incêndios recentes (ocorridos entre 2015 e 2018) e áreas sem 20

incêndios recentes (registros de incêndio ocorridos há mais de 10 anos) dentro do Parque 21

Nacional Chapada Diamantina, Bahia, Brasil. Não registramos variações no índice de condição 22

corporal e carga parasitária entre as populações ocorrentes em áreas com e sem incêndios 23

recentes. No entanto, os machos de populações distribuídas nas áreas mais recentemente 24

incendiadas apresentaram vocalizações com menores taxas de repetição do que os machos de 25

populações distribuídas em áreas incendiadas há mais de 10 anos. Por isso, concluímos que as 26

modificações ambientais causadas pelo fogo possivelmente estão alterando o comportamento 27

acústico nessa espécie, o que poderia ser um resultado do estresse fisiológico enfrentado pelos 28

machos da espécie ou de mudanças na estrutura demográfica dessas populações. 29

Palavras-chave: Incêndios; Anurofauna; Aptidão; Chapada Diamantina 30

15

1. INTRODUÇÃO 31

O fogo é um fenômeno global cujas consequências ainda não são conhecidas em sua 32

totalidade. Embora seja um importante fator de regulação nos ciclos biogeoquímicos, os 33

incêndios descontrolados são responsáveis por grandes perdas econômicas e de biodiversidade 34

(Bowman et al. 2009). De modo geral, os incêndios florestais liberam alta quantidade de gases 35

do efeito estufa e outras partículas que reduzem a capacidade da atmosfera de amortizar a 36

concentração de CO₂, intensificando o aquecimento global (Kaufman et al. 1990) e causando 37

mudanças na composição e estrutura vegetal dos ambientes (Mistry, 1998; Chen et al., 2013). 38

Consequentemente, a fauna local também é afetada pelos incêndios. Assim, enquanto alguns 39

organismos conseguem se habituar ou mesmo se aproveitar dos subprodutos da queima de 40

vegetação, como as cinzas, ou a heterogeneidade gerada na paisagem, outros grupos de 41

organismos parecem diminuir a sua diversidade (Mistry, 1998). Entre répteis e anfíbios, os 42

efeitos do fogo são diversos e podem modificara área de ocupação, estrutura etária, densidade 43

populacional, composição e riqueza de espécies (Bury et al., 2000; Bury, 2004; Costa et al., 44

2013). 45

Em anfíbios, a alta dependência fisiológica da umidade e corpos de água para 46

reprodução e a baixa capacidade de dispersão da maioria das espécies os tornam muito sensíveis 47

às mudanças no seu hábitat (Duellman e Trueb, 1994; Lambeck, 1997; Noss, 1999; Carignan e 48

Villard, 2002; Zug et al., 2001). Por tanto, eles são considerados ótimos indicadores de 49

mudanças na qualidade ambiental, causadas por alteração na composição da vegetação, 50

exploração de recursos naturais, introdução de espécies exóticas, aquecimento global, 51

acidificação do solo, poluição do ar, entre outros fatores (Cano e Laynaud, 2000; Carignan e 52

Villard, 2002; Bury, 2004; Keyser et al., 2004; Gardner et al., 2007). 53

Para os anfíbios, mudança no tamanho corporal está entre as principais consequências 54

observadas para populações em ambientes alterados, pois o mesmo varia diretamente com a 55

qualidade e quantidade de alimentos consumidos durante a vida e também com a energia 56

utilizada para a captura de presas, influenciando na taxa de sobrevivência (Gibbons e McCarthy, 57

1986; Duellman e Trueb, 1994). Nos anuros, o tamanho pode influenciar na quantidade de 58

microhabitats utilizados (Newman e Dunham, 1994), maior quantidade e variedade de presas 59

consumidas (Newman, 1999; Flower e Graves, 2005) e, muitas vezes, um maior tamanho do 60

macho resulta em uma vantagem nas disputas territoriais, assim como a preferência das fêmeas 61

16

para a reprodução (Duellman e Trueb, 1994). Em muitas espécies, o tamanho das fêmeas está 62

positivamente correlacionado à quantidade de ovos (Berven, 1981). 63

Os índices de condição corporal utilizam o tamanho corpóreo para avaliar o estado 64

nutricional do indivíduo (Jakob et al., 1996). Estes índices indicam o tamanho relativo das 65

reservas energéticas e podem ser relacionados à saúde dos animais (Peig e Green, 2009). A 66

condição corporal é determinada relacionando-se a massa corporal à alguma medida 67

morfométrica do indivíduo (Jakob et al., 1996; Viblanc et al., 2012). 68

Por outro lado, em muitas espécies de anfíbios a cargas parasitárias está relacionada à 69

saúde do indivíduo, uma vez que a riqueza de espécies e abundância podem a aumentar em 70

ambientes alterados (Christin et al., 2003; McKenzie, 2007). Entre os parasitas que utilizam 71

anfíbios como hospedeiros, foram registrados nematódeos, trematódeas, cestoides, protozoários 72

e ectoparasitas (Johnson e Sutherland, 2003; Johnson e McKenzie, 2008; Sparling, 2009). 73

Atividades com alto custo energético são consideradas indicadoras de variações 74

fisiológicas correlacionadas ao desempenho físico (Pough et al., 1992). Isto é, como medidas 75

diretas de custos metabólicos são difíceis de obter, estas atividades evidenciam indiretamente 76

restrições fisiológicas (Wells e Taigen, 1990). Como a vocalização requer uma alta capacidade 77

aeróbica e, portanto, alto gasto de energia, os parâmetros acústicos refletem o estado de saúde 78

do indivíduo (Bevier, 1997; Wells, 2001; Wells e Schwartz, 2007). Por exemplo, as taxas de 79

repetição de canto diminuem com baixas temperaturas, assim como aumentam com maior 80

disponibilidade de alimentos (Wells e Taigen, 1992). O custo energético das vocalizações está 81

relacionado com a intensidade e o tempo investido no canto. Neste sentido, a taxa de repetição 82

de canto está diretamente relacionada à quantidade de oxigênio consumido durante as 83

vocalizações, que por sua vez, indica o esforço utilizado nos cantos (Pough et al., 1992). 84

Os cantos dos anuros carregam várias informações, como identidade específica, 85

disponibilidade sexual, localização, tamanho e identidade individual do emissor (Gerhardt e 86

Huber, 2002; Wells, 2007). Alterações nos parâmetros acústicos podem influenciar 87

diretamente o sucesso reprodutivo dos indivíduos ou mesmo o resultado de conflitos territoriais, 88

pois a seleção sexual favorece os machos com maior taxa de repetição, intensidade e duração 89

dos cantos (Wells e Taigen, 1990; Duellman e Trueb, 1994; Waldman, 2001; Gerhardt e Huber, 90

2002; Reichert e Gerhardt, 2013). 91

17

O Parque Nacional Chapada Diamantina (PNCD), localizado no estado da Bahia, é uma 92

área de alta relevância para o estudo e conservação da herpetofauna, pela alta complexidade 93

ecológica e grande número de espécies endêmicas (Juncá et al., 2005; Freitas et al., 2012, 94

Magalhães et al., 2015). No entanto, tem sofrido um histórico de queimadas há mais de 30 anos, 95

contribuindo com altas concentrações de gases de efeito estufa. Entre 1985 e 2010, 61% da área 96

do Parque foi afetada por incêndios (Gonçalves et al., 2011). 97

Aqui testamos a hipótese de que os incêndios frequentes no Parque Nacional da Chapada 98

Diamantina podem influenciar a expressão de traços acústicos, índices corpóreos e carga de 99

parasitas em indivíduos das populações locais de Scinax montivagus Juncá et al. 2015, um 100

hilídeo endêmico dessa região. Aqui também discutimos as implicações do controle de 101

incêndios sobre as características estudadas em machos dessa espécie em curto e longo prazo. 102

103

2. MATERIAIS E MÉTODOS 104

2.1. Área de Estudo 105

Nosso estudo foi realizado no Parque Nacional Chapada Diamantina (PNCD), 106

localizado na Chapada Diamantina, um complexo de serras localizadas na região central do 107

estado da Bahia, Brasil (Figura 1). A vegetação é composta por um mosaico com formações 108

vegetais típicas da Caatinga, Cerrado, Campos Rupestres e alguns enclaves com formações 109

deciduais e semideciduais associadas a Mata Atlântica (Rocha et al., 2005). 110

Esta unidade de conservação integral abarca os municípios de Andaraí, Ibicoara, Itaetê, 111

Lençóis, Mucugê e Palmeiras, tem extensão de aproximadamente 1520 km² e elevações que 112

variam entre 400 e 1700 metros sobre acima do nível do mar (anm). O clima apresenta um 113

inverno seco e um verão com muitas precipitações, principalmente entre os meses de novembro 114

a março, com uma média anual de 1192 mm (Funch e Harley, 2007; Harley, 1995). Os Campos 115

Rupestres ocupam aproximadamente 65% do parque e são caracterizados por uma vegetação 116

arbustiva e subarbustiva, que cresce em solos rochosos com mosaicos de pequenas árvores 117

(Harley, 1995; Funch e Harley, 2007). 118

18

119 Figura 1. Localização da área de estudo. Em verde, a região da Chapada Diamantina, e em amarelo, o Parque 120 Nacional da Chapada Diamantina, Bahia, Brasil. 121

122

123

124

19

A figura 2 representa as áreas do PNCD com registros de incêndios entre 2015 e 2018. 125

Populações de Scinax montivagus foram amostradas em nove corpos de água em áreas atingidas 126

por incêndios recentes (daqui em diante, queimadas recentemente) e 10 corpos de água em áreas 127

onde não houveram registros de incêndios ao menos nos últimos 10 anos (daqui em diante, sem 128

queimadas recentes). 129

130

131 Figura 2. Mapa do Parque Nacional da Chapada Diamantina com os focos de incêndio entre os anos 2015 e 2018. 132 Os pontos verdes representam os pontos de coleta em áreas sem queimadas recentes e os pontos vermelhos 133 representam os pontos de coleta em áreas incendiadas no ano 2015. 134 135

136

20

2.2. Espécie de estudo 137

Scinax montivagus Juncá et al. 2015 (Figura 3) é um hilídeo de comprimento rostro-138

cloacal (CRC) entre 25.9 e 32.2 mm. Trata-se de uma espécie endêmica de ocorrência restrita 139

à ecorregião da Chapada Diamantina sensu Velloso et al. (2002). A espécie é encontrada 140

principalmente em áreas rochosas de Campos Rupestres. Machos são encontrados em atividade 141

acústica entre os meses de novembro e janeiro (Juncá et al. 2015). O canto de anúncio de S. 142

montivagus se caracteriza por uma única nota composta por entre 9 e 15 pulsos. A duração do 143

canto varia entre 0,14 e 0,24 segundos, a taxa de pulso varia entre 53,42 e 64,1 pulsos por 144

segundo e o intervalo entre cantos varia entre 0,70 e 6,86 segundos. A frequência dominante 145

coincide com a frequência fundamental e oscila entre 1,54 e 1,84 kHz. 146

147 148

Figura 3. A. Espécime de Scinax montivagus B. Oscilograma (acima) e espectograma (embaixo) de 149 Scinax montivagus. 150

151

2.3. Procedimentos Gerais 152

Realizamos 5 campanhas para coleta de dados ao longo dos meses de novembro de 2018 153

e janeiro, abril, maio e junho de 2019, completando os 19 pontos de amostragem. Em cada 154

ponto (corpo d’água) realizamos uma única amostragem. Nós caracterizamos cada corpo 155

d’água segundo suas medidas de comprimento e largura. 156

Nós realizamos a amostragem dentro dos horários típicos de atividade da espécie, 157

aproximadamente no período das 18:00 às 23:00 h. Gravamos o canto de anúncio de 65 machos 158

de Scinax montivagus utilizando gravador digital Marantz PMD661, acoplado a um microfone 159

unidirecional Sennheiser ME66. A cada gravação, obtivemos dados de temperatura e umidade 160

do ar utilizando termohigrômetro digital (modelo e marca). A distância entre o microfone e o 161

A B

21

macho emissor em cada gravação foi, aproximadamente, de 30 cm. A entrada de som foi 162

padronizada, gravando sempre com o mesmo ganho. Após as gravações, 56 machos foram 163

coletados e, em laboratório, foram fixados e depositados na coleção de Anfíbios e Répteis do 164

Museu de Zoologia de Feira de Santana. As gravações foram arquivadas na sonoteca da Divisão 165

de Anfíbios e Répteis do Museu de Zoologia de Feira de Santana. 166

Dentro de cada ponto de amostragem nós calculamos a densidade de machos 167

vocalmente ativos no momento da gravação. Para isso dividimos a quantidade de machos 168

vocalizando pela área total de ocupação deles. Para ter uma estimativa real da abundância, para 169

a área de ocupação dos machos, foi utilizada distância entre os indivíduos mais distantes entre 170

si multiplicado pela largura do corpo d’água. A largura do corpo de água foi uma medida que 171

variou pouco (de 0,6 a 10,3 m), pois na sua maioria tratavam-se de córregos e nascentes. 172

Em laboratório, os indivíduos foram retirados do álcool para secagem e posterior 173

pesagem. Foram mantidos por dez minutos sobre papel filtro, em temperatura ambiente, foram 174

pesados com um dinamômetro da marca Pesola® de capacidade 10g e divisão de 0,1g e 175

medidos com um paquímetro de precisão de 0,1 mm. A medida corporal analisada foi o 176

comprimento rostro-cloacal. Posteriormente, os indivíduos foram dissecados, retirando o 177

estômago e intestino para a busca e contagem de endoparasitas. Os parasitas foram 178

fotografados, mantidos em álcool 70%, e posteriormente identificados. 179

2.4 Análises bioacústicas 180

Nós analisamos entre 10 e 30 cantos de cada macho gravado usando o programa Raven® 181

Pro 1.3 (Cornell Lab of Ornithology). Os parâmetros acústicos analisados foram duração do 182

canto (s), taxa de canto (número de cantos/duração da gravação) e intensidade relativa (peak 183

power dB). Os valores dos parâmetros duração de canto e intensidade foram medidos utilizando 184

as funções Delta time e Peak power a partir do espectrograma obtido a partir dos seguintes 185

parâmetros de resolução: filter bandwidth 248 Hz, frame length = 5,8 ms, time grid resolution 186

– 2,9 ms, frequency grid resolution = 172 Hz, FFT size = 256. Os valores referentes à taxa de 187

canto foram obtidos para cada gravação a partir do número total de cantos registrados no áudio 188

dividido pelo período de tempo entre a primeira e última vocalização presente no áudio 189

190

191

22

2.5. Análise de dados 192

Para todas as análises paramétricas checamos as suposições de normalidade e 193

homocedasticidade, utilizando o teste de Shapiro-Wilk e análise gráfica da dispersão dos dados. 194

Nós utilizamos Teste T para comparar os índices de condição corporal entre as áreas com 195

diferentes históricos de incêndios. As variáveis com distribuição não normal foram 196

transformadas através dos valores de logaritmo natural. Os testes foram realizados com o 197

software R (R Core Team, 2011) e Past 3.26 (Hammer et al., 2001). 198

199

2.5.1 Índices de Condição Corporal 200

Para a análise da condição corporal frente a pressão do fogo, foram escolhidos dois 201

índices (ICC): 202

1) Índice de Fulton: 203

𝐹𝑈𝐿𝑇𝑂𝑁 =𝑚𝑎𝑠𝑠𝑎

𝐼𝑇𝐶3∗ 105 204

Sendo ITC o indicador de tamanho corporal (comprimento rostro-cloacal e largura do 205

abdome) de cada indivíduo. 206

2) O Índice de Condição Residual (ICR), que foi dado pelos resíduos da seguinte regressão 207

linear: 208

𝑟𝑒𝑠í𝑑𝑢𝑜 = 𝑚𝑎𝑠𝑠𝑎 − 𝑚𝑝 209

Sendo 𝑚𝑝 a massa prevista pela regressão linear de massa corporal em função do ITC. 210

211

Para verificar a independência do ICC em relação ao tamanho corporal do indivíduo, 212

nós utilizamos o coeficiente de correlação de Pearson (r), usando o software Past 3.26 (Hammer 213

et al., 2001). 214

A regressão linear da massa em função do comprimento rostro-cloacal (CRC) (Figura 215

4) foi significativa para ambos os grupos: queimadas antigas (r2 = 0,309; F = 11,33; P<0,05) e 216

queimadas recentes (r2 = 0.100; F = 4.562; P<0,05), portanto, foi a medida utilizada para o 217

cálculo dos ICC. 218

23

2.5.2 Fauna parasitária 219

Foram dissecados um total de 64 indivíduos, dos quais 26 correspondiam a áreas sem 220

queimadas recentes e 38 queimadas recentemente. Para determinar se a variação na carga de 221

parasitas por indivíduo é explicada pelas áreas com diferentes históricos de incêndio, foi 222

construído um modelo linear generalizado (GLM), utilizando a distribuição de Poisson. A 223

variável dependente utilizada foi a carga de parasitas e a independente foram as áreas com 224

queimadas antigas ou recentes. Este modelo foi comparado com o modelo nulo através de um 225

teste chi quadrado. Para a análise do resíduo, foi utilizada a função “rdiagnostic” do pacote 226

RT4Bio (Reis Jr. et al., 2013). A sobredispersão foi corregida com a distribuição binomial 227

negativa, utilizando o pacote MASS (Venables e Ripley, 2002). 228

2.5.3 Parâmetros acústicos 229

Para comparar as vocalizações entre as áreas com queimadas recentes e antigas, os 230

parâmetros acústicos foram correlacionados com as variáveis ambientais (temperatura e 231

umidade) e com a densidade, para verificar se os parâmetros são influenciados por estes fatores. 232

Para os parâmetros que foram independentes das variáveis ambientais, foi realizado um 233

teste T em função da área (queimadas recentemente ou sem queimadas recentes). Para os 234

parâmetros com correlação significativa com uma ou mais variáveis ambientais, foi realizado 235

um teste ANCOVA, incluindo a variável correlacionada. Os testes foram realizados com o 236

software Past 3.26 (Hammer et al., 2001). 237

238

3. RESULTADOS 239

Nós registramos a espécie ao longo das cinco campanhas de amostragem em um total 240

de 19 locais (Figura 2). A abundância de machos variou de 1 a 10 nas áreas com incêndios mais 241

recentes e de 1 a 7 nas áreas com registros de incêndios mais antigos. 242

Nas áreas sem queimadas recentes, o CRC dos machos amostrados variou de 23,33 a 243

27,70 mm, enquanto a massa variou de 0,9 a 1,4 g. Nas áreas queimadas recentemente, o CRC 244

variou de 23,89 a 27,83 mm e a massa de 0,8 a 1,2 g. 245

O índice de Fulton apresentou distribuição normal (P>0,05). Os dois grupos 246

apresentaram diferença significativa (F = 17.150; P<0,05), sendo que nas áreas sem queimadas 247

recentes o ICC foi mais alto do que nas áreas queimadas recentemente (figura 4A). Não houve 248

24

correlação entre o índice de Fulton e o CRC para o grupo das áreas com queimadas antigas (r 249

= -0,290; P>0,05), mas a correlação foi significativa para os indivíduos presentes em áreas 250

queimadas recentemente (r = -0,580; P<0,05). 251

252

Figura 4. Índices de Condição Corporal em adultos de S. montivagus, em áreas sem queimadas recentes e 253 incendiadas no ano 2015 (queimadas recentemente) no Parque Nacional da Chapada Diamantina, Bahia, Brasil. 254 Os valores correspondem aos respectivos testes T. A: Índice de Fulton; B: Índice de Condição Residual. 255

256

Os modelos lineares para massa prevista (𝑚𝑝), com base no ICR, entre as áreas com 257

diferentes históricos de incêndio foram diferentes principalmente em relação às suas inclinações 258

Abaixo apresentamos os modelos de predição para cada classe de área: : 259

Áreas sem queimadas recentes: 𝑚𝑝 = −1,19055 + 0,08889 ∗ (𝐶𝑅𝐶) 260

Áreas queimadas recentemente: 𝑚𝑝 = −0,05575 + 0,04115 ∗ (𝐶𝑅𝐶) 261

262

25

263

Figura 5. Regressões lineares da massa corporal em função do comprimento rosto-cloacal para indivíduos de 264 Scinax montivagus de áreas sem queimadas recentes (azul) e em áreas queimadas recentemente (vermelho), no 265 Parque Nacional Chapada Diamantina, Bahia, Brasil. 266

267

O Índice de Condição Residual (ICR) apresentou distribuição normal (teste de Shapiro-268

Wilk, P>0,05). O teste T não mostrou diferença de ICR dos indivíduos entre as áreas de estudo 269

(P>0,05 – Figura 4B). Também não encontramos relação entre o ICR e o CRC para ambas as 270

áreas (sem queimadas recentes: r=-1,61e-05; P>0,05; queimadas recentemente: r= -3,05e-05; 271

P>0,05). 272

273

Quanto à carga parasitária, cinco indivíduos de áreas sem queimadas recentes (19,23% 274

dos indivíduos analisados) apresentaram endoparasitas e 14 nas áreas queimadas recentemente 275

(36,84% dos indivíduos analisados). Não houve diferença significativa (Chi²=2,29; P>0,05) 276

entre o número de indivíduos parasitados entre as áreas (Figura 6). Os endoparasitas 277

encontrados foram todos nematódeos dos gêneros Oxyascaris e Hedruris. 278

Os resultados de carga parasitária apresentaram uma distribuição não normal (Shapiro-279

Wilk P<0,05) e os resíduos não se adaptaram à distribuição de Poisson, então foi utilizada a 280

distribuição binomial negativa. Os testes de modelo seguiram o critério de menor AIC (tabela 281

1). Não houve diferença significativa entre o modelo alternativo e o modelo nulo (P>0,05), por 282

tanto não notamos diferenças de carga parasitária entre indivíduos ocupando áreas com 283

diferentes históricos de incêndios. 284

26

285 Figura 6. Carga parasitária entre as populações de Scinax montivagus em áreas sem queimadas recentes (desde 286 2008) e áreas queimadas recentemente (ano 2015) no Parque Nacional da Chapada Diamantina, Bahia, Brasil. 287 288 Tabela 1. Teste dos modelos de carga parasitária em Scinax montivagus no Parque Nacional da Chapada 289 Diamantina, Bahia, Brasil, seguindo diferentes distribuições de dados. 290

Valores Modelo nulo Modelo Poisson Binomial Negativa

AIC 134.2 134.2 137.8

Null Deviance 182.3 183.9 38.79

Residual Deviance 134.2 133.9 38.71

291

Nas áreas sem queimadas recentes, a duração do canto variou de 132 a 258 ms 292

(média=182, SD=0,02, 899 cantos), a intensidade variou de 78 a 97,30 dB (média=86,89, 293

SD=3,10) e a taxa de canto de 6,88 a 33,10 canto/s. Nas áreas queimadas recentemente, a 294

duração do canto variou de 139 a 243 ms (média=183, SD=0,02, 1052 cantos), a intensidade 295

variou de 60,6 a 109,1 dB (média=86,36, SD=4,89) e a taxa de canto de 4,69 a 30,52 canto/s. 296

Para os parâmetros acústicos, o teste de Shapiro-Wilk mostrou uma distribuição não normal 297

para a duração (P<0,05) e para a intensidade (P<0,05), e normal para a taxa de cantos (P>0,05). 298

Foram então logaritmizadas as três variáveis, o que normalizou a distribuição da duração 299

(P>0,05), mas não assim a energia (P<0,01). 300

A duração do canto apresentou correlação significativa com a temperatura (P<0,05) que 301

variou de 17,9 a 25,1 oC nas áreas sem queimadas recentes e 18,2 a 25,5 oC nas áreas queimadas 302

recentemente, mas não com a umidade (P>0,05), que variou de 54% a 90% nas áreas sem 303

queimadas recentes e de 55% a 89% nas áreas queimadas recentemente, ou com a densidade de 304

machos que vocalizavam (P>0,05) que variou de 0,02 a 4,76 machos por m2 nas áreas sem 305

27

queimadas recentes e de 0,02 a 0,5 nas áreas queimadas recentemente. Não houve correlação 306

significativa entre a taxa de canto e os parâmetros ambientais (P temperatura>0,05; P 307

umidade>0,05; P densidade>0,05). A intensidade também não apresentou correlação 308

significativa com nenhuma das variáveis (P temperatura>0,05; P umidade>0,05; P 309

densidade>0,05). 310

O teste ANCOVA não mostrou diferenças significativas (F=0,34; P>0,05) entre os 311

grupos (Figura 7). O teste T mostrou diferenças significativas entre ambos os grupos para a taxa 312

de canto (P<0,05), que foi mais alta nas áreas sem queimadas recentes do que nas áreas 313

queimadas recentemente (Figura 8). A intensidade foi comparada através de um teste de Mann-314

Whitney, que não mostrou diferenças significativas entre os grupos (P>0,05). 315

316 Figura 7. Duração do canto de anúncio de Scinax montivagus em áreas incendiadas no ano 2015 (pontos 317 vermelhos) e em áreas sem queimadas recentes (pontos pretos) em função da temperatura no Parque Nacional da 318 Chapada Diamantina, Bahia, Brasil. 319 320

321 Figura 8. Parâmetros acústicos de Scinax montivagus medidos em áreas incendiadas no ano 2015 (queimadas 322 recentemente) e em áreas sem queimadas recentes (desde 2008) no Parque Nacional da Chapada Diamantina, 323 Bahia, Brasil: A. Taxa de cantos de machos (número de cantos por segundo). Os valores correspondem ao teste 324 T. B. Intensidade (dB). O valor de P corresponde à significância do teste de Mann Whitney. 325

326

28

4. DISCUSSÃO 327

Neste trabalho, observamos que os incêndios recentes no PNCD afetam 328

desfavoravelmente à taxa de repetição de canto. Este parâmetro, que é uma medida indireta da 329

energia investida na vocalização (Pough, 1990; Wells e Schwartz, 2007), pode estar diretamente 330

relacionado com o sucesso reprodutivo (Wells, 2007; Wells e Schwartz, 2007) e pode ser 331

modificada perante distúrbios antropogênicos (Sun e Narins, 2005). Neste sentido, os nossos 332

resultados indicam que os indivíduos presentes em áreas queimadas recentemente investem 333

menos energia na reprodução do que aqueles presentes nas áreas sem queimadas recentes. 334

Os dois índices de condição corporal dos indivíduos mostraram resultados diferentes 335

quando comparadas as populações de Scinax montivagus pertencentes às áreas sem queimadas 336

recentes e aquelas queimadas recentemente. O índice de Fulton varia com o tamanho corporal 337

e, portanto, não é confiável (Schulte-Hostedde et al., 2005). Enquanto o Índice de Condição 338

Residual (ICR) não mostrou diferença significativa entre os dois tipos de áreas, o índice de 339

Fulton foi significativamente maior nas áreas não queimadas que nas queimadas. 340

Neste trabalho, o ICR não apresentou correlação significativa com o tamanho corporal, 341

indicando que é confiável para o estudo da condição corporal destas populações. O ICR obteve 342

baixo Coeficiente de Correlação de Pearson, tanto nas áreas não queimadas, como nas 343

queimadas, portanto, consideramos que a condição corporal de Scinax montivagus não parece 344

estar sendo afetada pelos incêndios do PNCD. Isto pode se atribuir à rápida recuperação da 345

vegetação dos campos rupestres depois do fogo, já referida por outros autores (Neves e 346

Conceição, 2010; Conceição e Orr, 2012; Conceição et al., 2013; Souza et al., 2017) ou a uma 347

possível elevação de fluxo migratório entre populações, fazendo com que indivíduos de 348

diferentes locais se misturem rapidamente para gerar características médias corpóreas 349

semelhantes. A Chapada Diamantina é uma região com muitas características da Caatinga e do 350

Cerrado (Funch et al., 2009), sendo ela uma ecorregião considerada de alta resiliência em 351

relação a perturbações como os incêndios naturais (Figueira et al., 2016), o que fortalece a 352

primeira hipótese em que indivíduos, mesmo diante de ações recentes do fogo, sejam 353

submetidos ao estresse fisiológico apenas dentro de um curto período de tempo. 354

Entretanto, ressaltamos que neste trabalho, o Índice de Fulton foi correlacionado com o 355

ICT apenas nas áreas recentemente incendiadas e a correlação foi negativa com o CRC e não 356

positiva, como mencionado por outros autores, (Bancila et al., 2010, Labocha et al., 2014). Esta 357

correlação negativa poderia indicar que a condição corporal diminui com o aumento do 358

29

tamanho corporal nas áreas queimadas recentemente. Observa-se na figura 5 que a inclinação 359

da reta que relaciona a massa com o tamanho (CRC) é visivelmente distinta entre as áreas 360

recentemente queimadas e sem queimadas recentes. Na primeira, os indivíduos não ganham 361

massa com alta velocidade, como ocorre nas áreas incendiadas há mais de 10 anos. 362

O fogo não é um fenômeno novo nos campos rupestres, cujos registros datam do Período 363

Terciário, antes da ocupação por populações humanas, e são ambientes dominados por espécies 364

vegetais propensas ao fogo (Figueira et al., 2016). Neste cenário, na Chapada Diamantina, 365

muitas espécies vegetais, principalmente as endêmicas, não só resistem ao fogo, mas dependem 366

de incêndios periódicos para a persistência de suas populações (Neves e Conceição, 2010; 367

Souza et al., 2017). Portanto, não seria surpresa espécies endêmicas de animais, como Scinax 368

montivagus, também terem desenvolvido mecanismos adaptativos aos estresses ambientais 369

característicos destas áreas. 370

Apesar de carga parasitária não ter mostrado diferenças significativas entre os 371

indivíduos ocupantes de áreas com diferentes históricos de incêndio, deve-se considerar que, 372

para este trabalho, não foi possível realizar a extração e identificação dos parasitas em campo, 373

o que poderia ter enviesado os resultados (identificação dos indivíduos encontrados). 374

Enquanto a condição corporal e carga da fauna parasitária não pareceram ser afetadas 375

pelo fogo, a taxa de repetição do canto é significativamente menor nas áreas recentemente 376

incendiadas. Isto aponta para uma situação desfavorável na saúde destas populações, 377

principalmente pela importância das vocalizações para a reprodução (Duellman e Trueb, 1994; 378

Wilczynski e Chu, 2001; Gerhardt e Huber, 2002), comprometendo gerações futuras destas 379

populações. Estes resultados concordam com estudos anteriores que mostraram que a atividade 380

de canto em anuros é afetada perante perturbações ambientais, como exposição a agentes 381

químicos contaminantes (Hoffman e Kloas, 2010; Hoffman e Kloas, 2012; Huang et al., 2015), 382

inclusive sob concentrações mínimas (Behrends et al., 2010). Neste sentido, os incêndios 383

também podem causar uma diminuição de machos vocalmente ativos nas populações (Driscoll 384

e Roberts, 1997). 385

Embora o índice de condição residual e a abundância parasitária não mostraram 386

diferenças nas áreas amostradas, os resultados da taxa de vocalização indicam que as 387

populações de Scinax montivagus, frente aos incêndios frequentes no PNCD podem estar 388

comprometidas. Ressaltamos que a espécie não foi registrada em pontos com incêndios mais 389

30

recentes ao ano 2015. Isto pode sugerir que existe um efeito negativo a curto prazo nas 390

populações de Scinax montivagus, e uma resiliência a médio e longo prazo. 391

392

5. CONCLUSÕES E CONSIDERAÇÕES GERAIS 393

O presente trabalho reflete a atual situação das populações de Scinax montivagus perante 394

os incêndios na Chapada Diamantina. Por ser uma espécie endêmica da Chapada Diamantina, 395

as populações desta espécie podem ter adquirido alguma resistência às condições menos 396

apropriadas à sua sobrevivência em áreas queimadas, características da região. Nestes termos, 397

a condição corporal não foi afetada, assim como não foram constatadas diferenças na carga 398

parasitária. 399

No entanto, não se pode dizer que a espécie seja indiferente aos incêndios, já que a taxa 400

de canto foi significativamente menor nas áreas incendiadas há mais de três anos (2015). Assim 401

mesmo, o fato da espécie não ter sido encontrada em pontos de incêndios mais recentes pode 402

ser um indicativo de que S. montivagus não é capaz de colonizar as áreas recém queimadas. 403

Acreditamos que mais estudos que objetivem compreender o ciclo do fogo na Chapada 404

Diamantina e as suas consequências na anurofauna local, considerando a intensidade dos 405

incêndios, variações temporais a curto e longo prazo, assim como áreas de ocupação desta e 406

outras espécies, endêmicas e não endêmicas da região ainda sejam necessários. 407

408

6. AGRADECIMENTOS 409

Agradecemos à S. Oliveira, L. Gomes, B. Pires e M. Pessoa pela colaboração nos 410

trabalhos de campo. À G. Guidelli pela identificação dos parasitas. À Coordenação de 411

Aperfeiçoamento Pessoal de nível Superior - Brasil (CAPES) pela concessão da bolsa de 412

estudos e à Organização dos Estados Americanos pelo programa de bolsas Brasil PAEC OEA-413

GCUB. Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPQ) pelo 414

financiamento do projeto “Qual o efeito das queimadas sobre a herpetofauna do Parque 415

Nacional da Chapada Diamantina? ”. À Divisão de Anfíbios e Répteis do Museu de Zoologia 416

de Feira de Santana pelo apoio logístico. 417

31

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NEVES, S.P.; CONCEIÇÃO, A.A. Campo Rupestre recém-queimado na Chapada Diamantina, 536

Bahia, Brasil: plantas de rebrota e sementes, com espécies endêmicas na rocha. Acta Botanica 537

Brasilica. 24(3). 697-707. 2010. 538

NEWMAN, R.A. Body size and diet of recently metamorphosed spadefoot toads (Scaphiopus 539

couchii). Herpetologica. 55. 4. 507-515. 1999. 540

NEWMAN R.A.; DUNHAM, A.E. Size at metamorphosis and water loss in a desert anuran 541

(Scaphiopus couchii). Copeia 1994. 372–381. 1994. 542

NOSS, R.F. Assessing and monitoring forest biodiversity: A suggested framework and 543

indicators. Forest Ecology and Management. 115. 135–146. 1999. 544

PEIG, J.; GREEN, A.J. New perspectives for estimating body condition from mass/length data: 545

the scaled mass index as an alternative method. Oikos. 118. 1883-1891. 2009. 546

POUGH, F.H. et al. Behavioral Energetics. In: FEDER, M.E.; BURGGREN, W.W. 547

Environmental physiology of the amphibians. Chicago. The University of Chicago Press. 548

1990. 395-436 549

R Core Team. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for 550

Statistical Computing. Vienna, Austria. 2018. 551

REIS Jr., R. et al. RT4Bio: R tools for biologists (RT4Bio). R package version 1.0 552

ROCHA, W.J.S. et al., Avaliação Ecológica Rápida da Chapada Diamantina. In: JUNCÁ et al. 553

Biodiversidade e Conservação da Chapada Diamantina. Ministério do Meio Ambiente. 554

Brasília. 2005. 31-45 555

SCHULTE-HOSTEDDE, A.I. Restitution of mass-size residuals: Validating body condition 556

indices. Ecology. 86(1). 155-163. 2005. 557

SOUZA, J.M. et al. How do fire and harvesting affect the population dynamics of a dominant 558

endemic Velloziaceae species in campo rupestre? Flora. 238. 225-233. 2018. 559

35

SPARLING, D.W. Water-quality criteria for amphibians. In: DODD, C.K. Amphibian 560

Ecology and Conservation. Oxford. Oxford University Press. 2009. 105 - 120 561

SUN, J.W.C.; NARINS, P.M. Anthropogenic sounds differentially affect amphibian call rate. 562

Biological Conservation. 121(3). 419-427. 2005. 563

TAYLOR, B. et al. Proximity to Pollution Sources and Risk of Amphibian Limb Malformation. 564

Environmental Health Perspectives. 113. 11. 2005. 565

THIEMANN, G.W.; WASSERSUG, R.J. Patterns and consequences of behavioural responses 566

to predators and parasites in Rana tadpoles. Biological Journal of the Linnean Society. 71. 567

513-528. 2000. 568

VELLOSO A.L. et al. Ecorregiões propostas para o Bioma Caatinga. Associação Plantas do 569

Nordeste - Instituto de Conservação Ambiental - the nature conservancy do Brasil, Recife. 570

2002. 571

VENABLES, W.N.; RIPLEY, B.D. 2002. Modern applied statistics with S. Fourth edition. 572

Springer, New York. 573

VIBLANC, V.A. et al. Body girth as an alternative to body mass for establishing body condition 574

indexes in field studies: A validation in the king penguin. Physiological and Biochemical 575

Zoology. 85(5). 533-542. 2012. 576

WALDMAN, B. Kin recognition, sexual selection, and mate choice in toads. In: RYAN, M.J. 577

(Ed) Anuran Communication. Washington DC: Smithsonian Institution Press. 2001. 232-244 578

WELLS, K.D. The energetics of calling in frogs. In: RYAN, M.J. (Ed) Anuran 579

Communication. Washington DC: Smithsonian Institution Press. 2001. 45-60 580

WELLS, K.D.; The Ecology Behaviour of Amphibians. The University of Chicago Press. 581

Chicago. 1148. 2007. 582

WELLS, K.D.; SCHWARTZ, J.J. The Behavioural Ecology of Anuran Communication. In: 583

NARINS, P.M.; FENG, A.S. (Ed.) Hearing and sound communication in amphibians. 584

Springer Verlag, New York, 2007. 44–86. 585

WELLS, K.D.; TAIGEN, T.L. The Energetics of Reproductive Behavior. In: FEDER, M.E.; 586

BURGGREN, W.W. Environmental physiology of the amphibians. Chicago. The University 587

of Chicago Press. 1990. 410-411 588

WILCZYNSKI, W.; CHU, J. Acoustic communication, endocrine control, and the 589

neurochemical systems of the brain. In: RYAN, M.J. (Ed) Anuran Communication. 590

Washington DC: Smithsonian Institution Press. 2001. 23-35. 591

ZUG, G. et al. Herpetology: An introductory Biology of Amphibians and Reptiles. 2° ed. 592

Academic Press. 645 p. 2001. 593

36

ANEXOS

Normas da revista “Journal of Arid Environments”

JOURNAL OF ARID ENVIRONMENTS AUTHOR INFORMATION PACK

TABLE OF CONTENTSX .

• Description • Impact Factor

• Abstracting and Indexing • Editorial Board

• Guide for Authors ISSN: 0140-1963

DESCRIPTION .

The Journal of Arid Environments is an international journal publishing original scientific

and technical research articles on physical, biological and cultural aspects of arid, semi-

arid, and desert environments. As a forum of multi-disciplinary and interdisciplinary

dialogue it addresses research on all aspects of arid environments and their past, present

and future use.

Research Areas include: Paleoclimate and Paleoenvironments Climate and Climate

Change

Hydrological processes and systems Geomorphological processes and systems

Soils (physical and biological aspects) Ecology (Plant and Animal Sciences)

Anthropology and human ecology (archaeology, sociology, ethnobotany, human

adaptations,etc. Agriculture Land use grazing, mining, tourism, etc) Land use

(agronomy, grazing, mining, tourism, etc) Conservation (theory, policy, sustainability,

economics, heritage) Land degradation (desertification) and rehabilitation

Environmental monitoring and management

Benefits to authors

We also provide many author benefits, such as free PDFs, a liberal copyright policy,

special discounts on Elsevier publications and much more. Please click here for more

information on our author services.

Please see our Guide for Authors for information on article submission. If you require any

further information or help, please visit our Support Center

IMPACT FACTOR .

2018: 1.825 © Clarivate Analytics Journal Citation Reports 2019

ABSTRACTING AND INDEXING .

Scopus

Science Citation Index Expanded

Science Citation Index

EDITORIAL BOARD .

Editor-in-Chief D.S.G. Thomas, University of Oxford, Oxford, United Kingdom Editors A.J. Castro, University of Almeria, Almeria, Spain D. Eldridge, University of New South Wales, Sydney, New South Wales, Australia

L.K. Horwitz, Hebrew University of Jerusalem, Jerusalem, Israel

F. Parrini, University of the Witwatersrand, Johannesburg, South Africa

37

L. Wang, Indiana University Purdue University at Indianapolis, Indianapolis, Indiana, United States N. Yamaguchi, University Malaysia Terengganu, Kuala Terengganu, Malaysia Consulting Editors C. Armas, Estacion Experimental de Zonas Aridas, Almeria, Spain K.H. Berry, US Geological Survey Box Springs Field Station, Riverside, California, United States M. Boyers, University of the Witwatersrand, Johannesburg, South Africa

A. Cibils, New Mexico State University, Las Cruces, New Mexico, United States N. Drake, King's College London, London, United Kingdom R. Fernández, Universidad de Buenos Aires, Buenos Aires, Argentina J. Garatuza, Sonora Institute of Technology Department of Water and Environmental Sciences, Ciudad Obregon, Mexico

M. Muñoz Rojas, University of Western Australia, Perth, Western Australia, Australia C. Quintas Soriano, Idaho State University, Pocatello, Idaho, United States S. Soliveres, University of Alicante Department of Ecology, Alicante, Spain

A. Thomas, Aberystwyth University, Aberystwyth, United Kingdom A.C. Treydte, Universitat Hohenheim, Stuttgart, Germany L. Yahdjian, Instituto de Investigaciones Fisiologicas y Ecologicas Vinculadas a la Agricultura, Ciudad De Buenos

Aires, Argentina Associate Editor T. Luo, Institute of Tibetan Plateau Research Chinese Academy of Sciences, Beijing, China M. Muñoz Rojas, The University of Western Australia, Perth, Western Australia, Australia Editorial Board S. Archer, University of Arizona, Tucson, Arizona, United States R. Balling, Jr, Arizona State University, Tempe, Arizona, United States

B.T. Bestelmeyer, USDA-ARS Range Management Research, Las Cruces, New Mexico, United States J.N. Blignaut, University of Pretoria Department of Economics, Derdepark, South Africa D. Burnside, AECOM Australia Perth, Perth, Australia W.R.J. Dean, University of Cape Town, Captown, South Africa

M.J. Delany, University of Bradford, Bradford, United Kingdom

D.L. Dunkerley, Monash University, Clayton, Victoria, Australia J.C. Guevara, Argentine Institute for Arid Zone Research, Mendoza, Argentina H. Heatwole, North Carolina State University, Raleigh, North Carolina, United States J. Henschel, South African Environmental Observation Network, Pretoria, South Africa M.T. Hoffman, University of Cape Town, Captown, South Africa C.F. Hutchinson, University of Arizona, Tucson, Arizona, United States F.M. Jaksic, Pontifical Catholic University of Chile, Santiago de Chile, Chile

E.G. Jobbagy G.I.H. Kerley, Nelson Mandela University, Port Elizabeth, South Africa K.T. Killingbeck, University of Rhode Island, Kingston, Rhode Island, United States S.R. Morton, Commonwealth Scientific and Industrial Research Organisation, Canberra, Australia D.A. Ravetta, Paleontology Museum Egidio Feruglio, Trelew, Argentina M.K. Seely, Gobabeb Research and Training Centre, Walvis Bay, Namibia P. Shaw, The University of the West Indies at Saint Augustine, Saint Augustine, Trinidad and

Tobago

F. Tiver, University of South Australia School of Natural and Built Environments, Adelaide, Australia W.G. Whitford, New Mexico State University, Las Cruces, New Mexico, United States B. Wu, Chinese Academy of Forestry, Beijing, China X. P. Yang, Zhejiang University, Hangzhou, China

GUIDE FOR AUTHORS .

Your Paper Your Way We now differentiate between the requirements for new and revised submissions. You

may choose to submit your manuscript as a single Word or PDF file to be used in the

refereeing process. Only when your paper is at the revision stage, will you be requested

to put your paper in to a 'correct format' for acceptance and provide the items required

for the publication of your article.

38

To find out more, please visit the Preparation section below.

INTRODUCTION

Aims and Scope The Journal of Arid Environments is an international journal publishing original scientific

and technical research articles on physical, biological and cultural aspects of arid, semi-

arid, and desert environments. As a forum of multi-disciplinary and interdisciplinary

dialogue it addresses research on all aspects of arid environments and their past, present

and future use.

Research Areas include: Paleoclimate and Paleoenvironments Climate and Climate

Change Hydrological processes and systems Geomorphological processes and systems

Soils (physical and biological aspects) Ecology (Plant and Animal Sciences) Anthropology

and human ecology (archaeology, sociology, ethnobotany, human adaptations,etc.

Agriculture Land use grazing, mining, tourism, etc) Land use (agronomy, grazing,

mining, tourism, etc) Conservation (theory, policy, sustainability, economics, heritage)

Land degradation (desertification) and rehabilitation Environmental monitoring and

management Ecosystem Services (ecological, sociocultural and economic value of arid

environments)

Types of paper Research Articles: reporting original and previously unpublished work. Research papers

have a reference limit of 50 cites

Short Communications: These are concise, but complete descriptions of a limited

investigation, which will not be included in a later paper. Examples include descriptive

research on seed-germination conditions, plant responses to salinity, animal feeding

habits, etc. Short communications have a reference limit of 20 cites

Short communications should not exceed 2400 words (six printed pages), excluding

references and legends. Submissions should include a short abstract not exceeding 10%

of the length of the communication and which summarizes briefly the main findings of

the work to be reported. The bulk of the text should be in a continuous form that does

not require numbered sections such as Introduction, Materials and methods, Results and

Discussion. However, a Cover page, Abstract and a list of Keywords are required at the

beginning of the communication and Acknowledgements and References at the end.

These components are to be prepared in the same format as used for full-length research

papers. Occasionally authors may use sub-titles of their own choice to highlight sections

of the text. The overall number of tables and figures should be limited to a maximum of

three (i.e. two figures and one table).

Review Articles: Critical evaluation of existing data, defined topics or emerging fields of

investigation, critical issues of public concern, sometimes including the historical

development of topics. Those wishing to prepare a review should first consult the Editors

or Associate Editors concerning acceptability of topic and length.

Think Notes: Short, one page notes describing new developments, new ideas, comments

on a controversial subject, or comments on recent conferences will also be considered for

publication.

Letter to the Editor: A written discussion of papers published in the journal. Letters are

accepted on the basis of new insights on the particular topic, relevance to the published

paper and timeliness.

Contact details for submission

Authors may send queries concerning the submission process, manuscript status, or

journal procedures to the Editorial Office at jae@elsevier.com.

Submission checklist You can use this list to carry out a final check of your submission before you send it to

the journal for review. Please check the relevant section in this Guide for Authors for

more details.

39

Ensure that the following items are present:

One author has been designated as the corresponding author with contact details:

• E-mail address

• Full postal address

All necessary files have been uploaded:

Manuscript:

• Include keywords

• All figures (include relevant captions)

• All tables (including titles, description, footnotes)

• Ensure all figure and table citations in the text match the files provided

• Indicate clearly if color should be used for any figures in print

Graphical Abstracts / Highlights files (where applicable)

Supplemental files (where applicable)

Further considerations

• Manuscript has been 'spell checked' and 'grammar checked'

• All references mentioned in the Reference List are cited in the text, and vice versa

• Permission has been obtained for use of copyrighted material from other sources

(including the Internet)

• A competing interests statement is provided, even if the authors have no competing

interests to declare

• Journal policies detailed in this guide have been reviewed

• Referee suggestions and contact details provided, based on journal requirements

For further information, visit our Support Center.

BEFORE YOU BEGIN Ethics in publishing Please see our information pages on Ethics in publishing and Ethical guidelines for journal

publication.

Studies in humans and animals If the work involves the use of human subjects, the author should ensure that the work

described has been carried out in accordance with The Code of Ethics of the World

Medical Association (Declaration of Helsinki) for experiments involving humans. The

manuscript should be in line with the Recommendations for the Conduct, Reporting,

Editing and Publication of Scholarly Work in Medical Journals and aim for the inclusion of

representative human populations (sex, age and ethnicity) as per those

recommendations. The terms sex and gender should be used correctly.

Authors should include a statement in the manuscript that informed consent was

obtained for experimentation with human subjects. The privacy rights of human subjects

must always be observed.

All animal experiments should comply with the ARRIVE guidelines and should be carried

out in accordance with the U.K. Animals (Scientific Procedures) Act, 1986 and associated

guidelines, EU Directive 2010/63/EU for animal experiments, or the National Institutes of

Health guide for the care and use of Laboratory animals (NIH Publications No. 8023,

revised 1978) and the authors should clearly indicate in the manuscript that such

guidelines have been followed. The sex of animals must be indicated, and where

appropriate, the influence (or association) of sex on the results of the study.

Declaration of interest All authors must disclose any financial and personal relationships with other people or

organizations that could inappropriately influence (bias) their work. Examples of potential

conflicts of interest include employment, consultancies, stock ownership, honoraria, paid

expert testimony, patent applications/registrations, and grants or other funding. Authors

should complete the declaration of interest statement using this template and upload to

the submission system at the Attach/Upload Files step. If there are no interests to

40

declare, please choose: 'Declarations of interest: none' in the template. This statement

will be published within the article if accepted. More information.

Submission declaration and verification Submission of an article implies that the work described has not been published

previously (except in the form of an abstract, a published lecture or academic thesis, see

'Multiple, redundant or concurrent publication' for more information), that it is not under

consideration for publication elsewhere, that its publication is approved by all authors

and tacitly or explicitly by the responsible authorities where the work was carried out,

and that, if accepted, it will not be published elsewhere in the same form, in English or in

any other language, including electronically without the written consent of the copyright-

holder. To verify originality, your article may be checked by the originality detection

service Crossref Similarity Check.

Preprints

Please note that preprints can be shared anywhere at any time, in line with Elsevier's

sharing policy. Sharing your preprints e.g. on a preprint server will not count as prior

publication (see 'Multiple, redundant or concurrent publication' for more information).

Use of inclusive language Inclusive language acknowledges diversity, conveys respect to all people, is sensitive to

differences, and promotes equal opportunities. Articles should make no assumptions

about the beliefs or commitments of any reader, should contain nothing which might

imply that one individual is superior to another on the grounds of race, sex, culture or

any other characteristic, and should use inclusive language throughout. Authors should

ensure that writing is free from bias, for instance by using 'he or she', 'his/her' instead of

'he' or 'his', and by making use of job titles that are free of stereotyping (e.g.

'chairperson' instead of 'chairman' and 'flight attendant' instead of 'stewardess').

Author contributions For transparency, we encourage authors to submit an author statement file outlining

their individual contributions to the paper using the relevant CRediT roles:

Conceptualization; Data curation; Formal analysis; Funding acquisition; Investigation;

Methodology; Project administration; Resources; Software; Supervision; Validation;

Visualization; Roles/Writing - original draft; Writing - review & editing. Authorship

statements should be formatted with the names of authors first and CRediT role(s)

following. More details and an example

Changes to authorship Authors are expected to consider carefully the list and order of authors before

submitting their manuscript and provide the definitive list of authors at the time of the

original submission. Any addition, deletion or rearrangement of author names in the

authorship list should be made only before the manuscript has been accepted and only if

approved by the journal Editor. To request such a change, the Editor must receive the

following from the corresponding author: (a) the reason for the change in author list

and (b) written confirmation (e-mail, letter) from all authors that they agree with the

addition, removal or rearrangement. In the case of addition or removal of authors, this

includes confirmation from the author being added or removed.

Only in exceptional circumstances will the Editor consider the addition, deletion or

rearrangement of authors after the manuscript has been accepted. While the Editor

considers the request, publication of the manuscript will be suspended. If the manuscript

has already been published in an online issue, any requests approved by the Editor will

result in a corrigendum.

Copyright Upon acceptance of an article, authors will be asked to complete a 'Journal Publishing

Agreement' (see more information on this). An e-mail will be sent to the corresponding

41

author confirming receipt of the manuscript together with a 'Journal Publishing

Agreement' form or a link to the online version of this agreement.

Subscribers may reproduce tables of contents or prepare lists of articles including

abstracts for internal circulation within their institutions. Permission of the Publisher is

required for resale or distribution outside the institution and for all other derivative

works, including compilations and translations. If excerpts from other copyrighted works

are included, the author(s) must obtain written permission from the copyright owners

and credit the source(s) in the article. Elsevier has preprinted forms for use by authors in

these cases.

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complete an 'Exclusive License Agreement' (more information). Permitted third party

reuse of gold open access articles is determined by the author's choice of user license.

Author rights

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work. More information.

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Role of the funding source You are requested to identify who provided financial support for the conduct of the

research and/or preparation of the article and to briefly describe the role of the

sponsor(s), if any, in study design; in the collection, analysis and interpretation of data;

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funding source(s) had no such involvement then this should be stated.

Open access Please visit our Open Access page for more information.

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Researcher Academy is a free e-learning platform designed to support early and mid-

career researchers throughout their research journey. The "Learn" environment at

Researcher Academy offers several interactive modules, webinars, downloadable guides

and resources to guide you through the process of writing for research and going through

peer review. Feel free to use these free resources to improve your submission and

navigate the publication process with ease.

Language (usage and editing services)

Please write your text in good English (American or British usage is accepted, but not a

mixture of these). Authors who feel their English language manuscript may require

editing to eliminate possible grammatical or spelling errors and to conform to correct

scientific English may wish to use the English Language Editing service available from

Elsevier's Author Services.

Submission Our online submission system guides you stepwise through the process of entering your

article details and uploading your files. The system converts your article files to a single

PDF file used in the peer-review process. Editable files (e.g., Word, LaTeX) are required

to typeset your article for final publication. All correspondence, including notification of

the Editor's decision and requests for revision, is sent by e-mail.

Referees Please submit, with the manuscript, the names, addresses and e-mail addresses of 5

potential referees. It is required that potential referees not be from the same institution

as the authors. Please only supply the names of referees who can commit to the review,

if invited. Note that the editor retains the sole right to decide whether or not the

suggested reviewers are used.

PREPARATION

42

NEW SUBMISSIONS Submission to this journal proceeds totally online and you will be guided stepwise

through the creation and uploading of your files. The system automatically converts your

files to a single PDF file, which is used in the peer-review process.

As part of the Your Paper Your Way service, you may choose to submit your manuscript

as a single file to be used in the refereeing process. This can be a PDF file or a Word

document, in any format or layout that can be used by referees to evaluate your

manuscript. It should contain high enough quality figures for refereeing. If you prefer to

do so, you may still provide all or some of the source files at the initial submission.

Please note that individual figure files larger than 10 MB must be uploaded separately.

References

There are no strict requirements on reference formatting at submission. References can

be in any style or format as long as the style is consistent. Where applicable, author(s)

name(s), journal title/book title, chapter title/article title, year of publication, volume

number/book chapter and the article

number or pagination must be present. Use of DOI is highly encouraged. The reference

style used by the journal will be applied to the accepted article by Elsevier at the proof

stage. Note that missing data will be highlighted at proof stage for the author to correct.

Formatting requirements

There are no strict formatting requirements but all manuscripts must contain the

essential elements needed to convey your manuscript, for example Abstract, Keywords,

Introduction, Materials and Methods, Results, Conclusions, Artwork and Tables with

Captions.

If your article includes any Videos and/or other Supplementary material, this should be

included in your initial submission for peer review purposes.

Divide the article into clearly defined sections.

Figures and tables embedded in text

Please ensure the figures and the tables included in the single file are placed next to the

relevant text in the manuscript, rather than at the bottom or the top of the file. The

corresponding caption should be placed directly below the figure or table.

Peer review This journal operates a single blind review process. All contributions will be initially

assessed by the editor for suitability for the journal. Papers deemed suitable are then

typically sent to a minimum of two independent expert reviewers to assess the scientific

quality of the paper. The Editor is responsible for the final decision regarding acceptance

or rejection of articles. The Editor's decision is final. More information on types of peer

review.

REVISED SUBMISSIONS Use of word processing software

Regardless of the file format of the original submission, at revision you must provide us

with an editable file of the entire article. Keep the layout of the text as simple as

possible. Most formatting codes will be removed and replaced on processing the article.

The electronic text should be prepared in a way very similar to that of conventional

manuscripts (see also the Guide to Publishing with Elsevier). See also the section on

Electronic artwork.

To avoid unnecessary errors you are strongly advised to use the 'spell-check' and

'grammar-check' functions of your word processor.

Article structure Subdivision - numbered sections

Divide your article into clearly defined and numbered sections. Subsections should be

numbered 1.1 (then 1.1.1, 1.1.2, ...), 1.2, etc. (the abstract is not included in section

numbering). Use this numbering also for internal cross-referencing: do not just refer to

43

'the text'. Any subsection may be given a brief heading. Each heading should appear on

its own separate line.

Introduction

State the objectives of the work and provide an adequate background, avoiding a

detailed literature survey or a summary of the results.

Material and methods

Provide sufficient details to allow the work to be reproduced by an independent

researcher. Methods that are already published should be summarized, and indicated by

a reference. If quoting directly from a previously published method, use quotation marks

and also cite the source. Any modifications to existing methods should also be described.

Appendices

If there is more than one appendix, they should be identified as A, B, etc. Formulae and

equations in appendices should be given separate numbering: Eq. (A.1), Eq. (A.2), etc.;

in a subsequent appendix,

Eq. (B.1) and so on. Similarly for tables and figures: Table A.1; Fig. A.1, etc.

Essential title page information • Title. Concise and informative. Titles are often used in information-retrieval systems.

Avoid abbreviations and formulae where possible.

• Author names and affiliations. Please clearly indicate the given name(s) and family

name(s) of each author and check that all names are accurately spelled. You can add

your name between parentheses in your own script behind the English transliteration.

Present the authors' affiliation addresses (where the actual work was done) below the

names. Indicate all affiliations with a lower case superscript letter immediately after the

author's name and in front of the appropriate address. Provide the full postal address of

each affiliation, including the country name and, if available, the e-mail address of each

author.

• Corresponding author. Clearly indicate who will handle correspondence at all stages

of refereeing and publication, also post-publication. This responsibility includes answering

any future queries about Methodology and Materials. Ensure that the e-mail address

is given and that contact details are kept up to date by the corresponding

author.

• Present/permanent address. If an author has moved since the work described in

the article was done, or was visiting at the time, a 'Present address' (or 'Permanent

address') may be indicated as a footnote to that author's name. The address at which the

author actually did the work must be retained as the main, affiliation address.

Superscript Arabic numerals are used for such footnotes.

Highlights Highlights are mandatory for this journal as they help increase the discoverability of your

article via search engines. They consist of a short collection of bullet points that capture

the novel results of your research as well as new methods that were used during the

study (if any). Please have a look at the examples here: example Highlights.

Highlights should be submitted in a separate editable file in the online submission

system. Please use 'Highlights' in the file name and include 3 to 5 bullet points

(maximum 85 characters, including spaces, per bullet point).

Abstract A concise and factual abstract is required. The abstract should state briefly the purpose

of the research, the principal results and major conclusions. An abstract is often

presented separately from the article, so it must be able to stand alone. For this reason,

References should be avoided, but if essential, then cite the author(s) and year(s). Also,

non-standard or uncommon abbreviations should be avoided, but if essential they must

be defined at their first mention in the abstract itself.

Graphical abstract

44

Although a graphical abstract is optional, its use is encouraged as it draws more attention

to the online article. The graphical abstract should summarize the contents of the article

in a concise, pictorial form designed to capture the attention of a wide readership.

Graphical abstracts should be submitted as a separate file in the online submission

system. Image size: Please provide an image with a minimum of 531 × 1328 pixels (h ×

w) or proportionally more. The image should be readable at a size of 5 × 13 cm using a

regular screen resolution of 96 dpi. Preferred file types: TIFF, EPS, PDF or MS Office files.

You can view Example Graphical Abstracts on our information site.

Authors can make use of Elsevier's Illustration Services to ensure the best presentation

of their images and in accordance with all technical requirements.

Keywords Immediately after the abstract, provide a maximum of 6 keywords, using American

spelling and avoiding general and plural terms and multiple concepts (avoid, for example,

'and', 'of'). Be sparing with abbreviations: only abbreviations firmly established in the

field may be eligible. These keywords will be used for indexing purposes.

Acknowledgements

Collate acknowledgements in a separate section at the end of the article before the

references and do not, therefore, include them on the title page, as a footnote to the title

or otherwise. List here those individuals who provided help during the research (e.g.,

providing language help, writing assistance or proof reading the article, etc.).

Formatting of funding sources

List funding sources in this standard way to facilitate compliance to funder's

requirements:

Funding: This work was supported by the National Institutes of Health [grant numbers

xxxx, yyyy]; the Bill & Melinda Gates Foundation, Seattle, WA [grant number zzzz]; and

the United States Institutes of Peace [grant number aaaa].

It is not necessary to include detailed descriptions on the program or type of grants and

awards. When funding is from a block grant or other resources available to a university,

college, or other research institution, submit the name of the institute or organization

that provided the funding.

If no funding has been provided for the research, please include the following sentence:

This research did not receive any specific grant from funding agencies in the public,

commercial, or not-for-profit sectors.

Plant names

Authors and editors are, by general agreement, obliged to accept the rules governing

biological nomenclature, as laid down in the International Code of Botanical

Nomenclature.

Math formulae

Please submit math equations as editable text and not as images. Present simple

formulae in line with normal text where possible and use the solidus (/) instead of a

horizontal line for small fractional terms, e.g., X/Y. In principle, variables are to be

presented in italics. Powers of e are often more conveniently denoted by exp. Number

consecutively any equations that have to be displayed separately from the text (if

referred to explicitly in the text).

Footnotes

Footnotes should be used sparingly. Number them consecutively throughout the article.

Many word processors build footnotes into the text, and this feature may be used. Should

this not be the case, indicate the position of footnotes in the text and present the

footnotes themselves separately at the end of the article.

Artwork Electronic artwork

General points

• Make sure you use uniform lettering and sizing of your original artwork.

45

• Preferred fonts: Arial (or Helvetica), Times New Roman (or Times), Symbol, Courier.

• Number the illustrations according to their sequence in the text.

• Use a logical naming convention for your artwork files.

• Indicate per figure if it is a single, 1.5 or 2-column fitting image.

• For Word submissions only, you may still provide figures and their captions, and tables

within a single file at the revision stage.

• Please note that individual figure files larger than 10 MB must be provided in separate

source files.

A detailed guide on electronic artwork is available.

You are urged to visit this site; some excerpts from the detailed information are

given here.

Formats

Regardless of the application used, when your electronic artwork is finalized, please 'save

as' or convert the images to one of the following formats (note the resolution

requirements for line drawings, halftones, and line/halftone combinations given below):

EPS (or PDF): Vector drawings. Embed the font or save the text as 'graphics'.

TIFF (or JPG): Color or grayscale photographs (halftones): always use a minimum of 300

dpi.

TIFF (or JPG): Bitmapped line drawings: use a minimum of 1000 dpi.

TIFF (or JPG): Combinations bitmapped line/half-tone (color or grayscale): a minimum of

500 dpi is required.

Please do not:

• Supply files that are optimized for screen use (e.g., GIF, BMP, PICT, WPG); the

resolution is too low.

• Supply files that are too low in resolution.

• Submit graphics that are disproportionately large for the content.

Color artwork

Please make sure that artwork files are in an acceptable format (TIFF (or JPEG), EPS (or

PDF), or MS Office files) and with the correct resolution. If, together with your accepted

article, you submit usable color figures then Elsevier will ensure, at no additional charge,

that these figures will appear in color online (e.g., ScienceDirect and other sites)

regardless of whether or not these illustrations are reproduced in color in the printed

version. For color reproduction in print, you will receive information regarding

the costs from Elsevier after receipt of your accepted article. Please indicate your

preference for color: in print or online only. Further information on the preparation of

electronic artwork.

Figure captions

Ensure that each illustration has a caption. A caption should comprise a brief title (not on

the figure itself) and a description of the illustration. Keep text in the illustrations

themselves to a minimum but explain all symbols and abbreviations used.

Tables Please submit tables as editable text and not as images. Tables can be placed either next

to the relevant text in the article, or on separate page(s) at the end. Number tables

consecutively in accordance with their appearance in the text and place any table notes

below the table body. Be sparing in the use of tables and ensure that the data presented

in them do not duplicate results described elsewhere in the article. Please avoid using

vertical rules and shading in table cells.

References Citation in text

Please ensure that every reference cited in the text is also present in the reference list

(and vice versa). Any references cited in the abstract must be given in full. Unpublished

results and personal communications are not recommended in the reference list, but may

be mentioned in the text. If these references are included in the reference list they

should follow the standard reference style of the journal and should include a substitution

46

of the publication date with either 'Unpublished results' or 'Personal communication'.

Citation of a reference as 'in press' implies that the item has been accepted for

publication.

Regular research papers have a reference limit of 50 cites and short communications

should not exceed 20 cites.

Reference links

Increased discoverability of research and high quality peer review are ensured by online

links to the sources cited. In order to allow us to create links to abstracting and indexing

services, such as Scopus, CrossRef and PubMed, please ensure that data provided in the

references are correct. Please note that incorrect surnames, journal/book titles,

publication year and pagination may prevent link creation. When copying references,

please be careful as they may already contain errors. Use of the DOI is highly

encouraged.

A DOI is guaranteed never to change, so you can use it as a permanent link to any

electronic article. An example of a citation using DOI for an article not yet in an issue is:

VanDecar J.C., Russo R.M., James D.E., Ambeh W.B., Franke M. (2003). Aseismic

continuation of the Lesser Antilles slab beneath northeastern Venezuela. Journal of

Geophysical Research, https://doi.org/10.1029/2001JB000884. Please note the format of

such citations should be in the same style as all other references in the paper.

Web references

As a minimum, the full URL should be given and the date when the reference was last

accessed. Any further information, if known (DOI, author names, dates, reference to a

source publication, etc.), should also be given. Web references can be listed separately

(e.g., after the reference list) under a different heading if desired, or can be included in

the reference list.

Data references

This journal encourages you to cite underlying or relevant datasets in your manuscript by

citing them in your text and including a data reference in your Reference List. Data

references should include the following elements: author name(s), dataset title, data

repository, version (where available), year, and global persistent identifier. Add [dataset]

immediately before the reference so we can properly identify it as a data reference. The

[dataset] identifier will not appear in your published article.

References in a special issue

Please ensure that the words 'this issue' are added to any references in the list (and any

citations in the text) to other articles in the same Special Issue.

Reference management software

Most Elsevier journals have their reference template available in many of the most

popular reference management software products. These include all products that

support Citation Style Language styles, such as Mendeley. Using citation plug-ins from

these products, authors only need to select the appropriate journal template when

preparing their article, after which citations and bibliographies will be automatically

formatted in the journal's style. If no template is yet available for this journal, please

follow the format of the sample references and citations as shown in this Guide. If you

use reference management software, please ensure that you remove all field codes

before submitting the electronic manuscript. More information on how to remove field

codes from different reference management software.

Users of Mendeley Desktop can easily install the reference style for this journal by

clicking the following link:

http://open.mendeley.com/use-citation-style/journal-of-arid-environments

When preparing your manuscript, you will then be able to select this style using the

Mendeley plugins for Microsoft Word or LibreOffice.

Reference formatting

There are no strict requirements on reference formatting at submission. References can

be in any style or format as long as the style is consistent. Where applicable, author(s)

name(s), journal title/book title, chapter title/article title, year of publication, volume

number/book chapter and the article number or pagination must be present. Use of DOI

is highly encouraged. The reference style used by the journal will be applied to the

47

accepted article by Elsevier at the proof stage. Note that missing data will be highlighted

at proof stage for the author to correct. If you do wish to format the references yourself

they should be arranged according to the following examples:

Reference style

Text: All citations in the text should refer to:

1. Single author: the author's name (without initials, unless there is ambiguity) and the

year of publication;

2. Two authors: both authors' names and the year of publication;

3. Three or more authors: first author's name followed by 'et al.' and the year of

publication.

Citations may be made directly (or parenthetically). Groups of references can be listed

either first alphabetically, then chronologically, or vice versa.

Examples: 'as demonstrated (Allan, 2000a, 2000b, 1999; Allan and Jones, 1999)…. Or,

as demonstrated (Jones, 1999; Allan, 2000)… Kramer et al. (2010) have recently shown

…'

List: References should be arranged first alphabetically and then further sorted

chronologically if necessary. More than one reference from the same author(s) in the

same year must be identified by the letters 'a', 'b', 'c', etc., placed after the year of

publication.

Examples:

Reference to a journal publication:

Van der Geer, J., Hanraads, J.A.J., Lupton, R.A., 2010. The art of writing a scientific

article. J. Sci. Commun. 163, 51–59. https://doi.org/10.1016/j.Sc.2010.00372.

Reference to a journal publication with an article number:

Van der Geer, J., Hanraads, J.A.J., Lupton, R.A., 2018. The art of writing a scientific

article. Heliyon. 19, e00205. https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2018.e00205.

Reference to a book:

Strunk Jr., W., White, E.B., 2000. The Elements of Style, fourth ed. Longman, New York.

Reference to a chapter in an edited book:

Mettam, G.R., Adams, L.B., 2009. How to prepare an electronic version of your article,

in: Jones, B.S., Smith , R.Z. (Eds.), Introduction to the Electronic Age. E-Publishing Inc.,

New York, pp. 281–304.

Reference to a website:

Cancer Research UK, 1975. Cancer statistics reports for the UK.

http://www.cancerresearchuk.org/aboutcancer/statistics/cancerstatsreport/ (accessed 13

March 2003).

Reference to a dataset:

[dataset] Oguro, M., Imahiro, S., Saito, S., Nakashizuka, T., 2015. Mortality data for

Japanese oak wilt disease and surrounding forest compositions. Mendeley Data, v1.

https://doi.org/10.17632/xwj98nb39r.1.

Please note that Journal names and references should be provided in full.

Video Elsevier accepts video material and animation sequences to support and enhance your

scientific research. Authors who have video or animation files that they wish to submit

with their article are strongly encouraged to include links to these within the body of the

article. This can be done in the same way as a figure or table by referring to the video or

animation content and noting in the body text where it should be placed. All submitted

files should be properly labeled so that they directly relate to the video file's content. In

order to ensure that your video or animation material is directly usable, please provide

the file in one of our recommended file formats with a preferred maximum size of 150

MB per file, 1 GB in total. Video and animation files supplied will be published online in

the electronic version of your article in Elsevier Web products, including ScienceDirect.

Please supply 'stills' with your files: you can choose any frame from the video or

animation or make a separate image. These will be used instead of standard icons and

will personalize the link to your video data. For more detailed instructions please visit our

48

video instruction pages. Note: since video and animation cannot be embedded in the

print version of the journal, please provide text for both the electronic and the print

version for the portions of the article that refer to this content.

Data visualization Include interactive data visualizations in your publication and let your readers interact

and engage more closely with your research. Follow the instructions here to find out

about available data visualization options and how to include them with your article.

Supplementary material Supplementary material such as applications, images and sound clips, can be published

with your article to enhance it. Submitted supplementary items are published exactly as

they are received (Excel or PowerPoint files will appear as such online). Please submit

your material together with the article and supply a concise, descriptive caption for each

supplementary file. If you wish to make changes to supplementary material during any

stage of the process, please make sure to provide an updated file. Do not annotate any

corrections on a previous version. Please switch off the 'Track Changes' option in

Microsoft Office files as these will appear in the published version.

Research data This journal encourages and enables you to share data that supports your research

publication where appropriate, and enables you to interlink the data with your published

articles. Research data refers to the results of observations or experimentation that

validate research findings. To facilitate reproducibility and data reuse, this journal also

encourages you to share your software, code, models, algorithms, protocols, methods

and other useful materials related to the project.

Below are a number of ways in which you can associate data with your article or make a

statement about the availability of your data when submitting your manuscript. If you

are sharing data in one of these ways, you are encouraged to cite the data in your

manuscript and reference list. Please refer to the "References" section for more

information about data citation. For more information on depositing, sharing and using

research data and other relevant research materials, visit the research data page.

Data linking

If you have made your research data available in a data repository, you can link your

article directly to the dataset. Elsevier collaborates with a number of repositories to link

articles on ScienceDirect with relevant repositories, giving readers access to underlying

data that gives them a better understanding of the research described.

There are different ways to link your datasets to your article. When available, you can

directly link your dataset to your article by providing the relevant information in the

submission system. For more information, visit the database linking page.

For supported data repositories a repository banner will automatically appear next to

your published article on ScienceDirect.

In addition, you can link to relevant data or entities through identifiers within the text of

your manuscript, using the following format: Database: xxxx (e.g., TAIR: AT1G01020;

CCDC: 734053; PDB: 1XFN).

Mendeley Data

This journal supports Mendeley Data, enabling you to deposit any research data

(including raw and processed data, video, code, software, algorithms, protocols, and

methods) associated with your manuscript in a free-to-use, open access repository.

During the submission process, after uploading your manuscript, you will have the

opportunity to upload your relevant datasets directly to Mendeley Data. The datasets will

be listed and directly accessible to readers next to your published article online.

For more information, visit the Mendeley Data for journals page.

Data in Brief

You have the option of converting any or all parts of your supplementary or additional

raw data into one or multiple data articles, a new kind of article that houses and

49

describes your data. Data articles ensure that your data is actively reviewed, curated,

formatted, indexed, given a DOI and publicly available to all upon publication. You are

encouraged to submit your article for Data in Brief as an additional item directly

alongside the revised version of your manuscript. If your research article is accepted,

your data article will automatically be transferred over to Data in Brief where it will be

editorially reviewed and published in the open access data journal, Data in Brief. Please

note an open

access fee of 600 USD is payable for publication in Data in Brief. Full details can be found

on the Data in Brief website. Please use this template to write your Data in Brief.

MethodsX

You have the option of converting relevant protocols and methods into one or multiple

MethodsX articles, a new kind of article that describes the details of customized research

methods. Many researchers spend a significant amount of time on developing methods to

fit their specific needs or setting, but often without getting credit for this part of their

work. MethodsX, an open access journal, now publishes this information in order to make

it searchable, peer reviewed, citable and reproducible. Authors are encouraged to submit

their MethodsX article as an additional item directly alongside the revised version of their

manuscript. If your research article is accepted, your methods article will automatically

be transferred over to MethodsX where it will be editorially reviewed. Please note an

open access fee is payable for publication in MethodsX. Full details can be found on the

MethodsX website. Please use this template to prepare your MethodsX article.

Data statement

To foster transparency, we encourage you to state the availability of your data in your

submission. This may be a requirement of your funding body or institution. If your data is

unavailable to access or unsuitable to post, you will have the opportunity to indicate why

during the submission process, for example by stating that the research data is

confidential. The statement will appear with your published article on ScienceDirect. For

more information, visit the Data Statement page.

AFTER ACCEPTANCE Online proof correction To ensure a fast publication process of the article, we kindly ask authors to provide us

with their proof corrections within two days. Corresponding authors will receive an e-mail

with a link to our online proofing system, allowing annotation and correction of proofs

online. The environment is similar to MS Word: in addition to editing text, you can also

comment on figures/tables and answer questions from the Copy Editor. Web-based

proofing provides a faster and less error-prone process by allowing you to directly type

your corrections, eliminating the potential introduction of errors.

If preferred, you can still choose to annotate and upload your edits on the PDF version.

All instructions for proofing will be given in the e-mail we send to authors, including

alternative methods to the online version and PDF.

We will do everything possible to get your article published quickly and accurately. Please

use this proof only for checking the typesetting, editing, completeness and correctness of

the text, tables and figures. Significant changes to the article as accepted for publication

will only be considered at this stage with permission from the Editor. It is important to

ensure that all corrections are sent backto us in one communication. Please check

carefully before replying, as inclusion of any subsequent corrections cannot be

guaranteed. Proofreading is solely your responsibility.

Offprints The corresponding author will, at no cost, receive a customized Share Link providing 50

days free access to the final published version of the article on ScienceDirect. The Share

Link can be used for sharing the article via any communication channel, including email

and social media. For an extra charge, paper offprints can be ordered via the offprint

order form which is sent once the article is accepted for publication. Both corresponding

and co-authors may order offprints at any time via Elsevier's Author Services.

50

Corresponding authors who have published their article gold open access do not receive a

Share Link as their final published version of the article is available open access on

ScienceDirect and can be shared through the article DOI link.

AUTHOR INQUIRIES Visit the Elsevier Support Center to find the answers you need. Here you will find

everything from Frequently Asked Questions to ways to get in touch.

You can also check the status of your submitted article or find out when your accepted

article will be published. © Copyright 2018 Elsevier | https://www.elsevier.com