Marigold (Tagetes erecta L.) as an attractive crop to natural enemies in onion fields

Silveira et al.780

Sci. Agric. (Piracicaba, Braz.), v.66, n.6, p.780-787, November/December 2009

MARIGOLD (Tagetes erecta L.) AS AN ATTRACTIVE CROPTO NATURAL ENEMIES IN ONION FIELDS

Luís Cláudio Paterno Silveira1; Evoneo Berti Filho2*; Leonardo Santa Rosa Pierre2; FernandaSalles Cunha Peres3; Julio Neil Cassa Louzada4

1UFLA - Depto. de Entomologia, C.P. 37 - 37200-000 - Lavras, MG - Brasil.

2USP/ESALQ - Depto. de Entomologia e Acarologia, C.P. 09 - 13418-900 - Piracicaba, SP - Brasil.

3UNESP/FCAV - Depto. de Fitossanidade - 14884-900 - Jaboticabal, SP - Brasil.

4UFLA - Depto. de Biologia.

*Corresponding author <[email protected]>

ABSTRACT: Onion is the third most grown vegetable crop in São Paulo state, Brazil. Organic onionfarming is expected to increase in the state due to the increasing demand. Pest management in organiconion farming is based on plant extracts with insecticide effects. However, the efficacy of such plantextracts has not been proved yet, and it was observed that they do negatively affect natural enemies.Plants surrounding onion fields, and that are attractive to natural enemies, may be a good option tofarmers, since they may lead to increased diversity of arthropod species and, consequently, thenatural control of pest populations. This study deals with the effect of marigold plants as a resourceplant to natural enemies in onion fields. The experiment was set in a certified organic farm usingmarigold rows at a center of an onion field. Samples were taken from marigold and the onion plants 5m (near) and 30 m (far) from the flowering strips. Higher numbers of arthropod pests were observed inonion plants 30 m from the marigold strip, while higher numbers of predators and parasitoids werefound at 5 m distance. Species richness and Shannon’s diversity index were higher at 5 m frommarigold. Therefore, marigold rows next to onion fields resulted in higher number of entomophagousspecies, potentially enhancing the natural control of onion pests. In the study field, marigold stripsmay be an alternative to crop sprays for organic control of onion pests.Key words: natural control, conservation, predator, parasitoid

CRAVO-DE-DEFUNTO (Tagetes erecta L.) COMO CULTURA ATRATIVAPARA INIMIGOS NATURAIS EM CULTIVO DE CEBOLA

RESUMO: A cebola é a terceira hortaliça mais cultivada em São Paulo, cujo cultivo orgânico tende acrescer devido ao grande mercado consumidor existente. O manejo das pragas na cebolicultura orgânicabaseia-se nos extratos de plantas inseticidas que, além de terem eficiência não comprovada, podemafetar negativamente os inimigos naturais. A utilização de plantas atrativas a inimigos naturais noentorno dos cultivos de cebola pode ser uma boa opção para os produtores, pois potencialmenteaumentam a diversidade da artropodofauna e podem regular naturalmente as populações de espéciespragas. Verificou-se o efeito de linhas de cravo-de-defunto (Tagetes erecta L.) como cultura atrativa ainimigos naturais em campos de cebola. O experimento foi realizado em propriedade orgânica certificada,instalando-se linhas de cravo-de-defunto nas bordaduras de dois campos de cebola. Os tratamentosforam definidos coletando-se amostras nas plantas de cebola próximas às linhas da atrativa (5m) edistante das linhas (30 m). De maneira geral, observou-se maior quantidade de artrópodes fitófagosnas plantas de cebola longe da faixa atrativa e, inversamente, maior quantidade de inimigos naturaispróximos à faixa. A riqueza de espécies também foi maior nas coletas próximas, o mesmo valendo parao índice de diversidade de Shannon. Portanto, a manutenção de linhas de cravo-de-defunto próximasao cultivo de cebola promoveu maior riqueza e diversidade de artrópodes, bem como maior número deentomófagos, resultando em menor presença de fitófagos nas plantas, auxiliando na regulação naturaldas pragas da cultura.Palavras-chave: controle natural, conservação, predador, parasitóide

INTRODUCTION

Onion (Allium cepa L.) is the third most grownvegetable crop and the sixteenth most important or-

ganic vegetable crop in São Paulo state, occupying anarea of 10,000 hectares (Camargo et al., 2006). It islargely used for food and medicinal purposes andchemical free bulbs therefore have greater value

Natural enemies in onion fields 781


(Alonso, 1998). Because of the high market value ofthese products, the Brazilian growers are increasing thearea of onion crops (Martins et al., 2006).

Among the insect pests causing yield losses in on-ion production in Brazil, the onion thrips, Thripstabaci Lind. (Thysanoptera: Thripidae) is responsiblefor 45% of onion yield losses in the country (BoiçaJúnior & Domingues, 1987; Sato, 1989; Gonçalves,1996). One of the main recommendations for organicfarming is the recovery of functional biodiversity,which is lost or very reduced in conventionally grownmonocultures. Through polycultivation, maintenanceof volunteer plant species and use of attractive plantsthe diversity of beneficial insects can be recoveredin agroecosystems (Gliessman, 2001; Altieri et al.,2003). This diversity may lead to increased pest con-trol in onion, reducing the use of plant extracts thathave been shown to be detrimental to natural enemypopulations.

A plant that is potentially useful to maintain arthro-pod biodiversity, including certain species of predatorthrips, is the marigold (Tagetes erecta L.). Accordingto Sampaio et al. (2008) this plant hostages speciesof Orius (Hemiptera: Anthocoridae), which is the mainthrips predator around the world, including Brazil(Silveira et al., 2003a,b, 2004). Additionally, marigoldplants in-between rows of onion crop have beenshown to promote the reduction of aphid, nematodeand whitefly populations and virus diseased plants(Martowo & Rohama, 1987; Abid & Magbool, 1990;Zavaleta-Mejia & Gomes, 1995). Moreover marigoldplants host other phytophagous species that are alter-native prey for entomophagous species. Some organicgrowers seed marigold for its pollen and nectar, whichincrease natural enemy fecundity and survival (Baggen,1999). Therefore it is important to know the richness,abundance and diversity of arthropod species foundin this plant, and on the surroundings of a strip, forexample, once it may lead to important differences inspecies composition of a culture crop near or far fromthe marigold strips.

The use of this plant may contribute to manage-ment of onion pests, mainly the thrips, because the in-crease of the number of predators would promote low-ering costs in pest control, thus, turning the organiconion crop more sustainable. Moreover, this study con-tributes to the identification of insect species occur-ring on both plants, providing basic information forfurther researches.

The aim of this study was to determine the effectof marigold plants near or far from organic onion cul-tivation for maintenance of natural enemies, and studythe arthropod composition and its abundance on on-ion and marigold fields.

MATERIAL AND METHODS

The experiment was set in an organic onion fieldof 5,000 square meters, in a certified organic farm (cer-tified by ‘Mokiti Okada Foundation’, FMO), inFernando Prestes, state of São Paulo, Brazil(21°14’0.29"S; 48°40’15.61"W), from August to Oc-tober 2004. Seedlings, compost and biofertilizer wereproduced at the farm, and an irrigation system wasused. Marigold seed was obtained directly from fieldcollection on the organic farm selected and becausethe grower has cultivated it for years, there is no wayto determine the cultivar.

The onion field has 50 × 100 m and was dividedin two similar areas by a 4 m wide path. Along theborders of this path, on both sides, there was a 50 mlong and 0.5 m wide row of marigold plants. Such ar-rangement allowed the collection of onion samples atvarying distances from marigold plants. We sampledonion plants at 5 m (near) 30 m (far) and in the mari-gold plant strip. Sampling began two weeks aftertransplanting when seedlings were 30 day-old, and con-tinued for the following seven weeks. Ten randomsamples on onion according to each distance weretaken weekly for seven weeks (n = 140), each samplecorresponding to 1 m2 of the onion field.

Onion plants were shaken against a white plastictray to dislodge arthropods, which were immediatelytransferred to plastic containers and kept in 60% etha-nol for later identification. Arthropods were identifiedto the lowest possible level and grouped as phytopha-gous or entomophagous. We performed an ANOVAwith the average calculated over seven weeks of sam-pling, showing patterns of weekly abundance but per-formed statistical analysis for the whole period of theexperiment. We used the software Statistica® for theanalysis and SigmaPlot® for graphics.

The marigold strips were also sampled during theperiod of onion cultivation, and each sample corre-sponding to one square meter of crop coverage, us-ing the same methodology as for onion plants. Thesemarigold samples were taken randomly and at threedevelopmental stages during the experiment: a) onsetflowering, when up to 10% of plants were flowering(25 August and 7 September), plants were in full veg-etative growth with few flowers (N = 8); b) peak flow-ering stage (N = 8), when more than 80% of the plantswere flowering (8 and 15 September); c) late flower-ing, when flowers were senescent and losing their at-tractiveness (29 September and 6 October), and thenumber of plants were lower, since they were dying(N = 6).

The following ecological parameters were deter-mined for onion and marigold using the software

Silveira et al.782


Biodiversity Pro® (McAleece, 1997): (i) Richness ofspecies (the total number of species and morph spe-cies collected); abundance index (Lambshead et al.,1983), calculated from the mean of the entire 7-weeksampling season of each species; (ii) Diversity indexH’ (Shannon & Weaver, 1949), which considers thequantitative uniformity of each species in relation tothe others; (iii) Similarity index, calculated throughcluster analysis (Pielou, 1984), which indicates howsimilar two substrates can be in relation to the spe-cies found. In this case the data were separated in twogroups, phytophagous or entomophagous, and thewhole sampling periods were considered for each sub-strate; and (iv) Correlation index (R2) (Sokal & Rohlf,1969), which shows the dependence between twogroups of data obtained from different plants.

Besides these indices, collection curves were cal-culated for onion samples (Magurran, 1988). Thesecurves may indicate whether sampling was regular andenough to potentially collect all species that may bepresent in the crop (for the whole experimental period,independently of the sampling week).

For the determination of these parameters,arthropods presenting very low occurrence (one ortwo individuals) during the entire sampling period werenot included in analysis.

RESULTS AND DISCUSSION

First of all, the calculated collection curve indicatedthat the 140 samples taken from onion crop wereenough to collect the majority of species present in thecrop during the experiment. After the sampling 134 thecollection curve reaches the asymptotic position, in-dicating that no new species were collected from thispoint on.

Data from onion samples were taken at 5 m and30 m from the marigold strip (Figure 1). Arthropodswere grouped in two main ecological groups: phytopha-gous and entomophagous, considering all specimensfound on samples, regardless of their higher or lowerabundance. There was a higher number of phytopha-gous arthopods m–2 in onion plants far from marigold(30 m). Despite the higher variation, the number ofentomophagous arthopods m-2 may explain this result,as the number of natural enemies was lower in plantslocalized far from marigold row, therefore resulting inhigher amounts of herbivores. In this field there is apositive effect of marigold rows on natural enemyabundance and negative effect on pest insect abun-dance. Similar results were reported by Driutti (1998)using several plant species in surrounding rows andwithin organic onion fields, who found that the num-ber of phytophagous insects, especially thrips, which

account for more than 86% of the herbivores, was sig-nificantly lower near the attractive plants.

Another possible explanation for this result is thatmarigold plants could produce repellent volatiles tothrips, including T. tabaci. So, there would be lessthrips near marigold strips because of its repellence,not by natural enemy predation. As stated by Visser(1986), phytophagous insects respond to a complexmixture of plant odors to recognize their hosts. Fourplant essential oils to repeal T. tabaci were tested byTol et. al. (2007), who conclude that Origanummajorana L. (Labiatae) is a promising thrips repellentwhich could be used for further testing in a push–pullsystem. Similar tests should be performed to identifythis possibility in relation to T. erecta.

The analysis of ecological indices on grouped datafrom onion (5 m and 30 m from the marigold strip, N= 70 for each) and marigold rows (N = 8 for onsetflowering stage and peak flowering stage and N = 6for late flowering stage) (Table 1) showed higher rich-ness in samples near the marigold strip, with 37 taxaor morphospecies, and 24 species in samples far fromthe marigold strip. The diversity index (H’) was higherat 5 m from the marigold strip, indicating that domi-nance of species is slightly lower than at 30 m fromthe marigold strip. This is due to a higher number ofT. tabaci individuals observed at 30 m than at 5 mfrom marigold.

0

1

2

3

4

5

8/25 9/1 9/8 9/15 9/22 9/29 10/6Sample date

near from marigold – 5 m

far from marigold – 30 m

P = 0.000009

Num

ber o

f ent

omop

hago

us a

rthro

pods

m–2

Figure 1 - Number of phytophagous and entomophagousarthropods m–2 in an onion organic field withmarigold rows at distances of 5 m (near) and 30 m(far).

0

20

40

60

80

100

120

8/25 9/1 9/8 9/15 9/22 9/29 10/6Sample date

near from marigold – 5 m

far from marigold – 30 mP = 0.000009

Num

ber o

f phy

toph

agou

s ar

thro

pods

m–2



Table 1 - Average number of arthropods in each taxon collected/m2 sample, Richness, Abundance and Diversity (H’) inonion or marigold plants under organic farming.

Continue...

ehcinlacigoloce-seicepsohprom/seicepS

elpmaS/snaeM 1

noino egatsgnirewolfdlogiram

)m5(raeN )m03(raF tesno kaep etal

SUOGAHPOTYHP

icabatspirhT )eadipirhT:aretponasyhT( 45.22 92.53 31.0 - -

iilofirtsihpaoirehT )eadihpA:aretpimeH( 49.2 63.3 31.3 - -

)aretpoeloC:atcesnI(.pseadiidirhtaL 08.0 91.0 31.0 88.0

eabafsihpA )eadihpA:aretpimeH( 33.0 11.1 36.11 57.4 71.1

ieztluhcsalleinilknarF )eadipirhT:aretponasyhT( 72.0 40.1 31.0 52.0 76.3

iiyedwogspirhtolpaH )eadipirhT:aretponasyhT( 72.0 11.0 - 31.0 76.0

iloesahpspirhtoilaC )eadipirhT:aretponasyhT( 70.0 - - 83.0 05.0

spihrtotadyhoeN )eadipirhT:aretponasyhT(.ps 70.0 - 52.0 36.0 -

eaisorbmanocuelorU )eadihpA:aretpimeH( 40.0 - 52.0 - -

spirhtordnedoduesP )eadipirhT:aretponasyhT(.ps 40.0 40.0 31.0 - -

asollivairgaL )eadiirgaL:aretpoeloC( 40.0 30.0 - 31.0 -

iodnokmuhpisotrycA )eadihpA:aretpimeH( 40.0 - 52.0 - -

suludillapsugylirolyaT )eadiriM:aretpimeH( 30.0 60.0 - 31.0 -

eacisrepsuzyM )eadihpA:aretpimeH( 30.0 30.0 52.0 31.0 33.0

sihpA )eadihpA:aretpimeH(.ps 10.0 14.0 - - -

ahcutyroC )eadigniT:aretpimeH(.ps 10.0 - - - 05.0

sivrenirbursedaditnoerC )eadiriM:aretpimeH( 10.0 91.0 - - -

siralusnialleinilknarF )eadipirhT:aretponasyhT( 10.0 - - 52.0 -

atabolibaremapoeN )eadieagyL:aretpimeH( 10.0 - 31.0 - -

spirhtarorA )eadipirhT:aretponasyhT(.ps - 90.0 - - 71.0

eaibrohpuemuhpisorcaM )eadihpA:aretpimeH( - 30.0 36.0 -

)aretpimeH:atcesnI(2pseadiriM - 10.0 31.0 31.0 71.0

)aretpimeH:atcesnI(1pseadillysP - - 57.0 - -

)aretpimeH:atcesnI(2pseadillysP - - - 5.0 33.0

)aretpimeH:atcesnI(.pseadicarbmeM - - 05.0 - -

imisyresihpapiL )eadihpA:aretpimeH( - - 05.0 - -

asoicepsacitorbaiD )eadilemosyrhC:aretpoeloC( - - 83.0 83.0 -

arohponocA )eadicarbmeM:aretpimeH(.ps - - 52.0 - -

ataucraamotoreC )eadilemosyrhC:aretpoeloC( - - 31.0 31.0 -

spirhtoiL )eadipirhtoealhP:aretponasyhT(1ps - - 31.0 - -

)aretpimeH:atcesnI(3pseadiriM - - 31.0 31.0 -

assorgaimisenoS )eadilledaciC:aretpimeH( - - 31.0 - -

animegalleinilknarF )eadipirhT:aretponasyhT( - - - 83.4 33.32

soedoralleinilknarF )eadipirhT:aretponasyhT( - - - 52.2 05.2

eainedragalleinilknarF )eadipirhT:aretponasyhT( - - - 52.0 33.81

alleinilknarF )eadipirhT:aretponasyhT(1ps - - - 52.0

setsomraH )eadilapohR:aretpimeH(1ps - - - 52.0 33.1

munretsorcA )eadimotatneP:aretpimeH(1ps - - - 31.0 -

)aretpimeH:atcesnI(1pseadiriM - - - 31.0 -

suisyN )eadieagyL:aretpimeH(.ps - - - - 00.72

Silveira et al.784


Table 1 - Continuation.

Continue...

alleinilknarF )eadipirhT:aretponasyhT(2ps - - - - 00.01

iednocalleinilknarF )eadipirhT:aretponasyhT( - - - - 00.5

xirtanroasietehtU )eadiitcrA:aretpodipeL( - - - - 38.0

)aretpoeloC:atcesnI(1pseadihcurB - - - - 05.0

atacifingisabacaipanaraP )eadilemosyrhC:aretpoeloC( - - - - 33.0

)aretpoeloC:atcesnI(2pseadihcurB - - - - 71.0

)aretpoeloC:atcesnI(1pseadinoilucruC - - - - 71.0

)aretpoeloC:atcesnI(2pseadinoilucruC - - - - 71.0

)aretpimeH:atcesnI(4pseadiriM - - - - 71.0

elpmas/suogahpotyhplatoT 65.72 99.14 70.02 7.61 43.79

SROTADERP

sinnepitsugnaspirhtotamotS )eadipirhtoloeA:.nasyhT( 12.0 1.0 - - -

sudnutorspirhtotamotS )eadipirhtoloeA:.nasyhT( 2.0 41.0 52.0 -

simrofipsevspirhtonilknarF )eadipirhtoloeA:.nasyhT( 70.0 40.0 - 31.0 -

susoidisnisuirO )eadirocohtnA:aretpimeH( 70.0 - 83.5 88.4 38.01

)eaenarA(eadisimohT 70.0 30.0 52.0 57.0 71.0

sibaN )eadibaN:aretpimeH(.ps 70.0 10.0 - 52.0 -

)aretpoeloC:atcesnI(1pseadilleniccoC 30.0 - - -

snegrevnocaimadoppiH )eadilleniccoC:aretpoeloC( 30.0 - 31.0 52.0 -

)aretpoeloC:atcesnI(2pseadilleniccoC 10.0 - 31.0 52.0 -

aeniugnasadenolcyC )eadilleniccoC:aretpoeloC( 10.0 90.0 31.0 - 05.0

sirocoeG )eadieagyL:aretpimeH(.ps 10.0 - 31.0 31.0 00.1

sunmycS )eadilleniccoC:aretpoeloC(.ps 10.0 - 52.0 36.0 00.2

)aretpoeloC:atcesnI(2pseadinilyhpatS 10.0 - - - 71.0

)aretpoeloC:atcesnI(1pseadinilyhpatS - - 31.0 - -

)aretpimeH:atcesnI(2pseadiivudeR - - 31.0 - -

aibeL )eadibaraC:aretpoeloC(1ps - - - 52.0 -

)aretpoeloC:atcesnI(3pseadilleniccoC - - - 31.0 -

sepietuluroD )eadilucifroF:aretpamreD( - - - 31.0 -

)aretpoeloC:atcesnI(1pseadiretalE - - - 31.0 -

)aretpimeH:atcesnI(1pseadiivudeR - - - 31.0 -

sutatcnuprepsuirO )eadirocohtnA:aretpimeH( - - - - 71.1

sudillapsponemusiM )eadisimohT:eaenarA( - - - - 71.0

snellapsponemusiM )eadisimohT:eaenarA( - - - - 71.0

elpmas/srotaderplatoT 8.0 14.0 19.6 40.8 81.61

SDIOTISARAP

)aretponemyH:atcesnI(2pseadiramyM 30.0 - - - -

)aretponemyH:atcesnI(2pseaditigiF 30.0 - - - 71.0

)aretponemyH:atcesnI(2pseaditammargohcirT 30.0 - - - -

)aretponemyH:atcesnI(1pseadiramyM 10.0 10.0 - 52.0 71.0

)aretponemyH:atcesnI(1pseaditammargohcirT 10.0 10.0 - - -

)aretponemyH:atcesnI(1pseaditigiF - 30.0 - - -

sutecotsorpA )eadihpoluE:aretponemyH(.ps - - 52.0 52.0 -

suipO )eadinocarB:aretponemyH(1ps - - 52.0 - -

)aretponemyH:atcesnI(pseadilyhteB - - 31.0 - 71.0



In general, there was high similarity forphythophagous (75.98 through cluster analysis, Table2) and correlation (R2 = 0.9985) between species col-lected in onions at 5 m and at 30 m from the mari-gold strip, thus indicating high relation between theamount of each species in different distances. Fornatural enemies these values are low (51.84% similar-ity, Table 2, and R2 = 0.9063). In spite of these simi-larities, the main phytophagous species collected, T.tabaci, was 57% more abundant far from marigoldthan near it. A similar result was found for the secondmost abundant species, Therioaphis trifolii (Hemiptera:Aphidae), which was 15% more abundant far from themarigold strip. The opposite was observed with preda-tors, especially Stomatothrips angustipennis,Stomatothrips rotundus and Franklinothrips vespiformis(Thysanoptera: Aeolothripidae), which were twice asabundant in onion plants near the marigold strip. Para-sitoid abundance, in general, was very low in onionplants, but much lower far from the marigold strip(Table 1). Regarding marigold plants (Table 1) wefound more richness and abundance of parasitoids com-pared to onion plants, since those plants produce pol-len and nectar that potentially can sustain parasitoidpopulations (Baggen, 1999).

Very low percentages of similarity were observedbetween phytophagous and entomophagous on onioncompared to marigold (Table 2). For herbivores thevalues are similar in relation to the distance from mari-gold, but become lower as the flowering stage ad-vance. That was expected since the main herbivorespecies, T. tabaci, was not observed on marigold atpeak and late flowering stage. For natural enemies thesimilarity was even lower compared to herbivores, but

the distance to marigold strip affect the values, sincethey were higher if compared onion at 5 m with on-ion at 30 m from the attractive plants. So these lownatural enemies’ similarities between marigold and on-ion indicate that not the same but different specieswere found on onion near attractive plants. Therefore,the main phytophagous species were more abundantin onion plants 30 m from marigold, while the mainpredators were more abundant in plants close to theattractive species. However, Gonçalves & Souza-Silva(2003), studying only T. tabaci and Toxomerus spp.(Diptera: Syrphidae) populations in relation to differ-ent plant species in rows surrounding the onion field,observed no population decrease of the pest species.This study, however, only included abundance of thripsnymphs and syrphid larvae, and there may have beendifferences in the abundance of other phytophagousand predatory species.

Higher herbivore species richness but lower abun-dance were detected in plots near marigold than in plotsfar from marigold. Nineteen taxa 5 m from marigoldand 15 taxa 30 m from onion plants were found. Phy-tophagous insect abundance, however, was greater farfrom than near to marigold strips, 41.99 and 27.57 her-bivores / sample, respectively. Both greater abundanceand higher species richness of entomophagous species(predators and parasitoids) were found in plots nearmarigold than in plots far from marigold. Eighteen taxa5 m from marigold and only ten 30 m from marigoldplants were found, as well as nearly twice as manynatural enemies near to as far from marigold strips,0.91 and 0.46 insects / sample, respectively. Hence,we found higher diversity of both phytophagous andentomophagous species on onion plants close to mari-

1Means/sample less than 0.03 in onion and marigold samples were disregarded.

Table 1 - Continuation.

supacsyraB )eadihpoluE:aretponemyH(1ps - - 31.0 - -

aiymospoelaG )eadihpoluE:aretponemyH(1ps - - 31.0 - -

sepiecatsetsubelhpisyL )eadinocarB:aretponemyH( - - 31.0 - -

)aretponemyH:atcesnI(3pseadiramyM - - 31.0 - -

)aretponemyH:atcesnI(4pseadinoilecS - - 31.0 31.0 -

)aretponemyH:atcesnI(3pseaditammargohcirT - - - 52.0 -

)aretponemyH:atcesnI(1pseadinoilecS - - - - 71.1

)aretponemyH:atcesnI(3pseaditigiF - - - - 76.0

adinoilecS )aretponemyH:atcesnI(3pse - - - - 05.0

)aretponemyH:atcesnI(2pseadinoilecS - - - - 71.0

elpmas/sdiotisaraplatoT 11.0 50.0 82.1 88.0 20.3

ssenhciR 73 42 04 04 04

elpmas/latoT 74.82 54.24 62.82 26.52 45.611

'H 354.0 523.0 699.0 132.1 960.1

Silveira et al.786


gold rows, but increased herbivore abundance and de-creased natural enemy abundance on onion plants atgreater distances from marigold. For the samples onmarigold strips, species dynamics varied depending onthe developmental stage, abundance and similarity(Tables 1 and 2), but not for richness: the same num-ber of taxa (40) was collected considering all arthro-pod categories. While no numerical difference wasobserved, species composition varied greatly betweenflowering stages. The analysis of similarity indices be-tween marigold developmental stages (Table 2) indi-cated that there is greater similarity between the onsetand peak flowering periods for phytophagous (34.6%)than between the late flowering and the other stages(3.05 to 17.6%). For the entomophagous the similari-ties is bigger (Table 2) ranging between 42 and 67.5%depending on the flowering stage. This indicates thata major number of natural enemy species uses themarigold strip during more time than the herbivoresdo, witch is interesting for biological control.

The higher diversity index was observed in mari-gold during full bloom (H’, Table 1), when the preda-tor Orius insidiosus was most abundant, as well as her-bivore Aphis fabae Scopoli (Hemiptera: Aphididae).This is in accordance with previous observations.There was a slight dominance of phytophagous spe-cies at the beginning and at the end of flowering peri-ods (the aphid A. fabae and the Lygaeidae Nysius sp.,respectively), resulting in lower diversity indices atthese stages. The marigold at the onset of floweringwas more attractive to sucking phytophagous species,e.g. Hemiptera from the families Aphidae, Psyllidae andMembracidae, which combined represented over 60%of the collected individuals. This was expected becauseplants were still undergoing vegetative growth, i.e.sprouting and producing flowers, which were attrac-tive to these species. At full flowering period, Aphidaerepresented only 29% of phytophagous species, whenthrips (Thysanoptera) became dominant, with over 52%

of the phytophagous and 34% of the entire arthropodabundance at this stage. This tendency was confirmedat the end of the flowering period, when thrips abun-dance increased to 55% of the total arthropods. Be-sides these phytophagous species, the sucking hemi-pteran Nysius sp. became very abundant in marigoldflowers at this stage.

This dominance of phytophagous taxa in the be-ginning and the end of marigold flowering periods,however, did not produce a great impact on the onionfield, because insects using marigold as a host plant(e.g. aphids, thrips or other phytophagous bugs) arenot the same as those that attack onion plants, espe-cially T. tabaci, the primary onion pest (Table 1). Thisis confirmed by the similarity index between onion andmarigold collections (Table 2), which reached 16.56%between onion near marigold and the initial marigolddevelopment stage. This is an indication that few phy-tophagous species were found at both plant species,except for A. fabae and T. trifolli, which were col-lected in marigold and onion.

This study was set in a particular situation andtherefore the data would probably not fit the expecta-tions of other people working on organic agriculturein other conditions. Thus, further tests could be nec-essary to clarify the role of marigold plants near theonion crop in other areas. Anyway the data of the as-sociation of marigold plants and onion crops will cer-tainly help organic onion growers mainly in reducingthe production costs.

We found evidence that marigold strip is support-ing alternative prey and hosts, mainly from full blos-som to the end of the flowering period, which are keycomponents of conservation biological control. Thisfact is very important to maintain local populations ofgeneralist predators and parasitoids (Landis et al.,2000). For example, O. insidiosus abundance washigher during late flowering, possibly in response tothe increase in thrips number at that time. Since the

Table 2 - Cluster analysis (% similarity) for phytophagous and entomophagous among the different treatments for onionand marigold under organic farming.

suogahpotyhP m03noinO tesno-dlogiraM kaep-dlogiraM etal-dlogiraM

m5noinO 7289.57 8465.61 9394.8 5976.1

m03noinO - 3282.51 5322.6 4546.3

tesno-dlogiraM - - 8836.43 8750.3

kaep-dlogiraM - - - 1406.71

suogahpomotnE m03noinO tesno-dlogiraM kaep-dlogiraM etal-dlogiraM

m5noinO 448.15 2236.9 7547.7 6793.2

m03noinO - 439.3 3190.2 6834.0

tesno-dlogiraM - - 4584.76 7581.64

kaep-dlogiraM - - - 2555.24



phytophagous species involved are not potential peststo onion plants, their population maintenance in the sys-tem is not likely to have the associated negative im-pact of increasing crop herbivore.

Therefore, keeping marigold rows close to the on-ion field results in higher diversity and abundance ofnatural enemies than when the attractive species is keptfar from onion plants. This indicates a beneficial ef-fect of marigold on the onion field, especially on thedynamics of the arthropod species, which varies asonion plants are collected from more distant marigoldplants. Additional studies are necessary to determinethe least distance between onion crop and the mari-gold rows and what is the best width of these rows.

ACKNOWLEDGEMENTS

To Mr. Ulisses Murakami for his collaboration, toFAPESP for the scholarship granted to the first author(Process no. 2003/01497-4) and financial support tothis study (Process no. 2003/09819-0), as well as toValmir A. Costa (Instituto Biológico de Campinas) forparasitoid identification. To FAPEMIG for financial

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Received December 17, 2007Accepted June 10, 2009

support (Process EDT 655/07).

Cravo-de-defunto como planta atrativa para tripes

Bragantia, Campinas, v.68, n.4, p.953-960, 2009

953

CRAVO-DE-DEFUNTO COMO PLANTA ATRATIVA PARA TRIPES

EM CULTIVO PROTEGIDO DE MELÃO ORGÂNICO (1)

FERNANDA SALLES CUNHA PERES (2); ODAIR APARECIDO FERNANDES (3*);LUÍS CLÁUDIO PATERNO SILVEIRA (4); CHERRE SADE BEZERRA DA SILVA (2)

RESUMO

Foi avaliada a atratividade de Tagetes patula L. (cravo-de-defunto) sobre tripes (Thysanoptera) emcultivo protegido de melão. Foram estudadas a abundância, dominância, frequência e constância de espéciesde tripes, utilizando-se análise faunística, análise de agrupamento (AA) e análise de componentes principais(ACP). Nas extremidades das estufas com cultivo de melão foram plantadas faixas de cravo-de-defunto.Os insetos foram amostrados batendo-se três ponteiros das plantas de melão e todas as plantas inteirasde cravo-de-defunto (1 m2) em bandejas brancas. Os pontos de coleta foram: T. patula, melão consorciadocom cravo-de-defunto e melão nas distâncias de 6 m, 12 m, 18 m e 24 m do cravo-de-defunto. Foramencontradas 11 espécies de tripes nas plantas de melão e cravo-de-defunto: Neohydatothrips sp., Frankliniellasp. 1, Frankliniella sp. 2, Frankliniella schultzei (Trybom), Scirtothrips sp., Caliothrips sp., Microcephalothripssp., Franklinothrips vespiformis (Crawford), Arorathrips sp., Ceratothripoides sp. e Haplothrips sp. As espéciesNeohydatothrips sp., Frankliniella sp. 1, F. schultzei e Caliothrips sp. foram dominantes. Estas foram utilizadaspara determinar a atratividade do cravo-de-defunto. As análises demonstraram a existência de três gruposdiferenciados: (1) cravo-de-defunto; (2) melão consorciado com T. patula e (3) melão nas distâncias de 6m, 12 m, 18 m e 24 m do cravo-de-defunto. Por meio das AA e ACP foi possível verificar diferenças naabundância entre os pontos de coleta, mostrando a atratividade de T. patula sobre os tripes. Concluiu-seque o cravo-de-defunto pode ser utilizado como planta atrativa na cultura de melão para várias espéciesde tripes.

Palavras-chave: Thysanoptera, planta armadilha, abundância, diversidade.

ABSTRACT

MARIGOLD AS ATTRACTIVE PLANT FOR THRIPS IN PROTECTEDORGANIC MELON CULTIVATION

The attractiveness of Tagetes patula L. (marigold) to thrips (Thysanoptera) in greenhoused melonwas evaluated. Abundance, dominance, frequency, and constancy of thrips species were studied by usingfaunistic analysis, cluster analysis (CA) and principal component analysis (PCA). Marigold was plantedonly at the edge of the greenhouses. Insect sampling on melon plants was taken by shaking three vinegrowing ends on a white tray whereas similar procedure was used for sampling marigold but shakingall plants of 1 m2. Samplings points where on T. patula edge, on melon planted along with marigold,and on melon planted at 6m, 12m, 18m, and 24m from marigold edge. Eleven thrips species were foundon both melon and marigold plants: Neohydatothrips sp., Frankliniella sp. 1, Frankliniella sp. 2, Frankliniella

(1) Parte da Dissertação de Mestrado da primeira autora. Recebido para publicação em 26 de junho de 2007 e aceito em 24de abril de 2009.

(2) Mestre em Agronomia (Entomologia Agrícola), Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho -UNESP, Campusde Jaboticabal, Departamento de Fitossanidade, Rod. Prof. Paulo Donato Castellane, s/n, 14884-900 Jaboticabal (SP).E-mail: [email protected]; [email protected]

(3) Departamento de Fitossanidade, UNESP/FCAV. E-mail: [email protected] (*) Autor correspondente. Bolsista CNPq.(4) Departamento de Entomologia, Universidade Federal de Lavras, Caixa Postal 3037, 37200-000 Lavras (MG). E-mail:

lcpsilveira @ufla.br

F.S.C. Peres et al.


954

controle biológico natural por meio do aumento dediversidade em bordaduras de cultivos. Estudos nessalinha de pesquisa são escassos, comparados aosestudos envolvendo liberação de inimigos naturais(controle biológico aplicado).

O consórcio de plantas é uma alternativaviável para os agricultores, pois permite economia deespaço na área cultivada. O consórcio de cravo-de-defunto (Tagetes erecta L. e Tagetes patula L.) com tomateteve sucesso. Estudos demonstraram que o consórciocom esta planta ornamental reduz os índices deafídeos, nematóides, moscas-brancas e plantascontaminadas com vírus, bem como pode causar oaumento da produção do tomateiro (MARTOWO eROHAMA, 1987; ABID e MAGBOOL, 1990; ZAVALETA-MEJIA

e GOMES, 1995).

Portanto, pode-se utilizar plantas embordadura para atuar como atrativas de inimigosnaturais ou como armadilha para organismosfitófagos. Assim, o objetivo deste trabalho foi buscarestratégia para proteger o cultivo de melão orgânicoda infestação de tripes por meio da avaliação daatração do cravo-de-defunto (T. patula) cultivado nasextremidades de estufas com melão.

2. MATERIAL E MÉTODOS

O experimento foi desenvolvido no SítioOyafuso, localizado no município de Araraquara(SP), certificado como produtor orgânico peloInstituto Biodinâmico (IBD), em duas casas devegetação tipo semiarco, com 60 m de comprimentoe 7 m de largura, totalizando 420 m2 de cultivoprotegido, cultivada com melão (Cucumis melo L.,variedade Net Melon).

Os canteiros para cultivo foram compostospor: solo, cultura anterior incorporada (tomate eplantas invasoras), composto (torta de mamona,farelo de arroz, pó de rocha, cinza, calcário de ostra),água com melaço, ácido bórico, sulfato de zinco,molibdato de sódio e capim napier triturado. A casade vegetação possuia quatro canteiros de 1 m delargura cada um. Um corredor de 1 m foi mantidoentre os canteiros.

1. INTRODUÇÃO

No Brasil estima-se que a produção sob osistema de cultivo protegido seja atualmente de 17.000hectares (BUENO, 2008). No Estado de São Paulo,aproximadamente 60% da área sob cultivo protegidocorresponde ao plantio de hortaliças, enquanto orestante é destinado às flores de corte e envasadas(TIVELLI , 1998). Dentre as principais hortaliçascultivadas estão o tomate, o pepino, a alface e opimentão. Além disso, mais de 400 espécies deplantas ornamentais, principalmente rosas,crisântemos, gérberas, violetas, azaléias e gladíolos,são também cultivadas em sistema protegido (BUENO,1999; IBRAFLOR, 2000).

O cultivo protegido proporciona produção oano inteiro. Por outro lado, favorece o estabelecimentode pragas específicas, pois o ambiente tem alimentoabundante e clima propício para propagação,aumentando as populações rapidamente (PARRELLA etal., 1999). Por esse, há necessidade do aumento donúmero de aplicações de inseticidas, tornando oambiente insalubre para os trabalhadores, econtribuindo para o desenvolvimento de resistênciadas pragas (OLIVEIRA, 1995).

Um método de sucesso para o controle depragas em cultivos protegidos é o manejo integrado(MIP), que utiliza vários métodos de controle, como obiológico, cultural e químico, além do manejo doagroecossistema, com uso de plantas armadilhas eplantas atrativas para inimigos naturais (PICANÇO eGUEDES, 1999; PALLINI et al., 2004). O uso de plantasde bordadura permite o aumento da diversidadevegetal, que é importante para a estabilidade dadinâmica populacional dos insetos fitófagos efavorece positivamente a biologia e dinâmica dosinsetos benéf icos , pela maior quantidade dealimento disponível para adultos (pólen e néctar),presença de presas alternativas e variedade demicro-habitat (ANDOW, 1991; ALTIERI e NICHOLLS,1999; ALTIERI et al., 2003).

A entomofauna benéfica associada a plantascultivadas tem sido avaliada para várias espécies, taiscomo milho, milheto, crotalária e nabo forrageiro(SILVEIRA NETO, 2005). Assim, pode-se incrementar o

schultzei (Trybom), Scirtothrips sp., Caliothrips sp., Microcephalothrips sp., Franklinothrips vespiformis (Crawford),Arorathrips sp., Ceratothripoides sp., and Haplothrips sp. The dominant species were: Neohydatothrips sp.,Frankliniella sp. 1, F. schultzei, and Caliothrips sp. Analyses of the dominant species indicate three differentgroups according to abundance: (1) marigold, (2) melon along with T. patula, and (3) melon at 6m, 12m,18m, and 24m from marigold. Significant differences among sampling sites were verified by using CAand PCA. Therefore, T. patula is attractive to thrips and may be used as trap crop in melon cultivationfor several thrips species.

Key words: Thysanoptera, trap crop, abundance, diversity.



955

Melão e cravo-de-defunto (T. patula) foramsemeados em bandejas de isopor de 288 célulascontendo substrato Ecosolo® e, após 30 dias daemergência, as mudas foram transplantadas para acasa de vegetação. O espaçamento utilizado para omelão foi de 30 x 30 cm e todos os canteiros da casa

de vegetação foram transplantados. O cravo-de-defunto foi transplantado em duas faixas de 5 mnas extremidades das estufas, em espaçamento de10 x 30 cm. No cruzamento destas faixas com oscanteiros de melão, portanto, ocorreu a consorciação(Figura 1).

Figura 1. Croqui da área experimental indicando os pontos de coleta (Cravo-de-defunto; T1 [Melão consorciado comcravo-de-defunto]; T2, T3, T4 e T5 [Melão à distância de 6m, 12m, 18m e 24m do cravo-de-defunto]).

Os pontos de coleta foram a) cravo-de-defuntoentre os canteiros com as plantas de melão; b) melãoconsorciado com cravo-de-defunto (T1); c) melão àdistância de 6 m (T2); d) melão à distância de 12 m(T3); e) melão à distância de 18 m (T4) e f) melão àdistância de 24 m do cravo-de-defunto (T5). As coletasde insetos foram feitas durante seis semanas. Cadaamostra constitui-se de três ponteiros de plantas demelão e 1 m2 de plantas de cravo-de-defunto. Asplantas foram batidas em bandeja branca e os insetossugados em seguida, com sugador bucal. Após asucção, os insetos foram armazenados em frascoscontendo álcool 60% para posterior identificação. Nolaboratório foi feita a separação dos tripes, os quaisforam encaminhados para identificação das espécies.As amostragens foram iniciadas 30 dias após otransplante do melão e realizadas até a frutificação(próximo à colheita), totalizando 144 amostras. Essasamostragens foram realizadas em janeiro e fevereirode 2006.

Os dados foram analisados através dosíndices faunísticos, por meio do programa Anafau(SILVEIRA NETO et al., 2005), adotando-se o Método deSakagami e Larroca para definir as classes deabundância, dominância, frequência e constância,com base em SILVEIRA NETO et al. (1976). Além disso,as espécies dominantes dadas pela análise faunística

foram submetidas à análise exploratória multivariadade dados realizando-se a Análise de ComponentesPrincipais e Análise de Agrupamento, com o uso doprograma Statistic 7.0 (STATSOFT, 2004). As análises deAgrupamentos (AA), hierárquica e não hierárquica (K-médias) e de Componentes Principais (ACP) foramempregadas para avaliar a atratividade de T. patulanos diferentes pontos de coleta.

3. RESULTADOS E DISCUSSÃO

Foram constatadas onze espécies de tripes,sendo uma predadora, uma onívora e nove fitófagas.Arorathrips sp., Ceratothripoides sp. e Haplothrips sp.foram observadas exclusivamente em melão.Microcephalothrips sp., Frankliniella sp. 2 eFranklinothrips vespiformis (Crawford) foram coletadassomente em T. patula. As espécies Neohydatothrips sp.,Frankliniella sp.1, Frankliniella schultzei (Trybom),Scirtothrips sp. e Caliothrips sp. estavam associadas àsduas culturas (Tabela 1). Das onze espécies coletadas,quatro (36,4 %) foram acidentais (<25% de presençanas coletas), uma (9,1%) foi aleatória (25% a 50% depresença nas coletas) e seis (54,5%) foram constantes(>50% de presença nas coletas), de acordo comclassificação proposta por SILVEIRA NETO et al. (1976)(Tabela 2).

F.S.C. Peres et al.


956

Tabela 1. Espécies de tripes (Thysanoptera) encontradas em cultivo protegido de melão, em cujas extremidades foirealizado cultivo consorciado de cravo-de-defunto

Espécies de Tripes Categoria Cravo-de-defunto Melão

Neohydatothrips sp. Fitófago X X

Haplothrips sp. Fitófago X

Franklinothrips vespiformis Predador X

Frankliniella sp.1 Fitófago X X

Frankliniella sp.2 Fitófago X

Frankliniella schultzei Onívoro X X

Scirtothrips sp. Fitófago X X

Caliothrips sp. Fitófago X X

Arorathrips sp. Fitófago X

Ceratothripoides sp. Fitófago X

Microcephalothrips sp. Fitófago X

Destaca-se que a maioria das espéciesregistradas neste estudo (81,82%) são fitófagas.

A abundância de espécies de tripes comunsfoi maior em T. patula com 64,72%, seguida do melãoconsorciado com T. patula (12,44%) e de melãocultivado isoladamente a 6 m, 24 m, 12 m e 18 mde distância da bordadura de cravo-de-defunto com8,70%; 5,50%; 4,32% e 4,32% respectivamente (Tabela3). Destaca-se que Scirtothrips sp. foi constatado emcravo-de-defunto com 87,5% dos indivíduos e emmelão consorciado com cravo-de-defunto com 12,5%,não sendo observado no melão isoladamente. Essefato pode mostrar a influência de T. patula sobreScirtothrips sp. Embora, no Brasil, tripes não sejampragas importantes no melão, Scirtothrips dorsalis

Hood é considerada uma praga prejudicial dacultura no Canadá, Flórida, Porto Rico e Caribe(VENETTE e DAVIS, 2004).

As espécies dominantes foramNeohydatothr ips sp. (27 ,32% dos indivíduoscapturados) e Frankliniella sp. 1 (33,88%), sendomuito abundantes, muito freqüentes e constantes,enquanto F. schultzei (11,48%) e Caliothrips sp.(12,02%) foram abundantes, freqüentes e constantes(Tabela 3). Vários gêneros de tripes registradosneste estudo têm sido observados em culturasimportantes, como Neohydatothrips em feijão, soja ecravo-de-defunto; Caliothrips e Arorathrips em citrose monocoti ledôneas; Microcephalothr ips emdicotiledôneas e Scirtothrips em mandioca.

Tabela 2. Análise faunística das espécies de Thysanoptera observadas em cultivo de melão contendo as extremidadescom cravo-de-defunto

Espécie Indivíduos Dominância Abundância Freqüência Constância

%

Neohydatothrips 27,32 D MA MF W

Haplothrips sp. 6,56 ND C F W

Frankliniella vespiformis 0,55 ND R PF Z

Frankliniella sp.1 33,88 D MA MF W

Frankliniella sp.2 1,64 ND R PF Z

Frankliniella schultzei 11,48 D C F W

Scirtothrips sp. 4,37 ND C F W

Caliothrips sp. 12,02 D C F W

Arorathrips sp. 1,09 ND R PF Y

Ceratothripoides sp. 0,55 ND R PF Z

Microcephalothrips sp. 0,55 ND R PF Z

D = dominante; ND = não dominante; A = abundante; C = comum; R = rara; MA = muito abundante; F = freqüente; MF = muito freqüente;PF = pouco freqüente; W = constante; Y = acessória; Z = acidental.



957

Espécies de Haplothrips, por outro lado, podemcausar distorção, enrolamento e galhas em folhas deeucalipto (MONTEIRO, 2002). F. schultzei é vetor detospovirus e considerado praga de várias culturas,como algodoeiro, alface, melancia, tomateiro,pimentão e fumo (MONTEIRO et al., 1999), embora possautilizar ovos de outros ácaros para se alimentar(MILNE e WALTER, 1997) e, desse modo, atuar como

predador. Esta espécie ocorreu no cultivo de melão epode ser verificada também em girassol, roseira,amendoinzeiro, soja, batata, pepino, cebola, videira eabobrinha, mas aparentemente sem causar danossignificativos, de acordo com MONTEIRO et al. (1999).Esse fato corrobora as observações de campo, pois nãofoi observado qualquer dano à cultura de melão naárea de estudo.

Tabela 3. Proporção (%) das espécies de Thysanoptera observadas em melão e T. patula cultivados em casa de vegetação,em diferentes condições

Espécie T. patulaMelão consorciado Melão a 6 m Melão a 12 m Melão a 18 m Melão a 24 m

T. patula de T. patula de T. patula de T. patula de T. patula

Neohydatothrips sp. 92,68 4,88 2,44 - - -

Frankliniella sp. 32,14 28,57 16,07 5,36 5,36 12,50

Frankliniella schultzei 30,00 10,00 25,00 10,00 10,00 15,00

Scirtothrips sp. 87,50 12,50 - - - -

Caliothrips sp. 81,25 6,25 - 6,25 6,25 -

Total 64,72 12,44 8,70 4,32 4,32 5,50

A maior abundância de espécies de tripesverificadas em cravo-de-defunto quando comparadaao melão revela que o uso dessa planta para aumentode diversidade vegetal pode ser interessante. Comonão foram observados danos de tripes às plantas demelão, conclui-se que o uso de cravo nas bordadurascontribuiu para aumento da diversidade de fitófagosnão-praga, que podem servir de alimento alternativopara diversos organismos entomófagos. Os tripesservem como presas para Coccinellidae (Coleoptera),Anthocoridae (Hemiptera) e Chrysopidae(Neuroptera), dentre outros insetos, além dehospedarem parasitóides Eulophidae (LATTIN, 2000;TAGASHIRA e HIROSE, 2001; DELIGEORGIDIS et al., 2005).

Dentre os hemípteros Anthocoridae, destacam-se as espécies do gênero Orius Wolff. Esse grupo temampla distribuição mundial e é predador de pequenosartrópodes como tripes, ácaros, moscas-brancas epulgões (LATTIN, 2000). Em estudos com O. insidiosus,ELKASSABANY et al. (1996) verificaram que os insetosforam coletados em várias plantas invasoras com altasdensidades de tripes. Isso mostra a importância dautilização dessas plantas como atrativo de tripes,formando um micro-habitat favorável a inimigosnaturais, para que mantenham e migrem para acultura, de modo que controlem outras pragas.

De acordo com os resultados verificadospela análise de agrupamento hierárquico (AA),ocorreram diferenças na densidade do tripes, entreos pontos de coleta, separando-se em três gruposdistintos: I - T. patula, II - melão consorciado comT. patula e III - melão à distância de 6 m e a 24 m

(Figura 2). No grupo III, pode-se observar nodendograma a separação em dois subgrupos:melão a 6 m e 24 m do cravo-de-defunto e o outrogrupo melão a 12 m e a 18 m do c ravo-de-defunto.

Pela análise K-médias, a maior densidade detripes ocorreu no grupo I, seguido pelo grupo II e, embaixa densidade, pelo grupo III (Figura 3), confirmandoa separação de grupos pela AA hierárquico. Issomostra que T. patula abriga uma densidade alta detripes, podendo funcionar como um reservatório dealimento alternativo para predadores e parasitóides.

Pe los resul tados da anál i se doscomponentes principais (ACP) para os seis pontosde coleta combinados, observou-se que os doisprimeiros eixos explicaram 91% da variação totalentre os caracteres ; o primeiro componenteexplicou 79,75% da variação total e o segundo11,25% (Figura 4). O gráfico da projeção dos pontosde co le ta no espaço dos dois pr imeiroscomponentes revela a existência de três grupos: umformado por cravo-de-defunto (I), outro por melãoconsorciado com T. patula e um terceiro, por melãoa 6 m, 12 m, 18 m e 24 m de distância do cravo-de-defunto (Figura 4). Assim, através da ACP,c o n f i r m o u - s e a s e p a r a ç ã o e m t r ê s g r u p o s .Percebe-se ainda que não houve diferença nadiversidade e abundância de tripes nas plantasde melão cultivadas a diferentes distâncias docravo-de-defunto. Portanto, não houve gradientepopulacional das espécies ao longo da casa devegetação.

F.S.C. Peres et al.


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Figura 2. Análise de agrupamento hierárquico,considerando-se todos os pontos de coleta e espéciesdominantes de tripes (Thysanoptera) amostrados. Osnúmeros I, II e III referem-se aos grupos formados.Grupo I: T. patula, II: Melão consorciado com T. patula(T1) e III: melão a 6 m (T2), 12 m (T3), 18 m (T4) e 24 mde T. patula (T5).

Figura 3. Análise de agrupamento não-hierárquico (K-médias), considerando-se todos os pontos de coleta eespécies dominantes de tripes (Thysanoptera)amostrados.

O gráfico da projeção das variáveis no espaçodos dois primeiros componentes confirma aatratividade de T. patula sobre as espécies de tripes(Figura 4). O cravo-de-defunto foi o que maiscontribuiu para o direcionamento das espécies noprimeiro componente enquanto no segundo foi oconsórcio de melão com o cravo-de-defunto (Tabela 4).Os padrões de ordenação entre as variáveis sugeremque o direcionamento está relacionado com o cravo-de-defunto. Portanto, isso pode ter sido causado pelasua atratividade aos insetos fitófagos.

Os três métodos multivariados permitiramverificar que existe atração dos tripes por T. patula.As espécies atraídas, no entanto, não provocaramdanos à cultura do melão durante o períodoamostrado, que compreendeu tanto parte do períodovegetativo, como do período reprodutivo da planta.Assim, T. patula pode ser recomendado comoalternativa vegetal para o plantio em bordadura decultivo protegido de melão visando atrair diversas

espécies de tripes. Estudos futuros devem ser feitospara determinar a atratividade do cravo-de-defuntosobre outras espécies fitófagas e, conseqüentemente,sobre os entomófagos, pois, além de cultura-armadilhapara tripes, o cravo-de-defunto pode ser tambématrativo para inimigos naturais, que utilizariam estesrecursos alimentares para se manterem na área decultivo de melão.

Figura 4. Componentes principais considerando-se todosos pontos e variáveis (espécies dominantes de tripes)amostrados. Os números I, II e III referem-se aosagrupamentos baseados no dendrograma. Grupo I (T.patula), II (Melão consorciado com T. patula) e III (melãoa 6 m, 12m, 18 m e 24 m de T. patula) mostram ainfluência sobre os tripes.

Tabela 4. Fatores embasados na correlação da análise decomponentes principais para as quatro espécies detripes avaliadas

Pontos de coleta CP 1 CP 2

Cravo-de-defunto -1,96500 -0,263435

Melão consorciado 0,13015 2,007754com cravo-de-defunto

Melão a 6 m do cravo-de-defunto 0,03554 -0,591391






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4. CONCLUSÃO

O cravo-de-defunto, T. patula, serve comoplanta atrativa para Neohydatothrips sp.; Frankliniellasp. 1; Caliothrips sp. e F. schultzei (Thysanoptera) e,dessa forma, pode ser recomendado para plantio nabordadura do cultivo principal para reduzir ainfestação por espécies fitófagas de tripes.

AGRADECIMENTOS

Os autores agradecem ao Sr. Marcelo Oyafuso,produtor orgânico de Araraquara (SP), pelacolaboração e cessão da área para estudo e àCoordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de NívelSuperior (CAPES) pelo financiamento da bolsa deestudos do primeiro autor. Identificação de tripes comrecursos da Fapemig. Agradecem os dois revisoresanônimos pelas contribuições.

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Efeito de cultivares de algodoeiro sobre a biologia e capacidade predatória de Oris insidiosus (Say,1832) (Hemiptera: Anthocoridae) predando Aphis gossypii Glover, 1877 (Hemiptera: Aphididae.

EFEITO DE CULTIVARES DE ALGODOEIRO SOBRE A BIOLOGIAE CAPACIDADE PREDATÓRIA DE ORIUS INSIDIOSUS (SAY,

1832) (HEMIPTERA: ANTHOCORIDAE) PREDANDO APHISGOSSYPII GLOVER, 1877 (HEMIPTERA: APHIDIDAE)

J.E.M. Oliveira1, S.A. De Bortoli1, R.F. dos Santos1, L.C.P. Silveira2

1Universidade Estadual Paulista, Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Departamento de Fitossanidade,Laboratório de Biologia e Criação de Insetos, Via de Acesso Prof. Paulo Donato Castellane s/no, CEP 14884-900,Jaboticabal, SP, Brasil. E-mail: [email protected]

RESUMO

Estudou-se a sobrevivência, a reprodução e a capacidade predatória de Orius insidiosus (Say)sobre o pulgão do algodoeiro Aphis gossypii Glover. Plantas de algodoeiro das cultivares Antares,CNPA7H e Acala 90 (respectivamente, glabra, de média pilosidade e pilosa) foram individuali-zadas e infestadas com quinze ninfas de terceiro/quarto estádio de A. gossypii e, em seguida,liberadas ninfas do predador O. insidiosus a partir do primeiro estádio ninfal. As avaliações foramrealizadas diariamente, quantificando-se sobrevivência e desenvolvimento ninfal; o número depulgões predados por dia e total; o número de ovos e a população do predador (total de indivíduosgerados pelas fêmeas) e determinada a eficiência de conversão alimentar através da taxa depredação de O. insidiosus. O desenvolvimento ninfal não foi afetado pelo cultivar de algodoeiro.O cultivar Antares favoreceu maior taxa diária de predação para os dois primeiros e quarto estádioninfal e fase adulta de O. insidiosus. O número de ovos e de ninfas foi menor quando as fêmeas deO. insidiosus foram confinadas no cultivar Acala 90. A eficiência de conversão alimentar noscultivares Antares, CNPA7H e Acala 90 foram, respectivamente, 4,28; 3,00 e 2,75 pulgões predadospara cada ovo gerado pelo predador.

PALAVRAS-CHAVE: Controle biológico, Orius insidiosus, Aphis gossypii, resistência de plantas,algodão.

ABSTRACT

EFFECT OF COTTON CULTIVARS ON BIOLOGICAL ASPECTS AND PREDATION BEHAVIOROF ORIUS INSIDIOSUS (SAY) PREYING ON APHIS GOSSYPII GLOVER. The objective of thisresearch was to determine the survival, reproduction and predaceous capacity of Orius insidiosus oncotton aphid Aphis gossypii. Cotton plants of Antares, CNPA7H and Acala 90 cultivars (respectively,without tricome, medium tricome density and high tricome density) were individualized andinfested with 15 third/fourth instar nymphs of A. gossypii, and then first-instar nymphs of O. insidiosuswere released on the plants. The evaluations were made daily, quantifying survival and nymphaldevelopment; the number of cotton aphids A. gossypii per day and total; the number of eggs and thepopulation of the predator (number of insects by female); and the conversion efficiency of A. gossypiipredaceous. The nymphal development did not differ according to the cotton cultivars. The Antarescultivar favored a higher daily predation rate for the 1st, 2nd and 4th instars and adults of O. insidiosus.The number of eggs and nymphs was smaller when O. insidiosus females were confined on the Acala90 cultivar. According to the predation rate of O. insidiosus, the efficiency of alimentary conversionwas determined for the Antares, CNPA7H and Acala 90 cultivars, being respectively, 4.28, 3.00 and2.75 cotton aphid predation for each egg of the predator.

KEY WORDS: Biological control, minute pirate bug, plant resistance, predation behavior.

2Universidade Federal de Lavras, Departamento de Entomologia, Lavras, MG, Brasil.

INTRODUÇAO

O algodoeiro pode sofrer dano em todas as suasfases de desenvolvimento por diversos insetos, com

danos significativos e perda de produção. A presençade espécies pragas, particularmente afídeos, tripes,mirídeos, lagartas, percevejos e ácaros, é comum emtodos os sistemas de produção de algodão do mundo.

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J.E.M. Oliveira et al.

A maioria destas pragas é polífaga, sendo a produçãodo algodoeiro influenciada, portanto, pela comuni-dade de artrópodes presentes (LUTTRELL et al., 1994).

A espécie de pulgão, Aphis gossypii Glover, 1877(Hemiptera: Aphididae), tem sido constantementerelatada na cultura do algodoeiro, com infestaçõesfreqüentes e registro de ocorrência principalmente noinício da cultura (CAUQUIL, 1981; DENÉCHÈRE, 1981).Essa espécie de pulgão é considerada como sendo amais comum na cultura do algodoeiro, causandodanos diretos através da sucção contínua da seiva(BRIOSO, 1996), e indiretos pela transmissão de viroses(PEÑA-MARTÍNEZ, 1992).

Para o uso racional do agroecossistema cotonícola,é importante que se utilize todos os métodos disponí-veis para o controle das pragas, dando preferênciasempre à utilização e preservação no agroecossistemados controladores biológicos, os quais podem serassociados com o método de resistência de plantas ainsetos.

A família Anthocoridae é constituída por peque-nos insetos e possui cerca de 600 espécies, ocupandodiversos habitats, desde vegetação nativa até diferen-tes agroecossistemas (LATTIN, 1999; LATTIN, 2000). NoBrasil, a espécie Orius insidiosus (Say, 1832) (Hemiptera:Anthocoridae) é considerada como a mais abundantee de maior potencial para utilização em programas decontrole biológico de diversas pragas (BUENO, 2000).

O. insidiosus possui certas características que otorna promissor agente de controle biológico, desta-cando-se a alta eficiência de busca, habilidade paraaumentar a população e agregação rápida quando hápresas em abundância, além de sobreviver em baixadensidade de presas (BUSH et al., 1993). Esse predadoré considerado uma espécie generalista, possuindohabilidade de se alimentar de diferentes presas esubstratos e de se abrigar em diferentesagroecossistemas, o que o torna apto à exploração doecossistema e a sobreviver naturalmente (SILVEIRA etal., 2003).

O tipo de alimento pode interferir em váriosparâmetros biológicos de O. insidiosus, como sobrevi-vência, longevidade, fecundidade e viabilidade dosovos, podendo inclusive levá-lo a não completar odesenvolvimento (RICHARDS; SCHMIDT, 1996a; BUENO,2000; MENDES; BUENO, 2001). A fecundidade de O.insidiosus é diretamente afetada pelo alimento, sendoesse um fator de influência direta para o aumentorápido de sua população (KIMAN; YEARGAN, 1985;RICHARDS; SCHMIDT, 1996a). As fêmeas de O. insidiosusovipositam endofiticamente em uma grande varieda-de de substratos naturais, como vagens deleguminosas, caules de feijão, brotos de batata,inflorescências de picão Bidens pilosa L. (Asteraceae),pecíolos de folhas de algodoeiro, folhas de gerânio,pepino, batateira, entre outros (BUENO, 2000). O

substrato vegetal para oviposição pode afetar direta-mente a fertilidade de O. insidiosus, sendo que uma dascondições básicas exigidas é que o mesmo seja aceitá-vel pelo predador (RICHARDS; SCHMIDT, 1996b).

Em relação ao comportamento de O. insidiosus, osadultos são considerados bons voadores e, como asninfas, movimentam-se rapidamente na planta a pro-cura de suas presas. Possuem um eficiente comporta-mento de busca, sendo capazes de agregarem-se emáreas de grande densidade da presa, condição essamais freqüente para as ninfas do que para os adultos(BUENO, 2000).

A predação é um processo complexo, afetado porfatores básicos, como densidades da presa e do preda-dor, e por fatores secundários, envolvendo as carac-terísticas do ambiente, da presa e do predador (HOLLING ,1961). A presença de predadores em um determinadoambiente e o seu efeito sobre a dinâmica da presadepende da habilidade do predador em encontrá-la,da sua densidade e qualidade (COHEN, 1998), ou seja,se houver presa em maior número e de melhor quali-dade, certamente o predador mostrará boa resposta.

No Brasil, estudos sobre bioecologia, quantificaçãoe participação de O. insidiosus em agroecossistema doalgodoeiro, tendo como presa o pulgão A. gossypii,ainda são escassos. Portanto, justifica-se a realizaçãode estudos, a respeito da biologia e capacidade depredação desse percevejo sobre a presa A. gossypii.

MATERIAL E MÉTODOS

O experimento foi conduzido no Laboratório deBiologia e Criação de Insetos do Departamento deFitossanidade da Faculdade de Ciências Agrárias eVeterinárias da Universidade Estadual Paulista -FCAV/UNESP, Jaboticabal, São Paulo. As condiçõesexperimentais foram de 25 ± 1o C, 70 ± 10% de umidaderelativa e 14h de fotofase.

Plantio de algodoeiro. Plantas de algodoeiro(Gossypium hirsutum L. raça Latifolium Hutch), Antares,CNPA 7H e Acala 90 foram cultivadas em bandejas deisopor e mantidas em telados livres de pragas e inimi-gos naturais. Foram realizados plantios escalonadoscom intervalos de 10 dias para obtenção de folhas eplantas adequadas para a manutenção da criação dopulgão A. gossypii e condução do experimento.

Criação de Orius insidiosus. A criação do preda-dor O. insidiosus foi iniciada a partir de espécimescoletados em agroecossitemas de algodão e milho noCampus da FCAV/UNESP, Jaboticabal, SP. A criaçãofoi mantida em câmara climatizada tipo B.O.D. ajus-tada a 25 ± 1o C e 70 ± 10% de umidade relativa e 14hde fotofase, adotando-se a metodologia adaptada deISENHOUR; YEARGAN (1981), SCHMIDT et al. (1995), BUENO

(2000) e SILVEIRA; BUENO (2003).

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Os adultos de O. insidiosus foram mantidos emgaiolas cilíndricas (1,7 L) vedadas com filme de PVC.No interior da gaiola colocou-se papel toalha, servin-do como abrigo para os predadores. Para promoveraeração foram feitos furos no filme de PVC, comauxílio de um estilete. Em cada recipiente de criaçãoforam mantidos 50 casais do percevejo predador,ovos de Anagasta kuehniella (Zeller, 1879) (Lepidoptera:Pyralidae), como fonte alimentar e inflorescências deB. pilosa, como substrato de oviposição, sendo estasúltimas tratadas em solução de hipoclorito a 2% porcerca de 2 minutos que, após secagem, foram fixadasa um chumaço de algodão embebido em água destila-da para a manutenção da turgescência e fornecimentoda umidade aos predadores. As inflorescências con-tendo ovos do predador foram removidas e transferidaspara placas de Petri (14 x 2 cm).

Um dia antes do previsto para eclosão das ninfas,ovos de A. kuehniella foram colocados no topo dainflorescência como fonte de alimento para as formasjovens. As ninfas do predador ao eclodirem permane-ceram no interior da mesma placa por todo períodoninfal. No interior da placa foi colocado papel toalha,servindo como abrigo para os predadores. Para pro-mover aeração foram feitos furos no filme de PVC, comauxílio de um estilete. Em cada recipiente de criaçãodas ninfas foram mantidos cerca de 100 indivíduos,sendo o fornecimento de água feito por um chumaçode algodão embebido com água destilada. O alimentoe a água foram renovados a cada dois dias. Os adultos,logo após a emergência, foram separados em casaispara iniciar o novo ciclo da criação.

Criação Aphis gossypii. Os pulgões utilizados nosexperimentos foram oriundos da criação mantida nolaboratório em plantas do cultivar IAC 24. Essa criação foiiniciada com indivíduos coletados em plantas de algodo-eiro de plantios comerciais da região de Jaboticabal, SãoPaulo, sendo posteriormente transferidos para plantas,mantidas em telado sob condições de laboratório, prote-gidas, para evitar a migração e infestação de outrasespécies de pulgões e de inimigos naturais. Periodica-

mente, as colônias dos pulgões foram transferidas paranovas plantas, com 20 dias de emergência ( OLIVEIRA et al.,2005; DE BORTOLI; OLIVEIRA, 2005).

A caracterização das cultivares de algodoeiro foifeita quanto à presença e número de tricomas. Ostestes foram conduzidos utilizando-se as cultivaresAntares, CNPA7H e Acala 90, respectivamente, glabra,de pilosidade média e pilosa (Fig. 1) verificando-se asua influência sobre os aspectos biológicos e a capa-cidade predatória de O. insidiosus sobre ninfas deterceiro e quarto estádios de A. gossypii.

Fase jovem. O experimento foi iniciado com 75ninfas de primeiro instar, oriundas de criação mantidaem laboratório. As ninfas foram agrupadas em cinco porgaiola (placas de Petri - 14 x 2 cm) contendo no seuinterior uma folha de algodoeiro de cada cultivar, inseridanum tubo com água (tipo anestésico odontológico) comum chumaço de algodão. Diariamente foramdisponibilizados em cada tratamento/cultivar, 15 pul-gões de terceiro/quarto estádio e, a cada 24h da oferta,os insetos, predados ou não, foram repostos ou substi-tuídos por indivíduos de idade semelhante ao descrito.As avaliações foram realizadas a cada 24h, observando-se a duração, sobrevivência e capacidade predatória emcada instar e total da fase ninfal.

Fase adulta. Ao atingirem a fase adulta, as fêmeasde O. insidiosus provenientes das ninfas mantidas nosseus respectivos tratamentos, foram acasaladas, man-tendo-se os machos durante três dias (período sufici-ente para efetivação da cópula). Fêmea de O. insidiosusfoi individualizada (placas de Petri - 14 x 2 cm)contendo no seu interior uma folha de algodoeiro decada cultivar, inserida num tubo com água (tipoanestésico odontológico) com um chumaço de algo-dão. Diariamente foram disponibilizados em cadatratamento/cultivar, quinze pulgões de terceiro/quar-to estádio e, a cada 24h da oferta, os insetos, predadosou não, foram repostos ou substituídos por indivídu-os de idade semelhante ao descrito. Avaliou-se alongevidade; períodos de pré-oviposição, reprodu-ção, pós-oviposição e incubação; número total de

Fig. 1 - Presença de tricomas nos cultivares Antares (a), CNPAH7h (b) e Acala 90 (c). 25 ± 1o C, 70 ± 10% de umidade relativae 14h de fotofase.

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ovos e de ninfas por fêmea; taxa diária de produção deovos e ninfas, em função do período reprodutivo;viabilidade dos ovos e o consumo médio diário e totalda presa A. gossypii, além da eficiência de conversãoalimentar [ER = número total de ovos/número total depulgões predados], determinado a partir da taxa depredação por fêmeas do predador.

Os dados de duração e sobrevivência de ninfas,longevidade e reprodução de fêmeas, e capacidadepredatória nas duas fases de desenvolvimento dopredador, foram submetidos à ANOVA simples, e asmédias comparadas pelo teste de Tukey a 5% deprobabilidade.

RESULTADOS E DICUSSÃO

O desenvolvimento (dias) de todos os estádios ena fase ninfal não foi afetado pelo cultivar de algo-doeiro (Tabela1), apesar das ninfas mantidas noscultivares com presença de tricomas apresentaremum alongamento em todos os estádios e no períodoninfal. Período semelhante de desenvolvimento nafase ninfal (11,2 dias) foi observado por MENDES et al.

(2003), quando as ninfas de O. insidiosus tiveramdisponiblidade diária de ninfas de A. gossypii no 1º,2º e 3º estádios ninfais. TOMMASINI et al. (2004) obser-varam semelhança no período de desenvolvimentode O. insidiosus alimentados com adultos deFrankliniella occidentalis (Pergande, 1895) para osdois primeiros e último estádios ninfais (2,1; 1,5 e 3,4dias, respectivamente) e para toda fase ninfal (10dias). MENDES; BUENO (2001) relataram que ninfas deO. insidiosus apresentam variações nos estádiosninfais de 1,9 a 3,1 dias, para o primeiro e quintoestádios ninfais, respectivamente, quando alimen-tadas com Caliothrips phaseoli (Hood, 1912). KIMAN;YEARGAN (1985) observaram que, o tempo de desen-volvimento de O. insidiosus foi de 15,8 dias quandoalimentado com Sericothrips variabilis (Beach, 1896).Esses autores ainda relataram que, quando a presaera ovos de Heliothis virescens (Fabr., 1781), o tempode desenvolvimento foi de até 13,4 dias. MCCAFFREY;HORSBURGH (1986) relataram que, quando alimenta-dos com Panonychus ulmi (Koch, 1836) e mantidos emtemperatura de 23 e 29º C, O. insidiosus apresentou otempo de desenvolvimento de 18,8 e 9,5 dias, respec-tivamente.

Tabela 1 - Duração média e sobrevivência de ninfas e da fase ninfal de Orius insidiosus predando Aphis gossypii emdiferentes cultivares de algodoeiro. Temp. 25 ± 1º C; UR 70 ± 10%; fotofase 14h, Jaboticabal, 2006.

Instares Tratamentos

Duração (dias)1 Sobrevivência (%)

Antares CNPA7H Acala 90 Antares CNPA7H Acala 90

I 2,17 ± 0,38ª 2,38 ± 0,49a 2,42 ± 0,50a 88,00 86,67 85,33II 1,52 ± 0,50ª 1,59 ± 0,50a 1,65 ± 0,48a 81,33 78,67 76,00III 1,84 ± 0,45ª 1,83 ± 0,38a 1,87 ± 0,34a 77,33 70,67 69,33IV 1,60 ± 0,49ª 1,66 ± 0,48a 1,73 ± 0,45a 66,67 66,67 65,33V 3,49 ± 0,51ª 3,70 ± 0,47a 3,85 ± 0,36a 65,33 61,33 62,67

Fase ninfal 10,59 ± 0,70ª 11,20 ± 0,58a 11,53 ± 0,65a 60,00 56,00 57,331Médias (± DP) seguidas de mesma letra, na mesma linha, não diferem entre si, pelo teste de Tukey (P > 0,05).

Tabela 2 - Predação total e diária de ninfas e da fase ninfal de Orius insidiosus sobre Aphis gossypii, em diferentes cultivaresde algodoeiro. Temp. 25 ± 1º C; UR 70 ± 10%; fotofase 14h, Jaboticabal, 2006.

Instares Tratamentos

Total1 Diária 1

Antares CNPA7H Acala 90 Antares CNPA7H Acala 90

I 7,86 ± 1,64a 7,29 ± 1,64a 7,31 ± 1,50a 3,64 ± 0,50a 3,07 ± 0,37b 3,04 ± 0,34aII 7,26 ± 2,48a 6,59 ± 2,48a 6,74 ± 2,14a 4,82 ± 0,73a 4,09 ± 0,68b 4,10 ± 0,56aIII 13,40 ± 3,48a 13,04 ± 3,08a 13,19 ± 2,79a 7,28 ± 0,88a 7,09 ± 0,65ª 7,07 ± 0,66aIV 14,50 ± 5,12a 14,42 ± 4,52a 13,00 ± 3,81a 8,92 ± 0,86a 8,68 ± 0,80ª 7,43 ± 0,68aV 32,27 ± 5,25a 32,80 ± 4,19a 33,23 ± 3,64a 9,25 ± 0,84a 8,89 ± 0,64ª 8,63 ± 0,46a

Fase ninfal 75,73 ± 7,48a 73,83 ± 6,19a 73,57 ± 6,24a 7,17 ± 0,75a 6,60 ± 0,46a 6,39 ± 0,60a1Médias (± DP) seguidas de mesma letra, na mesma linha, não diferem entre si, pelo teste de Tukey (P > 0,05).

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A sobrevivência ninfal de O. insidiosus diminui àmedida que se avançam os estádios ninfais (Tabela 1).Os valores obtidos para esse parâmetro biológico deO. insidiosos estão de acordo com aqueles encontradospor BUSH et al. (1993). No entanto, MENDES et al. (2003)sugeriram que, com aumento da disponilibilidade deninfas de A. gossypii, o predador responde positiva-mente a esse incremento, aumentando sua viabilida-de ninfal. TOMMASINI et al. (2004) observaram, para essemesmo predador quando alimentado com adultos deF. occidentalis, uma sobrevivência da fase ninfal de53,5%. MENDES; BUENO (2001) relataram que para essafase a sobrevivência das ninfas de O. insidiosus ali-mentadas C. phaseoli foi de 69%, com mortalidadeconcentrada no 2º estádio. Os autores ainda observa-ram que no 4º e 5º estádios não houve mortalidadeninfal.

Em relação à capacidade predatória, o estudo mos-trou uma forte influência do cultivar de algodoeiro,indicando que ninfas do predador O. insidiosusmantidas em Antares tiveram maior taxa diária depredação para o 1º, 2º e 4º estádios ninfais (Tabela 2).Independente do cultivar, a taxa diária de predação deO. insidiosus variou de 3,04 a 9,25 pulgões/dia doprimeiro ao quinto ínstar do predador, enquanto quepara toda a fase ninfal O. insidiosus predou até 75,73ninfas de A. gossypii (Tabela 2). TOMMASINI et al. (2004)observaram que, na fase ninfal, O. insidiosus predou emmédia 39,2 adultos de F. occidentalis, com média diáriade 3,9 insetos/ninfa. MENDES; BUENO (2001) relataramque, durante a fase ninfal, O. insidiosus apresentou umataxa de predação variando de 6,1 a 29,3 adultos de C.phaseoli do primeiro ao quinto estádio ninfal, comconsumo diário de 3,0 a 9,4 insetos, e em média 39,2adultos de F. occidentalis, com predação média diária de

3,9 insetos/ninfa. As ninfas de O. insidiosus apresen-tam como comportamento a forma ativa e rápida decaminhamento pelo substrato a procura de abrigo ealimento (MENDES; BUENO, 2001). Dessa forma, as ninfasde O. insidiosus podem ter sido inibidas, principalmen-te nos dois estádios iniciais de desenvolvimento, apercorrer de forma mais ativa a folha do algodoeiro,devido à presença de tricomas nos cultivares CNPA7He Acala 90. MENDES et al. (2003) observaram que em todosos estádios ninfais de O. insidiosus existe relação diretaentre aumento de disponiblidade de presas (ninfas deA. gossypii) e consumo, além de que essa relação posi-tiva pode interferir nos parâmetros de desenvolvimen-to desse predador. TOMMASINI et al. (2004) relataramhaver um incremento significativo na relação ínstar ecapacidade predatória de O. insidiosus, mostrando queindependente da presa, à medida que os estádiosavançam, a taxa de predação das ninfas pode duplicarentre estádios.

Fêmeas de O. insidiosus apresentaram maior nú-mero de ninfas e taxa de oviposição diária em todafase no cultivar Antares, enquanto que o cultivarAcala 90 afetou negativamente o número de ovos eninfas (Tabela 3). Diariamente, as fêmeas do predadorovipositam mais ovos e num período mais curto (pe-ríodo de pré-oviposição), iniciando sua oviposição apartir de 2,69 dias, quando mantidas no cultivarAntares (Fig. 3). No entanto, quando essas fêmeasforam mantidas nos cultivares CNPA7H e Acala 90,esse período tendeu a se alongar (Tabela 3).

A longevidade, os períodos reprodutivo e de pós-reprodução, de incubação de ovos, o número de ninfas/dia e a viabilidade de ovos não apresentaram diferen-ça estatística significativa nos três cultivares testados(Tabela 3).

Tabela 3 - Características biológicas de fêmeas de Orius insidiosus predando Aphis gossypii em diferentes cultivares dealgodoeiro. Temp. 25 ± 1º C; UR 70 ± 10%; fotofase 14h, Jaboticabal, 2006.

Características Tratamentos1

Antares CNPA7H Acala 90

Longevidade de fêmeas (dias) 26,23 ± 13,01a 21,80 ± 6,06a 20,73 ± 6,45aPeríodo de pré-oviposição (dias) 2,69 ± 0,75a 3,90 ± 0,87b 3,73 ± 0,65bPeríodo reprodutivo (dias) 20,76 ± 9,13a 16,40 ± 5,31a 15,64 ± 5,71aPeríodo de pós-oviposição (dias) 2,77 ± 4,18a 1,50 ± 0,84a 1,36 ± 0,67aPeríodo de incubação (dias) 3,96 ± 0,47a 3,85 ± 0,70a 3,73 ± 0,75aNúmero de ovos/fêmea 33,07 ± 14,45a 23,30 ± 7,43ab 22,27 ± 7,52bNúmero de ninfas/fêmea 23,53 ± 10,02a 16,30 ± 5,25ab 15,55 ± 5,24bNúmero de ovos/fêmea/dia 1,59 ± 0,13a 1,06 ± 0,10b 1,08 ± 0,24bNúmero de ninfas/fêmea/dia 1,13 ± 0,11a 1,00 ± 0,11a 1,03 ± 0,30aViabilidade de ovos (%) 71,53 ± 3,69a 70,01 ± 4,80a 69,83 ± 3,09aEficiência de conversão alimentar (ER) 4,28 ± 0,92a 3,00 ± 0,43b 2,75 ± 0,30b1Médias (± DP) seguidas de mesma letra na mesma linha, não diferem entre si, pelo teste de Tukey (P > 0,05).

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BUSH et al. (1993) e MENDES et al. (2003) observaramque, predando ninfas de A. gossypii, fêmeas de O.insidiosus apresentam longevidade média variandode 9,5 a 9,8 dias, considerada baixa quando compa-rada com este e outros estudos (TOMMASINI; NICOLI,1993; MENDES; BUENO, 2001; TOMMASINI et al., 2004).Segundo MENDES et al. (2003), as fêmeas de O. insidiosusnecessitaram de disponibilidade diária de cinquentaninfas (1º, 2° e 3° estádios) de A. gossypii para produzirdiariamente 1,5 ovos, indicando que presas em ínstaresiniciais podem comprometer o desenvolvimento dopredador, sendo caracterizado pela curta longevidadee baixo número de ovos/fêmea (17,9 ovos em 11,9dias). TOMMASINI et al. (2004) observaram que fêmeasde O. insidiosus ovipositaram de 3,41 a 3,84 ovos/dia,quando alimentadas com ovos de Anagasta kuehniella(Zeller, 1879) e F. accidentalis, respectivamente.

A eficiência de conversão alimentar foi superiorquando as fêmeas do predador foram mantidas nocultivar Antares (Tabela 3), havendo necessidademaior de consumo de presas para produção de des-cendentes. MENDES et al. (2003) observaram que fêmeasde O. insidiosus apresentaram eficiência de conversãoalimentar de 4,53 ovos do predador para cada pulgãopredado.

Em relação à capacidade predatória total e diária deninfas de A. gossypii, as fêmeas de O. insidiosus apresen-tam maior taxa de predação no cultivar Antares, sendo

140,15 ninfas na fase adulta, com média diária de 5,40ninfas (Tabela 4). MENDES et al. (2003) citaram predaçãode 7,0 a 7,8 ninfas de A. gossypii (de primeiro ao terceiroestádios), quando tinham disponível 10 e 20 indivídu-os, respectivamente.

Além do comportamento de busca e predação,observou-se que os adultos do predador O. insidiosusapresentaram comportamento de sucção de seiva enéctar através do nectário extra floral presente nasfolhas do algodoeiro, sem lhes causar danos, o quepode indicar que O. insidiosus necessita em sua dieta,para se manter nos agroecossistemas, suplementaçãoalimentar extraída de plantas hospedeiras de suaspresas, comportamento esse já observado por váriosautores (KIMAN; YEARGAN, 1985; C OLL, 1996; COLL, 1998).A utilização de substâncias provenientes de plantastem sido considerada uma alternativa para o perceve-jo predador em situações de escassez de presas (CRUM

et al., 1998; COLL; IZRAYLEVICH, 1997). Este fato é forta-lecido em virtude da capacidade dos predadores emobter a umidade de plantas necessária para assegurarsua sobrevivência e reprodução (COHEN, 1982; COLL;IZRAYLEVICH, 1997). Além disso, especula-se que a ob-tenção de nutrientes da seiva das plantas pode ser umcomplemento da dieta, especialmente hormônios esais minerais, quando as presas utilizadas nãosuplementam a exigência nutricional (OLIVEIRA et al.,2002).

CONCLUSÕES

1. A taxa de predação diária de A. gossypii porninfas de O. insidiosus no primeiro, segundo e quartoestádios ninfais é afetada negativamente pelos culti-vares Acala 90 e CNPA7H.

2. A duração ninfal de O. insidiosus não é afetadapelos cultivares de algodoeiro testados.

3. Fêmeas de O. insidiosus ovipositam mais quandoconfinadas em plantas de algodoeiro cultivar Antarese menos no cultivar Acala 90.

Fig. 2 - Preferência para oviposição das fêmeas de O. insidiosus nos cultivares Antares (a), CNPA7H (b) e Acala 90 (c).Temp. 25 ± 1º C; UR 70 ± 10%; fotofase 14h, Jaboticabal, 2006.

Tabela 4 - Predação total e diária de fêmeas de Oriusinsidiosus sobre Aphis gossypii em diferentes cultivares dealgodoeiro. Temp. 25 ± 1º C; UR 70 ± 10%; fotofase 14h,Jaboticabal, 2006.

Tratamentos Total1 Diária 1

Antares 140,15 ± 69,32ª 5,40 ± 0,90ªCNPA7H 68,30 ± 17,67b 3,16 ± 0,27bAcala 90 61,09 ± 20,69b 2,92 ± 0,49b1Médias (± DP) seguidas de mesma letra, na mesma colu-na, não diferem entre si, pelo teste de Tukey (P > 0,05).

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4. A taxa de predação diária e total de A. gossypiipor fêmeas de O. insidiosus é afetada negativamentenos cultivares Acala 90 e CNPA7H.

5. A eficiência de conversão alimentar é mais altaquando as fêmeas de O. insidiosus são confinadas nocultivar Antares.

AGRADECIMENTOS

À FAPESP – Fundação de Amparo à Pesquisa doEstado de São Paulo, pelo suporte financeiro e bolsaconcedida a José Eudes de Morais Oliveira (Proc. no.03/11924-7), ao Prof. Dr. José Carlos Barbosa (FCAV/UNESP), pelo auxílio na elaboração do delineamentoexperimental e análise dos dados.

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Recebido em 24/5/06Aceito em 13/3/08

Marigold (Tagetes erecta L.) as an attractive crop to natural enemies in onion fields

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