Changed plant and animal life cycles from 1952 to 2000 in the Mediterranean region
Transcript of Changed plant and animal life cycles from 1952 to 2000 in the Mediterranean region
������� ��� ��� ����� � � ����� ��� ���� � ���� ���� ������������ ������
� � � � � � � �� � � � � � � � � � � � ��� � � � � � � � � � �������� ������ �� ����������� ����� ������� � ��� ���� �������� ��� ������� ������������� ������ �� �����������
��� �!� �� "�������� #$%&' "��������� �"��������� ������ ��������� ����� ������� �(���� )�*���� +� #$,,# ���������
"�������� �����
������
��� ������� ��� �� ����� ���� �� ��� ������ ������� �� �� ���� �� ��������
������ �������� � ���! �������� ������� � ��� ��� ����� � � ���� �����!
���� ������ ���� �������� "������! �������� � ���� � ��� �� �� ������ ��� ��� ����
���� ����� � ������� ������� "��� �� ������� �� ��� ���#��� $����%����&
�������� � ����� � � ����� �� ���� � �� ��� ������� ������������ ����
��� �����! ��� ��� ���� � �������� ������� ����� ���������� �� �� ���� ����
$��������! '( )����& ���� ��������� �� ��* �� ���� �� ���������� ������ ���� ���#
�������� �������� ���������� � ����������� ����� ������ � �� ��� ����� ��
����� �� �� �� ������� �+ ���� ������! ����� � �� ������� �, ���� ���! ��� ����
���� �� ������� + ���� ������ ��� �� ����� -������ ������ �� ������� � ���� ������
��� �� ��.*� /��� ��� ������ �� ���� ������! �� ������ �������� ����� ������ �� ����
��� ��� �� ����� ��� ������� ������� ��� �� ��������� ��� �� ����������� �����
�������� �� �� �� �� ������ ����� ��� �� ����� ���� ����������� ����� ������� ��
����������� ��� �� ������� ��� �� ���� ���������� ��� �������� ����� ��� �� �����
����� ���� �� ������� ����� ������� ��� �� ���� 0���1���� � �# ���� �� �� ����
������ $�����! �2��� �� ���������&� "������! ���� �� � ���� ����� � ����������
�������� ����� �� �� ���� �������! ����� ��� ��� ���� ��������� �����! ���
���! ���� ������ ��� �����������! ��� �� ������� ��� ��������� � ����������
��������! �� ��������� � ��� ������� ������ �� ��� ��� ���� ������� ����#
������ ������� ��� �������� � � ���� �������� �� ���������� �������
-��.���/ ���� ���������� ������ !" �##�����$�� $!����� $%����� !�&������ �������� !�� �!!� !��
�� �!����� #%���!��"
�������� %' 0��� 1##%2 ������� ������ �������� ��� �������� 3 4��!5�� 1##%
���������
'%� !� � $"$!�( � ��(� ������(�( ��� (�����!" �� !���$��
�" ���#������� ��� #��$�#�������� ������� ��� �����
&����� $��������( ) ���� *++,- ��� !�.�!" �� �!��� �%�(�
(��(���! #!��� ��� �����! �$��/����( �%�� ��(#��� �� ������
��"( )�$$���!���� ���#�������-� (�$% �( !�&����� ��
������� �� #!���( �� �����! ��������" #������(� '%�(�
#�((��!� ����������! /��������( �� #%���!��" (%��!�
$��(������ (��(���/� ��(��/��!� ����$����( � ���(#%���$
$%����( �� ��(#��(� �� $������ &������ ) ���� *++,-� 0��
�%�(� #�((��!� $%����( ���� �����/��� � $����$�! �$�!���$�!
��#�����$� �( �%�" ��" � �$� �$�("(��� (���$���� ���
��$������� /�� (#�$��( $��#�����/� ���!��" ���1�� ���
#�����" #����$��/��"� ��$��� ���� (��( ��� ��#���( ����2
$����� $%����( �� #%���!���$�! (����( �� #!���(� ��(�$�(�
����( ��� ��#%�����( )���$. �� ���� ,3345 �$%��&�6� ,3375
8�!.�&(6."� ,3375 0���!�" �� ���� ,3335 ���6�! 9 �������
,3335 :��%�(� *+++5 ��2(�� �� ���� *++,5 ������!�( 9
��!�!!�� *++,- #��/��� �/����$� �%�� �$�("(���( ��� ��2
(#������ �� $!����� $%����� :�&�/��� �/����$� � (�$%
� �$�( �( (��!! ($��$� ��$��(� �� %�( ���� ��(�!" !������ ��
���#����� ��� $�!� �$�("(���( � ����%��� !�������( ���
�� � �& (#�$��(� � �%�( (���" &� (������6� ���� ���
,3;* �� *+++ ������ $��#!��� #%���!���$�! �� ��������
����� (��� � �%� ��(� �������� #!��� ��� ��������"
���� (#�$��(� ��� ��� $����� ������ !"� '%� ���� &��������(#�����$�< ��(�# ������!�(� �= �>? 3> ;7,,>,*�
�2���!< @�(�#�#����!�(A�����(�
B!���! �%���� 0��!��" )*++*- 3! ;>,C;??
� *++* 0!�$.&�!! �$���$� �� �,�
$�!!�$��� �� �������� ��!� (������ )?,�>?��� *�*,��-
)>; D� ����% � 0��$�!���� ����!����� �� �#���-� ���� �� �
������������� $�����"� ����� &����� ��� ����� $!�����
$��������( ��� !�&�� !�������( �%�� �� ��(� #��/���(
(�����(� '%�(� ���� (%�& (���� �$��� ���!���$�! � �$�( �
$!����� &������ ���(��� � �%� ��(� ����%��� !�������(
&%��� ��� ���#������� ��$���(� %�( ���� �%� !����(��
������� ��� ������
���� ,3;* �� *+++� �%� ����( � �%� �!!�&��� #%���2
!���$�! #%�(�(< !�� �� �!����� !�&������ �������� ���
!�� �!! )��� �%��� ��� !�� !� �- &��� ��$����� �� ,+>
#!��� (#�$��( �" ��� � �( )�� �- �� �%� ���� (����������
�������� ��!� (������ �� � !���2���� ���������� #��2
������ � �������!��" ��� #%���!��" �� �%�� �����
'%� ��(�!���� ���� (�� �( $������!" ��� � �%� !����(�
%���������( ��$���( �� �%� &��!� )0������%(� ,33*-�
'%� ����/�!( ) ��(� (��%���� �� !�(������- � E ��������"
���� (#�$��(� ��� �%� ��(� �##�����$� � ��� ������ !"
(#�$��( &��� �!(� �!!�&�� "���!"� ��(� � �%� ���������
(#�$��( ��� /��" $����� ��� �������� �� ����!���� ���
��� ��#��(������/� �� �%� ������ ������������� �������
���������� &�( $����$��� �" ���!" (��%���� ���
!�(������ ��� .�" #����(� #!�( (��/�"( � ;C,+ .� $��$���
&��%�� �%� ,++ .�* (���" (���� '%�( (���" (��� �( !�$���� ��
� #!��� &��% (��!! ��#����#%�$ /������!��"� ��� ��$!���(
���(�(� ����$�!����! ��!�( ��� ������(� �%���!���$�!
�/���( &��� ��$����� &��% �� �(������� �$$���$" �
�, ��" � ��� ���������� (�/���! ����/����!( )���� �%��
;-� '%�" &��� ��$����� �!&�"( �" �%� (��� #��(�� )���-
&%�� �%� &%�!� #!��� ����/����!( %�� ���$%�� �%� ��$2
�����! #%���!���$�! (�����
��� �!! �/��!��!� #%���!���$�! ��$���( $�/����� ����
�%�� *+ "���( )*; ��$�����( &���" (#�$��( �� !��
�� �!����� *E ��$�����( &���" (#�$��( �� !�� �!!� *?
��$�����( &���" (#�$��( �� !�� !� �� ;4 #!��� (#�$��( ��
!�&������ *4 #!��� (#�$��( �� �������� E ���� (#�$��(
�� ��(� (��%���� �� ��(� !�(������ ��� , ������ !" (#�$��(
�� ��(� (��%����- &� $�!$�!���� !����� �����! �����( ���
�%��� (���� �$��$� �$$������ �� �2��(�� '%� ������ � ��2
/��$�� �� ��!�"�� ��"( �� ��$% #%���#%�(� ��� (#�$��(
&�( $�!$�!���� ��� !����� �����((���( &��% ����� �( �%�
�� ����$� ���&��� �%� ������ � !�� �� �!���� �� �%�
(���" ��(�� ��� �%� ������ �� �%� ��� � �%� (���"� 8�
�!(� �(�� �%� ������ � ��"( � ��#������ ��� �/�����
#%���#%�(� ���� #�� (#�$��( �� $�!$�!��� !����� �����!
�����( �� � (��������6�� &�" �� �!! (#�$��( �����%���
'%�(� ���� &��� �!(� ���!"(�� �" (�/���! (����(��$�! ��$%2
��F��(� ��$!����� #���$�#�! $��#�����( ���!"(�( ���
��!��#!� �����((��� �(��� �%� ����2G� �H�'' ���
�''I �8 #�$.���(� ���#&�(� ��!��#!� �����((���(
&��� #�� ����� �� ��������� �%� � �$� � ���#�������
��� #��$�#������� �� #��/���( ����%( �� �%� #%���#%�(�
256
264
272
280
288
296
304
70
90
80
100
110
120
130
140200
220
240
260
280
320
328
336
344
352
368
360
70
80
90
100
120
130
110
r = 0.73 p < 0.001
r = 0.39 p < 0.001
r = 0.9 p < 0.001
r = 0.62 p < 0.001
r = 0.18 ns
Leaf
unf
oldi
ngLe
af fa
llG
row
th p
erio
dF
low
erin
gF
ruiti
ng
Malus domestica
1952 1960 1968 1976
Year
1984 1992 2000
-��� � �%���!���$�! $%����( �� )���� �!������ �( �=��#!�
(#�$��( ���&��� �� �������� ��!� (������ )�� �#���- ��� ,3;*
�� *+++� ���( ��#��(��� !����� �����((���( �%�� &��� ����� �� �%�
�����
� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??
�,� � � � � �� � � � �� ���
����
��
��
���
� ��
/��
$��
��"
(��
!��
�� �
!���
�����
���
� ��!
�"��
��"
(��
!��
�!!���
��%
��
�(�
$���
�!��
��$!
����
�/��
���!�
��
��$%
(#�$
��(�
���
���
� ��(�
�/��
���(
,3;*
C*++
+�
'%��
�&
�(�
��#
��!�
� �� �
!���
����
� �
��
,3;3
��,3
E3�
���
$�!����
!��=
���$
��
���
�/�
���
���
����
�.��
��!� �
2 ���
�#%��
�#%�(
��/
����
���
!���
���
�����
���
�
��(�
�/��
���(�
���
(���� �$
��$�
� �%
���
���
((��
���
�!"(�
(��
��!
(���
��$
����
��
��$%
(#�$
��(
���
���
� �2
���
#��
=��
���
���
�� !�
�
�� �
!���
�
#��
=��
���
���
�� !�
�
�!!
���
���
�
��(�
�/��
���(
��
!��
�� �
!���
�
���
���
�
��(�
�/��
���(
��
!��
�!!
�#�$
��(
�/��
$��
��"
(��
!��
�� �
!���
�
��(�
$���
�!��
��
$!��
���
/��
���!�
��!
�"��
��"
(
��!�
� �
!!
��(�
$���
�!��
��
$!��
���
/��
���!�
��
,+7
>*3
*>?+
���
7��
����
���
��
��>4
�*��
�
'��
�
,+�7
�'
�C�
�
�
33>?
>*E
?,)
�����!
������
>?�7
���
'��
�,*
�>��
'�C�
���
��
E7>*
3>+
>7��!
5���
���
��>>
�*��
�'
�2
���
�(
�(
��
,+,
>>,
*7>3
��
5���!
������
>*�7
��'
���
,,�*
�'
�C�
��
��
77C
**C
���
���
��!
�
���
>,�3
���
'�2
���
CC
�
,+>
>*?
*3?,
���
����
����
*3�+
���
'��
�,,
�*�
'�C��
��
34>*
7*E
>3�5
����
���
���
����
�*7
�>�
'�2
���
,+�3
��(
��
,+>
>>+
*;?>
��!
��!
���
*7�+
���
'��
�,,
�,�
'��
�
,+,
>*,
*>?,
0� ��
����
��
*?�,
��'
���
,+�7
�'
�C�
���
�
,+7
>*E
**>3
8����
� ��
���
�!
*>�>
�'
�2
���
�(
'�
C��
�
3?>>
**;
?,8��
������
����
*+�>
+��'
���
,4�3
���
'�C�
��
�
,+>?
,*;
?,9����
���
���
,3�+
��'
���
>+�+
���
'�C�
���
��
3*>*
7*7
?>�
����
���
���
��
����
��!
,4�3
���
'�2
���
�(
��
C��
�
�,+
;>*
,*7
?,:
����
���
���
�,4
�?��
'�2
���
�(
�(
�
3,>>
,*7
?+)
�����
5�,4
�,�
'�2
���
,,�?
�'
�C�
���
�
E>>,
4>*
?>8��
�������
��,E
�7�
'�2
���
*4�E
���
'�C�
�
�
7*>*
7*4
?>8��
�����
!��
����
,E�?
�'
���
,7�3
��'
��
��
7>>?
+*E
?,�
���� ��
����
�,?
�7��
'�2
��,,
�?�
'�C�
���
��
74>+
E*;
>3�
���
!�
����
���
�!
,>�;
�'
�2
���
�(
'�C
��
��
3+>*
7*;
*E8�
���
���
5�,*
�E�
'�2
���
,+�3
���(
��
44>>
,>*
>?��
���
���
����
��
,,�3
�'
�2
���
*,�3
���
'��
�
,+,
>*3
*+?*
8��
�����
��!
,+�4
�'
��4�
?�'
�C�
�
��
,++
>>,
>+?+
8��
�������5�
���
3�>
'�2
�,,
�;��
'��
�
7;>,
7*4
?,8���
��
!!
����
7�>
'�2
���
>?�7
���
'��
��
7,>?
>*4
?,���
�7��
5��(
�(
*>�4
���
'�C�
��
�
C>*
3C
>>8��
����!
������
;C
,E�,
�'
�C�
��
��
C>>
?C
>3���
�����
������
;C
*>�3
���
'�C�
�
��
�=���$5
�
���
$�!����
!5��
���
�/��
���
�.��
�����
&�%
���
(<��
�%��
���#%"��
5�
��
���
�#%��
���#%"��
��8�
+�,�
� 8�
+�+;
���8�
+�+,
���
� 8�
+�++
,5�(�
���(�
��� �$
���5
C��
���
�5)��=
����
" �
��!
!#!�
��(#
�$��
(��
� �
��
0�!�
(��
���),
33>-
5'�
���
���
���!
���
#��
�����
5��
�����!
#��
$�#����
���5'
�C�
���
���
�#��
�����
���
������
"��
#��
!5'
�C��
���
�
���
#��
�����
���
������
"��
����5
'�
C��
���
���
�#��
�����
���
�$�
����
����
��5
'�C��
���
���
�#��
�����
���
��#
���
���
���
�/��
���
5�
�C��
#��
$�#����
���
���
�$�
����
����
��-
�
� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??
� : � � � � B � � � � � � ' � � � � � ' � 8 � � � B �,,
����� ����2�����! /������!��" � !�� ���� !�&����� ���
������� &�( �!(� ���!"(�� �� �%� �� ����� ��$���(�
�����((��� ���!"(�( &��� �!(� #�� ����� ���&��� �%�
$%����( �� #%���#%�(�( ��� �%� �/����� ��!��� ���� ��
��$% #%���#%�(� ��� (#�$��(� ����!!"� �����( &��� $��2
��$��� &��% �%� $%����( �� #%���#%�(� ������ �( ��2
#������ /�����!�( ��� �%� �� ����� ����.���� !� �2 ���(
��� �%� �� ����� ������ )����$�!����!� ����/� �� �=���$- �
�%� (������ (#�$��( �( ����#������ /�����!�(�
0���� ��� ����������
8���� ��������
������� ������ ������ ��� ������ � ��� ���� �.���� ���
������ ���� ��� ��� ����� ����� ������ , (%�&( ��
�=��#!� � �%� #%���!���$�! �����( �� ��� � �%� ����2
����� (#�$��(� �##!� ����(� )���� �!������� �� &%�$% ����
��� �/��!��!� �� �!! �%� (������ #%���!���$�! �����(�
������ �%� #����� ,3;*C*+++� ��( !�� �� �!���� %�( ����
��/��$�� >; ��"(� ��( !�� �!! %�( ���� ��!�"�� ,* ��"(�
��( !�� !� � %�( ���� �=������ ?4 ��"(� ��� ��( !�&�����
%�( ���� ��/��$�� *E ��"(� ��� ������ �%� #�����
,34?C*+++ ��( ������� ���� %�( ��� (���� �$���!" $%������
8%�� $��(������� �%� &%�!� ���� (��� �����((��� ���!"(�(
(%�&�� �%�� !�� �� �!���� %�( ���� (���� �$���!" ��2
/��$�� �� *? (#�$��(� ��� %�( ��� (���� �$���!" $%�����
�� �%� ��%�� ��� )'��!� ,! ���� *�-� '%� ��/��$� �� �%�(�
?7 "���( %�( ������ ���&��� 7 ��� >4 ��"( ��#������
�� �%� (#�$��(� ��� �%� �/���!! (#�$��( �/����� ��/��$�
%�( ���� *+�> )���� (������� ����� � �%� ����� ,�3- ��"(
)$�!$�!���� $��(������� + ��"( �� �%� (#�$��( &��% (����(2
��$�!!" ���(���� �$��� �����-� '%� �����((��� ���!"(�( �!(�
(%�&�� �%�� !�� �!! %�/� ���� ��!�"�� �� *, � �%� *E
(������ (#�$��(� ��� %�( ��� (���� �$���!" $%����� �� �%�
��%�� ; (#�$��(� )'��!� ,! ���� *�-� '%� ��!�" %�( ������
���&��� 4 ��� >; ��"( ��#������ �� �%� (#�$��(� ��� �%�
�/���!! (#�$��( �/����� ��!�" %�( ���� ,>�> )��� ,�74-
��"(� ( � $��(�F���$�� �%� !�� !� � ��� ���&��� (��(��
%�/� ���� �=������ �� �%� *? ��������� (#�$��(� )'��!� ,!
���� *$-� '%� �=������ #����� %�( ������ ���&��� ,? ���
?3 ��"( ��#������ �� �%� (#�$��(� ��� �%� �/���!! (#�$��(
0
5
10
15
20
Num
ber
of s
peci
es
Leaf unfolding(a)
Earlier Later
3−5 1−3 ns later
Leaf fall(b)
Earlier Later
Earlier ns 1−3 3−5
Growth period(c)
Extended Shortened
5−7 2−5 ns Shortened
0
10
5
15
25
20
35
30
Num
ber
of s
peci
es
Flowering(d)
Earlier Later
3−10 1−3 ns 3−5Weeks
0
5
10
15
Num
ber
of s
peci
es
Fruiting(e)
Earlier Later
2−5 1−2 ns 2−5Weeks
Weeks
-��� � �%���!���$�! $%����( �� #!��� (#�$��( � �������� ��!� (������ )�� �#���- ��� ,3;* �� *+++� ���F���$" ��(��������� � �%� (#�$��(
&��% ��/��$��� ��� ��!�"��� �����( �� #%���#%�(�(� )�- �� �� �!���� ����( �� *; (#�$��(� )�- !�� �!! ����( �� *E (#�$��(� )$- !�� !� � ��
*? (#�$��(� )�- !�&����� ���� �� ;4 (#�$��(� ��� )�- ������� ���� �� *4 (#�$��(� ����� �$��� �����( )8�+�+;- ��� (%�&� �� �!�$. �� ��/��$�(
�� &%��� �� ��!�"(5 ���(���� �$��� �� ���"�
� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??
�,* � � � � �� � � � �� ���
���� � ������ � ��/��$�� ��"( � !�&����� ��� �%� ��(� $����!���� $!����� /�����!� �� ��$% (#�$��(� ������ � ��(��/�����(
,3;*C*+++� ���$�!����!� �=���$ �� ����/� ������� ����.���� !� �2 ���� �/����� ��!��� ���� � !�&������ ������ � ��(��/�����(� ���
(���� �$��$� � �%� �����((��� ���!"(�( ��� �!(� ����$���� �� ��$% (#�$��(
������
� �2
���(
#��=�����
���� �
!�&�����
������ �
��(��/�����( �#�$��(
�/��$��
��"( ��
�!�&�����
��(�
$����!����
$!�����$ �$���
� ,3; ** <����� ��������� 4+�,��� '�C����
� � ;, >; ����� ������� ;?��� '�C��
� � ,?E *+ ��5�� ��!����� ?*�4��� '���
� � ,*> *, �������! =�����! >,�3�� '�C����
' ,3, *; >��������� ������ >+�+� '��
� ,+? ?> )���� �!������ *E�;��� '���
' 37 >, 8���! ������! *;�;� '�C���
� � ?4 *; ������ ��������� *?�,� '�C��
� � **? *; ������ �� ��������� **�7� '�C���
: ,,* *4 ?�5������ ������� **�7� �(
� � 7> *4 <����� �5���� *,�E��� '�C���
� � 44 ?+ ��!�� !��� *,�;�� '�C���
� � ,E* >4 �������� ������ *,�+� '�C����
' 7> >> :���� �5� *+�,�� '�C���
� � 4* ?+ ������ �� !� ��� ,7�E�� '�C���
� ' ,+? >+ 8������ ����� ,4�4� '�C���
� � ,>? *, ���7 ��������� ,E�+�� '�C�
� E, ?> 8����� �!������ ,;�;�� '�C���
� >7 ?, 8����� ������ ,;�;� '�C���
� � ,*> >3 �5���� ����������� ,?�,� '�C����
� 74 ?? 8����� ����! ,?�+�� '�C���
� E7 ?+ 8����� ��!������ ,>�+� '�C���
' ,;, ?* ����� ��������! ,*�?�� '�C����
� 3E ?, ������ 5�� � ,,�,� '�C���
� � >? >4 ������ �������� ,+�7� '�C���
� � ,>+ ?* @������ ���7 4�7� '�C���
� 44 ?> 8����� ������� E�4� '�C���
�� ,;4 ?; :���� ������� �( '�C���
� � ,;; ?? ?��� ������ �( '�C��
� � *3 *, ����7 ������� �( '�C��
� 43 ?, 8���� �!!���� �( '�C���
� 4? >4 "������� ������� �( '�C�
� � 4E ?, ���� !���������! �( '�C����
� � 43 *7 8����� ��5� �( '�C���
� � ,+4 ?+ ��5�� �!������ �( '�C��
� ,+E >, )��� ��5� �( '�C��
� � ,+* >; 8������� ��5���� �( '�C����
� � ,+; *> 8����� ������ �( '�C��
� ,,* ?+ 0� ���� �� �� �( '�C��
� � 33 ** ������ ��������� �( '�C��
� � ,*, ?, ��!5���� �� �� �( '�C��
� � ,*+ *E @������ � ���� �( ��C��
' ,*3 ?, ����� ������ �( '�C��
� � ,>3 >3 @������ ��5�� �( '�C�
' ,>* >E >����! ��� ��� �( ��C���
' ,?; >? �����! ��5����! �( '�C��
� ,E, ?* 8����� ������! �( '�C���
� � ,7* >> ������=� ������� �( '�C��
� � >,7 >3 ��5���� ���� �( '�C����
� � >*; *7 6������ ������� �( ��C���
' ,3* *? A�� !��� �( �(
� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??
� : � � � � B � � � � � � ' � � � � � ' � 8 � � � B �,�
������ � �2
���(
#��=�����
���� �
!�&�����
������ �
��(��/�����(
�#�$��( �/��$��
��"( ��
�!�&�����
��(�
$����!����
$!�����$ �$���
' ,>> ?, 9������! �������! �( �(
' ,>? *, ������ ������� �( �(
� � ,+E >4 9��!�� ��� ���� �( �(
� � ,>3 *3 8���� ����� ; ,,�,� '�C���
� ,E? ?> 9���� ������ ; *;�>��� '�C���
� � ,,7 >, ���7���� �� ������� ; >4�*��� �(
���=���$5 ����$�!����!5 ������/�� ����.���� ���&�% ���(< ���%�����#%"��5 �������#%�����#%"��5 '�'���#%"��5
���%����#%"��5 :�:���$��#��#%"��� )��=����" �� �!! #!��� (#�$��( ��� ��� 0�!�( �� ��� ),33>-5 �(���� (���� �$���5�8 � +�,5�8 � +�+;5 ��8 � +�+,5 ���8 � +�++,5 '����� �����! ���#�������5 � �����! #��$�#�������5 '�C����� ���#������� ��� ������" ��
#��!5 '�C������ ���#������� ��� ������" �� ����5 '�C������ ���#������� ��� �$����� �� �������"5 ��C��#��$�#������� ���
��#������ �� ��/�����5 ��C��#��$�#������� ��� ������" �� ����-�
���� , ������ � ��/��$�� ��"( �� ������� ��� �%� ��(� $����!���� $!����� /�����!� �� ��$% (#�$��(� ������ � ��(��/�����(<
,34?C*+++� ���$�!����!� �=���$ �� ����/� ������� ����.���� !� �2 ���� �/����� ��!��� ���� � �������� ������ � ��(��/�����(� ���
(���� �$��$� � �%� �����((��� ���!"(�( ��� �!(� ����$���� �� ��$% (#�$��(
������
� �2
���
#��=�����
���� �
�������
������ �
��(��/�����( �#�$��(
�/��$��
��"( ��
�������
��(�
$����!����
$!�����$ �$���(
� � >,E *+ @������ ���7 ?*�E� '�C���
� *>; ** ������ �������� >,�,��� '���
� ,3> *+ 8����� ��������� *;�?��� '�C����
� ,43 *+ 8����� ��!������ *>�3� '�
� *74 ** ������ 5�� � *>��� '�C����
' ,7+ *? >����! ��� ��� *,�4�� '���
' *+, *+ �����! ����������! ,3�,�� '���
' ,7, *? 9������! �������! ,3�,�� '���
� ,;? *+ )��� ��5� ,4�7� '�C��
� *;+ *+ 8����� ������ ,>�E ��C���
� *7* *+ 8����� ������! ,*�,�
'�
� *4, *, :���� ������� ,*� '��
' ,3, *> �����! ��5����! ,+�;�
'��
� *34 ** �������� ������ ?�; '�C�
� ,E> *+ 8����� ����! �( ��C��
' ,44 *, ����� ������ �( ��C��
� *,+ *+ 8���� �!!���� �( ��
� *7> *, )���� �!������ �( ��
� *37 *, B������ C�C� �( '�C��
' ,4+ *, :���� �5� �( ��C��
' ,EE *, 8���! ������! �( ��C��
� *+; *+ 8����� �!������ �( '�C��
' *+4 ** ����� ��������! �( ��C���
� *E* ** ����� ������ �( �(
� *EE *, 0� ���� �� �� �( �(
� *>7 *, 8����� ������� ;*4�>� ��C�
� � *3, *+ ��5���� ���� ;,3�*� ��
����$�!����!5 ������/�� ����.���� ���&�% ����(< ���%�����#%"��5 '�'���#%"��� )��=����" �� �!! #!��� (#�$��( ��� ��� 0�!�(
�� ��� ),33>-5 �(���� (���� �$���5�8 � +�,5 �8 � +�+;� ��8 � +�+,� ���8 � +�++,5 '����� �����! ���#�������5 �� �����! #��$�#�������5
'�C������ ���#������� ��� ��#������ �� ��/�����5 '�C������ ���#������� ��� ������" �� ����5 '�C������ ���#������� ���
�$����� �� ����5 ��C��#��$�#������� ��� ������" �� ����5 ��C��#��$�#������� ��� �$����� �� �������"-�
� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??
�,+ � � � � �� � � � �� ���
�/����� %�( ���� >*�E )��� *�*>- ��"(� '%� ��" �
!�&����� %�( �!(� ��/��$�� �� *4 � �%� ;4 (#�$��( ���
%�( ���� ��!�"�� �� >� &%�!� *4 (#�$��( (%�&�� �� (��2
�� �$��� ����� )'��!� *! ���� *�-� '%� ��/��$� %�( ������
���&��� 4 ��� 4+ ��"( ��#������ �� �%� (#�$��(� ���
�%��� �/����� ��/��$� %�( ���� **�; )��� *�4;- ��"(�
8%�� $��(������� �%� &%�!� (�� � (#�$��(� �%� �/���!!
�/����� ��/��$� �( 3�; ��"( )��� 4�;-� '%� ��" � �������
%�( �!(� ��/��$�� (��$� ,34? )&%�� �%��� �( �/��!��!�
����- �� ,? � �%� *4 (#�$��(� %�( ���� (���!� �� ,,� ��� %�(
���� ��!�"�� �� * )'��!� >! ���� *�-� '%� ��/��$� )(��$�
,34?- %�( ������ ���&��� ? ��� >? ��"( ��#������ ��
�%� (#�$��(� ��� �%� �/����� ��/��$� %�( ���� ,3�, )���
*�+?- ��"(� 8%�� $��(������� �%� &%�!� (�� � (#�$��(� �%�
�/���!! �/����� ��/��$� �( 7�* ��"( )��� *�7;-�
?������ ������� ������ ������ ������ > (%�&( �%� �/���!!
(#�$��( !����� �����! �����( � �%� �� ����� #%���#%�(�(
����( �=#��((�� �( ������ � ��"( � ��#������ ��� �%�
�/����� #%���#%�(� ���� �� ��$% (#�$��( )�� (��������6�
�" (#�$��( ��� �%�( �� �/��� ��($��#��$��( �&��� ��
(#�$��( �%��(�!/�(-� '%�" (%�& � �!���! ,E ��"( ��/��$�
�� !�� �� �!����� ,> ��"( ��!�" �� !�� �!!� E ��"(
��/��$� �� !�&����� ��� 3 ��"( ��/��$� �� ��������
� �!! �%� $�(�( �%� (������� $%����( �$$����� �� �%� !�(�
*; "���( )���� >-� '%�(� ��� !����� ��������� � �%� ���� �(
����� $��(��/���/��
B�������� �� ������ �!� ������� �� ���� �.�� �!� ���
��������� ����� '%��� &��� �%�( �/��&%�!���� ������!
(���� �$��� �����(� !�%���% �%��� &��� ����� �� ����$�(
����� (#�$��( )'��!�( ,C>-� ����� ��� $����!����� ���2
!"(�( (%�&�� �%�(� �����( &��� ��� �� ����� ����� �%�
�� ����� ����.���� ���&�% ���( )���� ?�-� ����� �� ��2
��� (#�$��( ������( )&�!�� ����$�!����! �� �=���$ (#�$��(5
���� ?�-� �� ����� � &��� ����� � !�� �� �!����� !�� �!!�
!�&����� ��� ������� ����( ) ��� ���!" �� !��� (��(��5
���� ;-� &%�$% ���� ��$�( $�� ����$� �� ������! �����(�
�!������ .��� ��� ����� ����� ���� ������ ����
�� ��� '%� (%� �( �� !�� #%���!��" ��� (������� �%��
�%�(� #��/���(!" ��($����� �� ����#� �" ���6�! 9
������ ),333- &%� ��#����� �� ��/��$�� (#���� �
E ��"( ��� � ��!�"�� ������ � ?�7 ��"( �/�� >+ "���(
�� �� ����#��� ���� ���&��� �$������/�� ���
��$������� �����/��� �%�" ���� �%� ��/��$��� �����
����!" �� �%��� ����%��� (���(� &%�!� �� �%� 0�!.�� (���(
�%�" ��#����� � (#���� ��!�" �%�� &�( ���������� �� �
#����$�!�� �������! #������ � $!����� $%����� '%� ��2
$���(� �� ���&��� (��(�� !����% ��#����� %��� �=$���(
�!(� �%� !����%����� � ����� 4 ��"( �� �%� ����%���
%���(#%��� �%�� &�( �� ����� ��� ����(#%���$ ��*
���� ��.�� ���&��� �%� ,3E+( ��� ���!" ,33+(� ���
$���$���( �� ��(� � �%� � �$� �$$������ � ��� ,37+
)D��!��� �� ��D� ,33E-� ��� ���� ��� ���� �� �$$�����$�
&��% �%� �##����� ��$���(� � 7�> ��"( �� �%� �����2
���� � �%� ���&��� (��(�� ��� �%� #��!�������� �"
? � * ��"( � �%���$!�����#%�(� �(��������"�����!"(�(
Y = 655.5 − 0.33x r = 0.41 p < 0.001
Y = −522.03 + 0.26x r = 0.38 p < 0.001
Y = 236.66 − 0.119x r = 0.13 p < 0.001
Y = 691.97 − 0.35x r = 0.24 p < 0.001
60
40
20
0
−20
−40
−60
60
40
20
0
−20
−40
−60
60
40
20
0
−20
−40
−6060
40
20
0
−20
−40
−60
Leaf
unf
oldi
ngLe
af fa
ll
Dep
artu
re d
ays
from
the
aver
age
phen
opha
se d
ate
by s
peci
es
Flo
wer
ing
Fru
iting
1950 1960 1970Year
1980 1990 2000
-��� , '��#���! �����( � �� ����� #%���#%�(�( )!��
�� �!����� !�� �!!� !�&����� ��� �������- �� �!! �%� (������
(#�$��( )'��!�( ,C>-� '%� #%���!��" �( �=#��((�� �( ��#������
��� �%� �/����� ���� �" (#�$��(� ���( ��#��(��� !����� �����(2
(���( �%�� &��� ����� �� �%� �����
� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??
� : � � � � B � � � � � � ' � � � � � ' � 8 � � � B �,.
5
10
15
20
25
30
Leaf
unf
oldi
ngad
vanc
ed d
ays
5
10
15
20
25
30
Leaf
fall
dela
yed
days
5
0
10
15
20
25
30
Flo
wer
ing
adva
nced
day
sF
low
erin
gad
vanc
ed d
ays
5
0
10
15
20
Fru
iting
adva
nced
day
s*
5
0
10
15
20
(b)
(a)
Agriculture Exotic
OriginNative
Chamaephyte PhanerophyteLife-forms
Terophyte
Phe
nolo
gica
l cha
nges
(19
52−2
000)
-��� * ���� /�!��( � #%���!���$�! $%����( �� (#�$��( � �� ��2
��� !� � ��� )�-� ��� �� (#�$��( � �� ����� ������ )�-� 0��( ���
(������� �����( )� �� '��!�( ,C>-� '%��� &��� ��� (���� �$���
�� ����$�( ����� ��" !� �2 ��� �� ������ )�����(-� )����
�������� �%� #����� � ��(��/�����( &�( ,34?C*+++-�
−10
0
10
20
30
40
60 70 80 90 100 110
Leaf
unf
oldi
ngad
vanc
ed d
ays
−10
−40
50
40
30
20
10
0
−10
−20
−30
−20
0
20
40
60
80
0
10
20
30
40
305
0
150 200 250
Julian date
300 350
50 100 150 200 250 300 350
315310 320 330325 340335 345
Leaf
fall
dela
yed
days
Phe
nolo
gica
l cha
nges
(19
52−2
000)
Flo
wer
ing
adva
nced
day
sF
ruiti
ng a
dvan
ced
days
(197
4−20
00)
-��� � �(��$� � (���� �$��� ��!�����(%�#� �� �%� (������
(#�$��(� ���&��� �%� ������ � ��/��$�� �� ��!�"�� ��"(
������ �%� (������ #����� ),3;*C*+++-� ��� �%� �/����� ���� ��
��$% #%���#%�(�� )���� ������� �%� #����� � ��(��/�����( &�(
,34?C*+++-�
� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??
�,3 � � � � �� � � � �� ���
� ��I (���!!��� ���� � ����%��� !�������( ���&���
?;�� ��� 4+�� �� �%� (%��� #����� ,37*C3+ )�"���� �� ��D�
,334-�
�%� �( �� !�&����� ����( ���� �� ��� (���" ��� F���� ��
��������� &��% �%� (%� �( ��(��/�� �� �%� #��/���(!"
��#����� ����� ��� �=��#!�� !�&����� � ������� #(��2
���$�$�� �� :�����" �/�� �%� #����� ,7;,C,33?
)8�!.�&(6."� ,337- (%� ��� �" >C7 ��"(� :�&�/��� ��
�%�( (��� (#�$��(� &� ���� �� ��/��$� �� !�&����� ����
� ,?�, ��"( )'��!� *-� '%� ��(��/�� ��/��$�����( ���
�!(� (������� �%�� �%�(� ���� �" 0���!�" �� ��D ),333- ��
�%� #����� ���&��� ,3>E ��� ,337 �� 8�($��(��� ���
&%��� ,+ (#�$��( !�&���� ,> ��"( �� ��/��$� &%�!� ,;
��%�� (#�$��( ��� ��� $%����� '%�" ��� �!(� (������� �%��
�%� �����( ���� �" ��2(�� �� ��D )*++,- �� �%� #�����
���&��� ,34+ �� ,333 �� �%� 8�(%������� ��� ����� '%���
�%� �/����� ��(� !�&����� ����( �� ,++ (#�$��( (%�&�� �
(���� �$��� ��/��$� � *C? ��"(� ��� ���� �( �� �$$���2
��$� &��% ���� (%�&��� �%�� �%� ������ � ��=����
#�!!�� $��$���������( ��/��$�� �" �##��=�����!"
7�; ��"( #�� �� �� � �����" ������������� ����
)����#�!!���- )�(����� �� ��D� *+++-�
���!��� ������������
������ �%� #����� ,3;*C*+++ ���� �����! ���#�������
��$���(�� �" ,�? �� �� ��� (���" ���� )���� E�-� � &�(
$�!$�!���� �( �%� �� ����$� ���&��� �%� ���#������� ��
�%� (���" ��(��� �� "��� ,3;*� ��� �� �%� ��� � �%� (���"�
�� "��� *+++� ����/�� ��� !����� �����((��� &��% �����
'%� (������� $%���� ���. #!�$� � ��� �%� ���2,34+(
)���� E�- �� �$$�����$� &��% ����!����� )�����! �� ����
,337-� ������������� )����( �� ���� ,333- ��� �!���! �����(
) ���� *++,-� '%� ����%( &��% ������� �/����� ���#���2
���� ��$���(� )���� �%�� * ��- &��� �������" ��� ���(�
)���� E�-� '%��� &��� �� (���� �$��� $%����( �� #��$�#���2
���� )���� E�-�
!! �%� #%���!���$�! $%����( &��� $����!���� &��% ���2
#������� $%����( )���� 4-� �(#�$��!!" &��% �%�(� � �%�
���#�������( � �%� ����%( #��/���( �� �%� #%���#%�(�
)'��!�( ,C>-� '%� ����%( #��$����� �%� #%���!���$�!
�/���( (��� �%� ��(� ����������� �� ��(� (#�$��(� ���
��� �!&�"(� ��� (��� (#�$��(� �%� ���� �����! ���#2
������� &�( �%� ��(� $����!���� $!����� /�����!� �� �%�
#%���!���$�! $%����(� �(#�$��!!" �� ������� )'��!�( ,C>-�
:�&�/��� �� ��(� � �%�(� $�(�( �%� �� ����$�( � (���� �2
$��$� ���&��� �����! ���#������� ��� ���#�������( �
����%( #��$����� �%� #%���!���$�! �/���( &��� /��"
(!��%�� ��� � �& (#�$��( ��� #%���#%�(�( )�%�(� &��%
!�/�! � (���� �$��$� 8 � +�++, �� '��!�( ,C>- $%����( ��
���#������� (����(��$�!!" �$$���� �� �/�� ���� �%�� ;+J
� �%� ���#���! �����(�
��� (��� (#�$��( ��� #%���#%�(�( �%��� &�( �!(� �
&��. ��� (��!! (���� �$��� $����!����� &��% �%� #��$�#�������
� �%� #��/���( ����%(� � (��� (#�$��( &%�$% #��(�����
�� (���� �$��� $%����( &��%�� �%� (������ #������ �%�
$����!����� � !�� �!!� !�&����� �� ������� &��% #��$�#�2
������ &�( �/�� (������� �%�� &��% ���#�������
)'��!�( ,C>-� '%� $%����( ��&���( ���� ���� $��������(
�&��� �� �%� ��$���(�� ���#������� ��� ��� (���������
�� �$��( )��$���(�� �/�#�����/� ������- �����%�� &��%
�%� ��(��$� � (���� �$��� ���#���! ����� &��% ���� ��
�%� #��$�#������� ��$��� ��" ���� ��$� �%�( #��$�#�������
��!�����(%�# �� �%� ���� ������ �����(����!"� �%� (#�$��(
&%��� #��$�#������� %�� ���� (���� �$��� ��#�$� ���
!�(( �����%� ��!����� )���� �������� �����������!� ��
!�� #%���!��"� @������ � ���� �� 6������ ������� ��
!�&�����- �� ��� ����$�!����! #!���( &��%��� ����������
)���� >����! ��� ���� �� !�&������ A�� !���� 8����� ����
���� �� ����� ������ �� �������-� '%�(� (#�$��( &%�$%
(%�&�� !���!� $%���� �� !�&����� �� ������� ��" �� �!(�
���� (���$�!" $�����!!�� �" #%���#����� �%�� �" ���#���2
���� )����������,3E>-���((��!�� �$�(� ��$���(������(2
#%���$ ��* $��$���������( �� #%���!���$�! �����(� (�$% �(
!�&����� ��� ������� )������!�( �� ���� ,33;-� $����� ��
��($������ ��� �%� ����$�!����! #!���(� ���������� ��� ����!2
�6����� #��$��$�( %�/� $%����� !���!� �� �%� ���� ��� �%�"
���%� �!(� %�/� � �$��� �%� $%����( �� (��� $�(�(�
'%� $����!������! ������ � �%�( (���" !����( ��� ���!��"
�� ��������� $��(�! �$���(� :�&�/��� �%� �/��!��!� ����
��� �%� $������ .��&!���� � #!��� #%���!��"� ��$!��2
��� �������( �=#��������! (�����( )���������� ,3E>5
��$%��� ,33;5 ���$� 9 8�(��� ,3375 0���!�" �� ���� ,333-�
��#!" �%�� �%� ��(��/�� $%����( ��(�!" ��(#����� �� �%�
��$���(�� ���#�������(� '%� $����$�! ���#������� (�� ��
!�� �� �!����� !�&����� �� ������� %�( �%�( ����
�������� ���!��� ��� �%� &����� ������ $��������(
%�/� �!!�&�� �%� ������ ��!�"� �����/��� �%� ������
� ���6��� ��"( %�( (���� �$���!" ��$���(�� ��� �����
;+CE+ �� �%� ,3;+( �� ����� *+C>+ �� �%� ,33+( )���� E-�
'%��� ���� �%� #������!��" � ��(� ������ � "����
!��/�( ��� !�&��( %�( �!(� ��$���(��� :�&�/��� �%�(�
(#�$��( ��F������ $������ ������ � $%�!!��� ��"( ��
������(���� )���� 8����� �������� ?��� ������5 ��$%���
,33;- ��" (� �� �� ��#�$� ��� (� !�����!" $����!����
&��% �%� ���#�������(�
���!�� ��������
��������� �����! #%���!��"� �%� �##�����$� � �%�
������ !" 8����� ����� &�( �!(� ��/��$�� �" ,,�? ��"(
)8�+�,- )���� 7�- ��� �%� ��(� $����!���� $!����� /�����!�
&�( �%� ���#������� � �%� #����� ���&��� ������" ���
���$% )8�+�+,- )���� 7�-� '%�( �( �� ��������� &��% �%�
��(�$�( ����� �=#�$��� �� #�(( �%����% �%��� !��/�! (����(
�(��� ��� �� ��$��� ���!�( ���!��� �� ��(#��(� �� $!�����
&������� �( ��#����� �� (��� #��/���( (�����(� � � �$��
�/� (#�$��( � �#%��( �� �%� �D %�/� (%�&� �� ��/��$�
� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??
� : � � � � B � � � � � � ' � � � � � ' � 8 � � � B �,�
�� !��%� #%���!��" � >CE ��"( �/�� �%� #�(� *; "���(
)�!����� 9 '��$%�!!� ,33;- #�((��!" ��(#������ �� ��
��$���(� � +�? ��� ���. !��%� �� ,+? (#�$��( � �%� ��(�
$����� ��$��!�#���#���� �� '%� ���%��!���( ),3;;C3?-
(%�&�� � ����� ��&���( ���!��� !��%� �%�� &�( (������(�
�� ,34;C3?� &%�� �%� ���� (%� ��� ��&��� �" �� �/�����
� ,,�E ��"( )�!!�( �� ���� ,334-�
'%� ��/��$�� !�� ���� !�&������ ������� ��� �##���2
��$� � ��(�$�( ��� !�.�!" �� %�/� #������$�� � �$�( ��
�%� �/��!���!��" � ��� (�##!��( �� ����(� :�&�/���
$������" �� �%� ��(��/�� �����( ��&���( �$$�!������
#%���!����( �� #!���( ��� ������ !" �##�����$�� �����2
���" ���� ����/�! �� (#���� ) ��(� (��%���� �� !�(������- &�(
$�����(!" ��!�"�� �� ; � �%� E (������ (#�$��( ��� �%���
&��� ��!" /��" &��. $����!�����( &��% ���#������� ��
#��$�#������� )'��!� ?� ���� 30-� ������ 3� (%�&( ��
�=��#!� � �%�( ����� �� ��� � �%� ��������� (#�$��(�
<������� !� ��������� �( ����/�! %�( ���� ��!�"�� �"
,? ��"(� '%� (#�$��( �/���!! �/����� ��!�" &�( ,;�?
)��� ,+�*- ��"( &%�� $�!$�!���� �( �%� �/����� (#�$��(
16.5
16
15.5
15
14.5
14
13.5
13
80
70
60
50
40
30
20
10
1200
1000
800
600
4001952 1960 1968 1976 1984 1992 2000
Year
1952 1960 1968 1976 1984 1992 2000
Year
Rai
nfal
l (m
m)
Num
ber
of fr
eezi
ng d
ays
Mea
n an
nual
tem
pera
ture
(˚C
)
Mea
n m
onth
ly te
mpe
ratu
re (˚C
)
20
15
10
5
0
25
20
15
1030
28
26
24
22
20
18
30
25
20
15
10
5
0
OctoberNovemberDecember
y = − 27.829 + 0.022x r = 0.23y = − 47.227 + 0.029x r = 0.29y = − 64.59 + 0.037x r = 0.35
JulyAugustSeptember
y = −60.202 + 0.042x r = 0.42y = −81.553 + 0.053x r = 0.56y = −0.500 + 0.011x r = 0.10
AprilMayJune
y = −32.156 + 0.023x r = 0.29y = −36.847 + 0.027x r = 0.24y = −41.503 + 0.031x r = 0.31
JanuaryFebruaryMarch
y = − 80.799 + 0.044x r = 0.42y = −103.74 + 0.057x r = 0.41y = −68.61 + 0.040x r = 0.41
(a) (b)
-��� + �!����� �����( �� �%� (������ ���� )���(���� �� �%� �������� ��!� (������- ������ �%� #����� � (���" ),3;*C*+++-� )�- ����
�����! ���#�������� ��� �����! ���#�������( (����%�� &��% �/�2"��� ������� ����� �����! ������ � ���6��� ��"( ��� �%��� (����%
&��% �/�2"��� ������� ����� ��� �����! ���� �!! )��- ��� �%��� (����% &��% �/�2"��� ������� ����� )�- ���� ����%!" ���#�������(
�� �%� ,* ����%( � �%� "���� &��% !���( ��#��(������ !����� �����((���( �%�� &��� ����� �� �%� �����
� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??
�*� � � � � �� � � � �� ���
�� ����$�( ���&��� �%� ����/�! �� ,3;* ��� �� *+++ ���
!����� �����((���( &��% ���� )���� ���� 3�-� '%� (#�$��(
�/���!! ��!�" &�( ,? ��"( &%�� $�!$�!���� �� �%� �/���!!
(#�$��( !����� �����! �����( � ����/�! ���� �=#��((�� �(
������ � ��"( � ��#������ ��� �%� �/����� ����/�!
���� �� ��$% (#�$��( )���� 3$-� '%�(� ��(�!�( ��� �� �##��2
��� ��(��������� &��% (��� ��#���( (%�&��� #�((��!�
���!��� ����/�! ����( � (#���� �������( �� �%� �� ���
�D )0�!!� ,37>5 �#��.(� ,333-� '%�( �� ����� ����� ��
��������" ���� ����/�! $��!� �� �&��� �� �%� �$���(
��%�� �%�� ���#������� �� �%� �������� ������� !�.�
$%����� $!�����$ $��������( �� ��$�� �/��&��������
(���( �� �!��� �%� ��������� ����� � �%� ����( ���������
�� �%�( (���"� '%� ��$���(�� ��� �/��!���!��" ��$��(� �
��%�!��� �����%�( ��� �� ���(������ �( !�.�!" �� �/���
����( ����/��� !���� �� �%� (���%��� ����#��� ��������
������( )0�!!� ,33E-� ��� ��(�!�( ��� �� ��������� &��%
�%�(� � ��(�� ),33;- &%� ���� � ����� ��&���( !����
−60
−40
−20
0
20
40
60
Fru
iting
−60
−40
−20
0
20
40
60
Flo
wer
ing
Dep
artu
re d
ays
from
the
aver
age
phen
opha
se d
ate
by s
peci
es
−60
−40
−20
0
20
40
60
Leaf
fall
−60
−40
−20
0
20
40
60Le
af u
nfol
ding
Y = 117.23 −7.94x r = 0.55 p < 0.001
Y = −51.22+ 3.54 x r = 0.25 p < 0.001
Y = 79.48 − 5.45x r = 0.31 p < 0.001
Y = 71.16 − 4.78x r = 0.31 p < 0.001
13 13.5 14 14.5 15
Mean annual temperature
15.5 16 16.5
-��� . ��!�����(%�# ���&��� �%� $%����( ������ ,3;*C*+++ ��
�%� #%���#%�(� ����( �=#��((�� �( ��#������ ��� �%� �/�����
���� �" (#�$��( ��� �%� ���� �����! ���#�������� ���( ��#��2
(��� !����� �����((���( �%�� &��� ����� �� �%� �����
30
60
40
50
70
90
80
1952 1960 1968 1976
Year
Pieris rapae
r = 0.28 p < 0.1
1984 1992 2000
Day
of f
irst s
ight
ing
(a)
−30
0
−20
−10
10
30
20
5.6 6.4 7.2 8
Mean January−March temperature
r = 0.46 p < 0.01
8.8 9.6 10.4
Dep
artu
re d
ays
from
the
aver
age
first
sig
htin
g da
te
(b)
-��� 3 )�- �%����( ������ ,3;*C*+++ �� �%� ��!��� ���� � ��(�
�##�����$� � �%� ������ !" 8����� ����� �� �������� ��!� (������
)�� �#���-� )�- ��!�����(%�# ���&��� �%� $%����( ������
,3;*C*+++ �� �%� ��(� (��%���� �=#��((�� �( ��#������ ��� �%�
�/����� ���� ��� �%� ���� ���#������� ���&��� ������" ���
���$%� ���( ��#��(��� !����� �����((���( �%�� &��� ����� �� �%�
�����
� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??
� : � � � � B � � � � � � ' � � � � � ' � 8 � � � B �*�
����/�! �� ��������" ����( &�������� (���% � �%� ��%�!�
'%�( �( �%� ���� &%��� �!! �%� ����( (������ %��� (#��� �%�
&����� ����%( &��% �%� �=$�#���� � ����� ���� �%��
��" .��# � (��!! #��� � �%� #�#�!����� �/��&��������
�� (���%��� ����#��� ������(� �� �� ���������! ����$�2
���� � $!����� &������� �����/��� &%�� �%�(� (��(�2
%����� ��������" ����( (�� ��� ��� �%��� ������ (���� �%�"
�� ��� .��& �%� &���%�� �� �%��� ��(��������� � ��" $�(��
�%�(� ������( (�##��� #��/���( ��(�!�( �����(�������
�%�� ��������" ����( $�� �� � �$��� �" (%� �( �� �!���!
$!����� #������( )��!!�� �� ���� *+++-�
������� ��� ���� ��������
'%� ��(��/�� $%����( �� #!��� #%���!��" ��� ���� ��2
������� $!���!" �����(����� �%� #�������! �� � ��$��#2
!��� � (#�$��( ������$����( (�$% �( ���&��� #!���( ���
�%��� #�!!������( �� ���&��� ���� #%"(��!��" ��� �%���
��� (�##!"� 0���( ��" �� ��/��(�!" � �$��� � �%�"
��$��� ��("�$%����6�� &��% �%� #%���!��" � �%���
��� (�##!��( )���$. �� ���� ,334-� '%�( � �$� %�( ����
(����(��� �" I�((�� �� ��� ),337-5 &%� ��#����� �� �%�
�D � ��$��#!��� �&��� �� ���!��� #!��� ��/�!�#����
���&��� �%� ��� (�##!" ��� �%� ������ � �������� �
�%� B���� '��� &%�$% �������� ��$%������ � ��� (���"
�%��� &��� ����� �� ����$�( � #%���!���$�! ��(#��(�(
����� (#�$��(� �& #!��� (#�$��( �/�� (%�&�� �
��!�" �� !�&����� �� �������� '%�( &�( �!(� (��� �"
������ �� ��� ),33;-� ��� �( !�.�!" �� ��(�!� �� %��%!" ��2
#����$���!� $�������"2!�/�! ��#�$�(� '%� �� ����� ��2
(#��(�( � �%� (������ (#�$��( �� $!�����$ &������ ��"
�!��� �%��� $��#�����/� ���!��" ��� �%�( �%��� �$�!��" ���
$��(��/������ &��% !�.�!" ����� $%����( �� (���$���� ���
��$������� � �$�("(���(�
���%�� ��#������ �!�������� � �$�!���$�! #��$�((�(
����/�� ��� �%�(� #%���!���$�! $%����( �( �%� #�((���!2
��" � !����%����� � �%� ���&��� (��(�� �%����% �%�
�=������ !�� !� � �� ��$�����( (#�$��(� '%� !����%�����
� �%� ���&��� (��(�� �� �%� ����%��� %���(#%���
)������!�( 9 ��!�!!�� *++,-� ��$!����� �%�(� �������������
!�������(� �( !�.�!" �� $��������� �� �%� �!���! ��$���(� ��
���(#%���$ �$��/��" �� ����� ��� �%� *+J ��$���(� �� �%�
��#!����� � �%� ����(#%���$ ��* �����! �($�!!����� ��
:�&��� ������ �%� #����� ,3E+C3? )D��!��� �� ���� ,33E-
��� ��� (���!!��� ������ (��(��� ������ �%� ,37+(
)�!!�( �� ���� ,3345 �"���� �� ���� ,334-� '%� �$$�!������
���� ���&�% �$��(( ����#� #��/���(!" ���������� �� ����!2
�6����� �" �������� $��#����( ��� ��$���(�� ��*
)�#��$.�� �� ���� ,33E- ��" �!(� %�/� ����%�� ���/�� ��
�%�( �=������ ���&��� #������ :�&�/��� �( #!��� ���&�%
�� ������������� �$�("(���( �( �(��!!" &���� !������� �%�
������$���� ���&��� !����� ���&�% (��(�� ��� $!�����$
$%����( �� &���� �/��!���!��" ����( �� �� (������ �� �%�(
�������
120
110
100
90
80
70
Day
of f
irst s
ight
ing
or li
sten
ing
6
5
4
3
2
1
0
Num
ber
of m
igra
tory
bird
spe
cies
30
20
10
0
−10
−20
−30
Dep
artu
re d
ays
from
the
aver
age
first
sigh
ting
or li
sten
ing
date
by
spec
ies
Luscinia megarhynchos
r = 0.57 p < 0.01
1950 1960 1970 1980Year
First sighting or listening
1990 2000
1950 1960 1970 1980Year
1990 2000
Earlier Later
Earlier nsWeeks
1-2 2-5
Y = −348.58 + 0.176x r = 0.29
(c)
(b)
(a)
-��� � )�- '��#���! ����� � �%� ��" � ��(� �##�����$� � �%�
��������" ���� <������� !� �������� �( �� �=��#!� � ��������"
����� )�- ���F���$" ��(��������� � �%� ���� (#�$��( &��% ��!�"���
�����( �� ��(� (��%���� �� !�(������� ����� �$��� �����( )8�+�+;-
��� (%�&� �� &%���� ���(���� �$��� �� ���"� )$- '��#���! ����� �
�%� ���� � ��(� �##�����$� �� �!! �%� (������ ��������" ����
(#�$��( )'��!� ?- �=#��((�� �( ��#������ ��� �%� �/����� ����
�" (#�$��(� ���( ��#��(��� !����� �����((���( �%�� &��� ����� ��
�%� �����
� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??
�*� � � � � �� � � � �� ���
����������
'%��� �( � ��& ��$���(��� �/����$� �%�� $!����� $%����
� �$�( ���!���$�! ��� �$�!���$�! #��$�((�(� ��� ���� ���
�/����$� #������� ��&���( $!�����2���/�� ���(#%���$
$%����( �!(� �� ���� (���%��� ��� &����� ��� �����
!�������( �%�� �%�(� ��(�!" ��������� �� #��/���( (���2
��(� '%� #%���#%�(� ����( ��� �%��� ��� �%� !� � $"$!� �
���" $����� ������������� #!���(� ��������" ����(
��� ������ !" (#�$��( ��� ����� #�� ����!" �!������
�!����� &������ (���( �� �� � ���� ���/�� � (�$%
�!�������� ��� ��%�� �$���( � �!���! $%���� )��������
����$%����� ��* ����!�6������ ���������� #��$��$�( ��
����$�!����! (#�$��(- ��" �!(� � �$� �%��� '%� ��$��#2
!��� � (#�$��( ������$����( ��$��(� � �%� �� �����
��(#��(�( � �%� (#�$��( ��" �!(� �!��� �%� (���$���� ���
��$������� � $���������(� '%� !����%����� � #!���
���&��� (��(�� �( !�.�!" �� ��$���(� �%� �������������
�$�("(���( �$��/��"� ����!!"� �� (%��!� �� .�#� �� ����
�%�� �%� ��(��/�� $%����( %�/� �$$����� &��% &������
!�/�!( � ��!" ��� %�! �� �/�� !�(( � �%�(� �=#�$��� �/��
�%� ��=� $�����" ) ���� *++,-� '%��� ���� ��� ���� $��(��2
���� ����%�� ����$����� �%�� ����� $!����� &������
$��!� ��$��� � ��@�� ��$� �� $%������ !� � �%� &�" &�
.��& �� �� ��� �$�("(���(�
��1�����������
8� �%��. �%� ����$��! (�##��� � ���� 2�� ����'�,333 )����!����-� � �H' ��� *+++C+*71� )�#���- ��������$��K '�������� � ���(����� �%� ��(��%� �! $������( � �� '������(� �� ����L� �� !���� ��� �� "�MK� ��� �%� !���(��$ %�!#� �� 0�����
0� �������
��2(�� �� �����(�� ��� �%��!�� �B� ��!" � )*++,- ���!���
#!��� !�&����� �� (#���� �( � ��(#��(� �� �!���! &������ ��
�%� 8�(%������� ��� ����� "���������� ��� ����������� ���
;34CE,*�
0�!! ' ),37>- '%� ��������� � ���(� �( �� ����$���� � $!�����
$%���� �� �%� (���%��� :��(�� 0�" ������ ���&��� ,4,; ���
,7;,� ���!���� ���� �� �� 7;C3>�
0�!! �� ),33E- ���(���!��" ��� ���� �!!�$����� �( $��(�( � !��#2
��� ��������� �� �%� H�!!�& 8�����! )������� ����� 0�����
����� "�� �� �.� >>?C>?*�
0�!�( �� I��� �� ��(�!!�( ��� ����� �� ),33>- ���� )����� ����
8�EF�� ��������� ��������! ��L���$ (���� 0��$�!���� ,*?+ ##�
0���!�" �� ��#�!� �� ��(( �� :� �.�� 8 ),333-
�%���!���$�! $%����( �� !�$� $!����� $%���� �� 8�($��(���
8������� � ��� 4������ �����!� �������� ���� �+ ),4-�
34+,C34+?�
0������%( 8� ),33*- G������ ������� ��������� ���/��(��"
���((� ���������� *+, ##�
���$. :N� ���!�" �� B!�� �� ),334- �D ����( ��� !�"��� ���(
���!���� 4������ ,33� ;*E�
�!!�( 8�� ������ �:� D�$%!��� �: ),334- ��$��� (%� �( �� #%��2
�!��" � ��$��!�#���#����� ��!���� �� $!�����$ $%����
)�#���#����-� ���!� ����� "��������� �!������!� ;4� EEC4*�
������ :� ������ ���� :����( '0� 8�!!���(�� �: ),33;-
��!�����(%�# ���&��� ��(� !�&����� ���� ��� ���#������� ��
�%� !��� � � !�$�!��" �� $�����! ���!���� ��������� ��� ��
�� ;;CE+�
�!����� �� '��$%�!! B� ),33;- ������� �� � ���� �� ������!���
)��( :��������� �� ����. �-� $�����$ ���((� ��& H��.�
##� ;+;C;+7�
:��%�( )*+++- 0��!���$�! $��(�F���$�( � �!���! &������< �(
�%� (����! �!����" �##�����O 9����� �� ��� � ��� ��������
��� ;EC;E�
��� )*++,- �!����� �%���� *++,< '%� �$����� �$ 0�(�(� �����5��
��� G�C�� 6��� � �� 9�� 9���� ������!��� ����� ��� �
����� ����!����� 8���� � ���!��� ���� � )��( :���%��� �'�
���� H� B����( ��� ������ �� /�� ��� ����� ��� ��� G�
��(.�!! D� ��%�(�� �-� ��������� ���/��(��" ���((�
���������� 77, ##�
����( ��� ��& �� ���.�� ��� ������ �� ����� B ),333- ��� �$�
��� ���#������� ��� ��( $%����( �/�� �%� #�(� ,;+ "���(�
�����.� 6��������� ,.� ,4>C,33�
���� * ������ � ��!�"�� ��"( �� ��(� (��%���� �� !�(������ �� ���� (#�$��( �$$��#����� �" �%� ��(� $����!���� $!����� /�����!��
������ � ��(��/�����(< ,3;*C*+++
#��=����� ����
� ��(� (��%���� ��
!�(������
���(�%�����
��������" ����
(#�$��(
��!�"�� ��"( ��
��(� (��%����
�� !�(������
��(�
$����!����
$!�����$ �$���(
;; ����� ���� ),- ,,�E �(
4E >����� �������� 4�* '�C��
,+> ������� ������ ,,�? '�
,++ <������� !� �������� ,>�4� '�
,,? ������7 ������7 >>�> '�C��
,,* ���� ���� �( C��C��
),- (��!! #��� � �%� #�#�!����� ��" ������ �/��&�������� �� (���%��� ����#� ������(�)�(���� (���� �$���5 �8 � +�+;5 '����������!
���#�������5 �� �����! #��$�#�������5 '�C������ ���#������� ��� �$����� �� ����5 ��C��#��$�#������� ��� ��#������ �� ��/�����-�
� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??
� : � � � � B � � � � � � ' � � � � � ' � 8 � � � B �*,
D��!��� ��� �%�� ���� 8%�� '� ),33E- �$���(�� �$��/��" �
����%��� /��������� �� ����� ��� ����(#%���$ ��* ���(���2
����(� 4������ ,3�� ,?EC,?3�
��$%�� 8 ),33;- 8����� ���� 8���� ��� �� �#������� 0��!���
;+E ##�
��(�� �� ),33;- ��� ���� �����( �� �%� ����/�! ����( � (#����
�������(� "��� ������ *�� ,7*C,73�
���6�! � ������ � ),333- B��&��� (��(�� �=������ �� ����#��
4������ ,�.� E;3�
�"���� �0� D��!��� ��� '�$.�� ��� (��� B� ������ �� ),334-
�$���(�� #!��� ���&�% �� �%� ����%��� %��% !�������( ���
,37, �� ,33,� 4������ ,3+� E37C4+*�
�(����� ��� �%���� � I���� �� 8���&��� � )*+++- �!�/�
#%���!��" �( � (��(���/� ����$���� � ����� $!�����$
&������ �� �%� �������������� 8����� ���� ��� ������!����
�,� 4+,C4,+�
������!�( �� 0��! �� �(������ � ),33;- B��&�%� �����(( �!!�$������
��� #%���!��" � #�##�� #!���( (�������� �� �!�/���� ��*
��� �� ����� �������� ��� &���� �/��!���!����(� 8�������������
,�� 3,C33�
������!�( �� ��!�!!� )*++,- �%���!��"< ��(#��(�( �� � &������
&��!�� �������� ��*� 43>C43?�
�����! �� '������( �� !���� � ),337- �!����� &������� &�!� ���
%�6���� ��� &�!� ��� �$$�����$� �� $��(��! ��(���� �#����
���!���� ���� �� ,3� >?;C>;4�
���$� �I� 8�(�� �� ),337- � �$�( � �=#��������! &������ ��
#!��� ��#����$��/� #%���!��" �� � (���!#��� �����&� ��� ��
.�� ,*E,C,*4,�
��������� � ),3E>- ����(���( ���&�% ��� ��/�!�#���� ��
&���" #!���(� ��� '�$%��$�! 0�!!����� 4D %1&1D ����
B�/������� �������� � �$�� 8�(%������� ��� *,?�
�$%��&�6 �� ),337- B����2&�/� #%���!��"� 4������ ,�*�
7>3C7?+�
��!!�� '�� :�!��( �'� �%���" '8 )*+++- �#�$�( � � B!���!
�!����� �"$!� �� ��#�!����� �"����$( � � ��������"
��������� �������� �33� *+?+C*+?,�
�#��.( ': ),333- �%���!��" ��� �%� $%������ #������ � ����
��������� �� 0������� ������������ 0����� "�!����� �� *��
,>?C,>7�
�#��$.�� :� ���!�.�P���� D� D�P%! �� �.�/(����� ��� )��(- ),33E-
6�.�� 9����� �� ������� ������/ ������� �! %1 ���������
�#������� 0��!��� >4* ##�
I�((�� ��� I�������&�@. �� '�������� ��� �((�!!( �� ),337-
8����� (#����( !��� �� ��(����� ��#����$���� �� B���� '��(
)8���� !�=�-� 8������� � ��� ���� ������ <���������� "/
"�� ���� ��������� �+�� ,7E4C,74+�
8�!.�&(6." ),337- �%����( �� #%���!��" � �%� !�$�( ����
)�5���� ����������� �- �� :�����"� ������������ 0�����
"�!����� �� *�� ,;;C,E+�
� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??
�** � � � � �� � � � �� ���