Changed plant and animal life cycles from 1952 to 2000 in the Mediterranean region

14
Changed plant and animal life cycles from 1952 to 2000 in the Mediterranean region JOSEP PEN Ä UELAS*, IOLANDA FILELLA* andPERE. COMAS { *Unitat Ecofisiologia CSIC-CREAF, CREAF (Center for Ecological Research and Forestry Applications), Edifici C, Universitat AutoÁnoma de Barcelona, 08193 Bellaterra (Barcelona), Spain, {Cardedeu Field Station, C/Sant Miquel, 7, 08440 Cardedeu, Barcelona, Spain Abstract The available data on climate over the past century indicate that the earth is warming. Important biological effects, including changes of plant and animal life cycle events, have already been reported. However, evidence of such effects is still scarce and has been mostly limited to northern latitudes. Here we provide the first long-term (1952±2000) evidence of altered life cycles for some of the most abundant Mediterranean plants and birds, and one butterfly species. Average annual temperatures in the study area (Cardedeu, NE Spain) have increased by 1.4 C over the observation period while pre- cipitation remained unchanged. A conservative linear treatment of the data shows that leaves unfold on average 16 days earlier, leaves fall on average 13 days later, and plants flower on average 6 days earlier than in 1952. Fruiting occurs on average 9 days earlier than in 1974. Butterflies appear 11 days earlier, but spring migratory birds arrive 15 days later than in 1952. The stronger changes both in temperature and in phenophases timing occurred in the last 25 years. There are no significant relationships among changes in phenophases and the average date for each phenophase and species. There are not either significant differences among species with different Raunkiaer life-forms or different origin (native, exotic or agricultural). However, there is a wide range of phenological alterations among the different species, which may alter their competitive ability, and thus, their ecology and conservation, and the structure and functioning of ecosystems. Moreover, the lengthening of plant growing season in this and other northern hemi- sphere regions may contribute to a global increase in biospheric activity. Keywords: bird migration, butterfly appearance, climate change, flowering, fruiting, leaf fall, leaf unfolding, phenology Received 13 July 2001; revised version received and accepted 6 November 2001 Introduction The life cycles of most organisms are strongly influenced by temperature and precipitation. Current and future warmer conditions (IPCC, 2001) are likely to alter those seasonal plant and animal activities that respond to degree days (accumulated temperature), such as flowering or fruiting in plants or animal migratory patterns. These possible interannual variations in phenology should constitute sensitive observable indicators of biospheric changes in response to current warming (IPCC, 2001). But these possible changes are, moreover, of critical ecological importance as they may affect ecosystem structure and functioning via species competitive ability and/or net primary productivity. Recent data sets and reports indi- cating changes in phenological stages in plants, insects, birds and amphibians (Crick et al., 1997; Scharwtz, 1998; Walkowszky, 1998; Bradley et al., 1999; Menzel & Fabian, 1999; Hughes, 2000; Abu-Asab et al., 2001; Pen Ä uelas & Filella, 2001) provide evidence that ecosystems are re- sponding to climate change. However, evidence of such effects is still scarce because it has been mostly limited to temperate and cold ecosystems of northern latitudes and to a few species. In this study we summarize data from 1952 to 2000 forming complete phenological information about some of the most abundant plant and migratory bird species, and one common butterfly. The data were Correspondence: Josep Pen Ä uelas, fax 34 93 5811312, e-mail: [email protected]. Global Change Biology (2002) 8, 531±544 ß 2002 Blackwell Science Ltd 531

Transcript of Changed plant and animal life cycles from 1952 to 2000 in the Mediterranean region

������� ��� ��� ����� � � ����� ��� ���� � ���� ���� ������������ ������

� � � � � � � �� � � � � � � � � � � � ��� � � � � � � � � � �������� ������ �� ����������� ����� ������� � ��� ���� �������� ��� ������� ������������� ������ �� �����������

��� �!� �� "�������� #$%&' "��������� �"��������� ������ ��������� ����� ������� �(���� )�*���� +� #$,,# ���������

"�������� �����

������

��� ������� ��� �� ����� ���� �� ��� ������ ������� �� �� ���� �� ��������

������ �������� � ���! �������� ������� � ��� ��� ����� � � ���� �����!

���� ������ ���� �������� "������! �������� � ���� � ��� �� �� ������ ��� ��� ����

���� ����� � ������� ������� "��� �� ������� �� ��� ���#��� $����%����&

�������� � ����� � � ����� �� ���� � �� ��� ������� ������������ ����

��� �����! ��� ��� ���� � �������� ������� ����� ���������� �� �� ���� ����

$��������! '( )����& ���� ��������� �� ��* �� ���� �� ���������� ������ ���� ���#

�������� �������� ���������� � ����������� ����� ������ � �� ��� ����� ��

����� �� �� �� ������� �+ ���� ������! ����� � �� ������� �, ���� ���! ��� ����

���� �� ������� + ���� ������ ��� �� ����� -������ ������ �� ������� � ���� ������

��� �� ��.*� /��� ��� ������ �� ���� ������! �� ������ �������� ����� ������ �� ����

��� ��� �� ����� ��� ������� ������� ��� �� ��������� ��� �� ����������� �����

�������� �� �� �� �� ������ ����� ��� �� ����� ���� ����������� ����� ������� ��

����������� ��� �� ������� ��� �� ���� ���������� ��� �������� ����� ��� �� �����

����� ���� �� ������� ����� ������� ��� �� ���� 0���1���� � �# ���� �� �� ����

������ $�����! �2��� �� ���������&� "������! ���� �� � ���� ����� � ����������

�������� ����� �� �� ���� �������! ����� ��� ��� ���� ��������� �����! ���

���! ���� ������ ��� �����������! ��� �� ������� ��� ��������� � ����������

��������! �� ��������� � ��� ������� ������ �� ��� ��� ���� ������� ����#

������ ������� ��� �������� � � ���� �������� �� ���������� �������

-��.���/ ���� ���������� ������ !" �##�����$�� $!����� $%����� !�&������ �������� !�� �!!� !��

�� �!����� #%���!��"

�������� %' 0��� 1##%2 ������� ������ �������� ��� �������� 3 4��!5�� 1##%

���������

'%� !� � $"$!�( � ��(� ������(�( ��� (�����!" �� !���$��

�" ���#������� ��� #��$�#�������� ������� ��� �����

&����� $��������( ) ���� *++,- ��� !�.�!" �� �!��� �%�(�

(��(���! #!��� ��� �����! �$��/����( �%�� ��(#��� �� ������

��"( )�$$���!���� ���#�������-� (�$% �( !�&����� ��

������� �� #!���( �� �����! ��������" #������(� '%�(�

#�((��!� ����������! /��������( �� #%���!��" (%��!�

$��(������ (��(���/� ��(��/��!� ����$����( � ���(#%���$

$%����( �� ��(#��(� �� $������ &������ ) ���� *++,-� 0��

�%�(� #�((��!� $%����( ���� �����/��� � $����$�! �$�!���$�!

��#�����$� �( �%�" ��" � �$� �$�("(��� (���$���� ���

��$������� /�� (#�$��( $��#�����/� ���!��" ���1�� ���

#�����" #����$��/��"� ��$��� ���� (��( ��� ��#���( ����2

$����� $%����( �� #%���!���$�! (����( �� #!���(� ��(�$�(�

����( ��� ��#%�����( )���$. �� ���� ,3345 �$%��&�6� ,3375

8�!.�&(6."� ,3375 0���!�" �� ���� ,3335 ���6�! 9 �������

,3335 :��%�(� *+++5 ��2(�� �� ���� *++,5 ������!�( 9

��!�!!�� *++,- #��/��� �/����$� �%�� �$�("(���( ��� ��2

(#������ �� $!����� $%����� :�&�/��� �/����$� � (�$%

� �$�( �( (��!! ($��$� ��$��(� �� %�( ���� ��(�!" !������ ��

���#����� ��� $�!� �$�("(���( � ����%��� !�������( ���

�� � �& (#�$��(� � �%�( (���" &� (������6� ���� ���

,3;* �� *+++ ������ $��#!��� #%���!���$�! �� ��������

����� (��� � �%� ��(� �������� #!��� ��� ��������"

���� (#�$��(� ��� ��� $����� ������ !"� '%� ���� &��������(#�����$�< ��(�# ������!�(� �= �>? 3> ;7,,>,*�

�2���!< @�(�#�#����!�(A�����(�

B!���! �%���� 0��!��" )*++*- 3! ;>,C;??

� *++* 0!�$.&�!! �$���$� �� �,�

$�!!�$��� �� �������� ��!� (������ )?,�>?��� *�*,��-

)>; D� ����% � 0��$�!���� ����!����� �� �#���-� ���� �� �

������������� $�����"� ����� &����� ��� ����� $!�����

$��������( ��� !�&�� !�������( �%�� �� ��(� #��/���(

(�����(� '%�(� ���� (%�& (���� �$��� ���!���$�! � �$�( �

$!����� &������ ���(��� � �%� ��(� ����%��� !�������(

&%��� ��� ���#������� ��$���(� %�( ���� �%� !����(��

������� ��� ������

���� ,3;* �� *+++� �%� ����( � �%� �!!�&��� #%���2

!���$�! #%�(�(< !�� �� �!����� !�&������ �������� ���

!�� �!! )��� �%��� ��� !�� !� �- &��� ��$����� �� ,+>

#!��� (#�$��( �" ��� � �( )�� �- �� �%� ���� (����������

�������� ��!� (������ �� � !���2���� ���������� #��2

������ � �������!��" ��� #%���!��" �� �%�� �����

'%� ��(�!���� ���� (�� �( $������!" ��� � �%� !����(�

%���������( ��$���( �� �%� &��!� )0������%(� ,33*-�

'%� ����/�!( ) ��(� (��%���� �� !�(������- � E ��������"

���� (#�$��(� ��� �%� ��(� �##�����$� � ��� ������ !"

(#�$��( &��� �!(� �!!�&�� "���!"� ��(� � �%� ���������

(#�$��( ��� /��" $����� ��� �������� �� ����!���� ���

��� ��#��(������/� �� �%� ������ ������������� �������

���������� &�( $����$��� �" ���!" (��%���� ���

!�(������ ��� .�" #����(� #!�( (��/�"( � ;C,+ .� $��$���

&��%�� �%� ,++ .�* (���" (���� '%�( (���" (��� �( !�$���� ��

� #!��� &��% (��!! ��#����#%�$ /������!��"� ��� ��$!���(

���(�(� ����$�!����! ��!�( ��� ������(� �%���!���$�!

�/���( &��� ��$����� &��% �� �(������� �$$���$" �

�, ��" � ��� ���������� (�/���! ����/����!( )���� �%��

;-� '%�" &��� ��$����� �!&�"( �" �%� (��� #��(�� )���-

&%�� �%� &%�!� #!��� ����/����!( %�� ���$%�� �%� ��$2

�����! #%���!���$�! (�����

��� �!! �/��!��!� #%���!���$�! ��$���( $�/����� ����

�%�� *+ "���( )*; ��$�����( &���" (#�$��( �� !��

�� �!����� *E ��$�����( &���" (#�$��( �� !�� �!!� *?

��$�����( &���" (#�$��( �� !�� !� �� ;4 #!��� (#�$��( ��

!�&������ *4 #!��� (#�$��( �� �������� E ���� (#�$��(

�� ��(� (��%���� �� ��(� !�(������ ��� , ������ !" (#�$��(

�� ��(� (��%����- &� $�!$�!���� !����� �����! �����( ���

�%��� (���� �$��$� �$$������ �� �2��(�� '%� ������ � ��2

/��$�� �� ��!�"�� ��"( �� ��$% #%���#%�(� ��� (#�$��(

&�( $�!$�!���� ��� !����� �����((���( &��% ����� �( �%�

�� ����$� ���&��� �%� ������ � !�� �� �!���� �� �%�

(���" ��(�� ��� �%� ������ �� �%� ��� � �%� (���"� 8�

�!(� �(�� �%� ������ � ��"( � ��#������ ��� �/�����

#%���#%�(� ���� #�� (#�$��( �� $�!$�!��� !����� �����!

�����( �� � (��������6�� &�" �� �!! (#�$��( �����%���

'%�(� ���� &��� �!(� ���!"(�� �" (�/���! (����(��$�! ��$%2

��F��(� ��$!����� #���$�#�! $��#�����( ���!"(�( ���

��!��#!� �����((��� �(��� �%� ����2G� �H�'' ���

�''I �8 #�$.���(� ���#&�(� ��!��#!� �����((���(

&��� #�� ����� �� ��������� �%� � �$� � ���#�������

��� #��$�#������� �� #��/���( ����%( �� �%� #%���#%�(�

256

264

272

280

288

296

304

70

90

80

100

110

120

130

140200

220

240

260

280

320

328

336

344

352

368

360

70

80

90

100

120

130

110

r = 0.73 p < 0.001

r = 0.39 p < 0.001

r = 0.9 p < 0.001

r = 0.62 p < 0.001

r = 0.18 ns

Leaf

unf

oldi

ngLe

af fa

llG

row

th p

erio

dF

low

erin

gF

ruiti

ng

Malus domestica

1952 1960 1968 1976

Year

1984 1992 2000

-��� � �%���!���$�! $%����( �� )���� �!������ �( �=��#!�

(#�$��( ���&��� �� �������� ��!� (������ )�� �#���- ��� ,3;*

�� *+++� ���( ��#��(��� !����� �����((���( �%�� &��� ����� �� �%�

�����

� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??

�,� � � � � �� � � � �� ���

����

��

��

���

� ��

/��

$��

��"

(��

!��

�� �

!���

�����

���

� ��!

�"��

��"

(��

!��

�!!���

��%

��

�(�

$���

�!��

��$!

����

�/��

���!�

��

��$%

(#�$

��(�

���

���

� ��(�

�/��

���(

,3;*

C*++

+�

'%��

�&

�(�

��#

��!�

� �� �

!���

����

� �

��

,3;3

��,3

E3�

���

$�!����

!��=

���$

��

���

�/�

���

���

����

�.��

��!� �

2 ���

�#%��

�#%�(

��/

����

���

!���

���

�����

���

��(�

�/��

���(�

���

(���� �$

��$�

� �%

���

���

((��

���

�!"(�

(��

��!

(���

��$

����

��

��$%

(#�$

��(

���

���

� �2

���

#��

=��

���

���

�� !�

�� �

!���

#��

=��

���

���

�� !�

�!!

���

���

��(�

�/��

���(

��

!��

�� �

!���

���

���

��(�

�/��

���(

��

!��

�!!

�#�$

��(

�/��

$��

��"

(��

!��

�� �

!���

��(�

$���

�!��

��

$!��

���

/��

���!�

��!

�"��

��"

(

��!�

� �

!!

��(�

$���

�!��

��

$!��

���

/��

���!�

��

,+7

>*3

*>?+

���

7��

����

���

��

��>4

�*��

'��

,+�7

�'

�C�

33>?

>*E

?,)

�����!

������

>?�7

���

'��

�,*

�>��

'�C�

���

��

E7>*

3>+

>7��!

5���

���

��>>

�*��

�'

�2

���

�(

�(

��

,+,

>>,

*7>3

��

5���!

������

>*�7

��'

���

,,�*

�'

�C�

��

��

77C

**C

���

���

��!

���

>,�3

���

'�2

���

CC

,+>

>*?

*3?,

���

����

����

*3�+

���

'��

�,,

�*�

'�C��

��

34>*

7*E

>3�5

����

���

���

����

�*7

�>�

'�2

���

,+�3

��(

��

,+>

>>+

*;?>

��!

��!

���

*7�+

���

'��

�,,

�,�

'��

,+,

>*,

*>?,

0� ��

����

��

*?�,

��'

���

,+�7

�'

�C�

���

,+7

>*E

**>3

8����

� ��

���

�!

*>�>

�'

�2

���

�(

'�

C��

3?>>

**;

?,8��

������

����

*+�>

+��'

���

,4�3

���

'�C�

��

,+>?

,*;

?,9����

���

���

,3�+

��'

���

>+�+

���

'�C�

���

��

3*>*

7*7

?>�

����

���

���

��

����

��!

,4�3

���

'�2

���

�(

��

C��

�,+

;>*

,*7

?,:

����

���

���

�,4

�?��

'�2

���

�(

�(

3,>>

,*7

?+)

�����

5�,4

�,�

'�2

���

,,�?

�'

�C�

���

E>>,

4>*

?>8��

�������

��,E

�7�

'�2

���

*4�E

���

'�C�

7*>*

7*4

?>8��

�����

!��

����

,E�?

�'

���

,7�3

��'

��

��

7>>?

+*E

?,�

���� ��

����

�,?

�7��

'�2

��,,

�?�

'�C�

���

��

74>+

E*;

>3�

���

!�

����

���

�!

,>�;

�'

�2

���

�(

'�C

��

��

3+>*

7*;

*E8�

���

���

5�,*

�E�

'�2

���

,+�3

���(

��

44>>

,>*

>?��

���

���

����

��

,,�3

�'

�2

���

*,�3

���

'��

,+,

>*3

*+?*

8��

�����

��!

,+�4

�'

��4�

?�'

�C�

��

,++

>>,

>+?+

8��

�������5�

���

3�>

'�2

�,,

�;��

'��

7;>,

7*4

?,8���

��

!!

����

7�>

'�2

���

>?�7

���

'��

��

7,>?

>*4

?,���

�7��

5��(

�(

*>�4

���

'�C�

��

C>*

3C

>>8��

����!

������

;C

,E�,

�'

�C�

��

��

C>>

?C

>3���

�����

������

;C

*>�3

���

'�C�

��

�=���$5

���

$�!����

!5��

���

�/��

���

�.��

�����

&�%

���

(<��

�%��

���#%"��

5�

��

���

�#%��

���#%"��

��8�

+�,�

� 8�

+�+;

���8�

+�+,

���

� 8�

+�++

,5�(�

���(�

��� �$

���5

C��

���

�5)��=

����

" �

��!

!#!�

��(#

�$��

(��

� �

��

0�!�

(��

���),

33>-

5'�

���

���

���!

���

#��

�����

5��

�����!

#��

$�#����

���5'

�C�

���

���

�#��

�����

���

������

"��

#��

!5'

�C��

���

���

#��

�����

���

������

"��

����5

'�

C��

���

���

�#��

�����

���

�$�

����

����

��5

'�C��

���

���

�#��

�����

���

��#

���

���

���

�/��

���

5�

�C��

#��

$�#����

���

���

�$�

����

����

��-

� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??

� : � � � � B � � � � � � ' � � � � � ' � 8 � � � B �,,

����� ����2�����! /������!��" � !�� ���� !�&����� ���

������� &�( �!(� ���!"(�� �� �%� �� ����� ��$���(�

�����((��� ���!"(�( &��� �!(� #�� ����� ���&��� �%�

$%����( �� #%���#%�(�( ��� �%� �/����� ��!��� ���� ��

��$% #%���#%�(� ��� (#�$��(� ����!!"� �����( &��� $��2

��$��� &��% �%� $%����( �� #%���#%�(� ������ �( ��2

#������ /�����!�( ��� �%� �� ����� ����.���� !� �2 ���(

��� �%� �� ����� ������ )����$�!����!� ����/� �� �=���$- �

�%� (������ (#�$��( �( ����#������ /�����!�(�

0���� ��� ����������

8���� ��������

������� ������ ������ ��� ������ � ��� ���� �.���� ���

������ ���� ��� ��� ����� ����� ������ , (%�&( ��

�=��#!� � �%� #%���!���$�! �����( �� ��� � �%� ����2

����� (#�$��(� �##!� ����(� )���� �!������� �� &%�$% ����

��� �/��!��!� �� �!! �%� (������ #%���!���$�! �����(�

������ �%� #����� ,3;*C*+++� ��( !�� �� �!���� %�( ����

��/��$�� >; ��"(� ��( !�� �!! %�( ���� ��!�"�� ,* ��"(�

��( !�� !� � %�( ���� �=������ ?4 ��"(� ��� ��( !�&�����

%�( ���� ��/��$�� *E ��"(� ��� ������ �%� #�����

,34?C*+++ ��( ������� ���� %�( ��� (���� �$���!" $%������

8%�� $��(������� �%� &%�!� ���� (��� �����((��� ���!"(�(

(%�&�� �%�� !�� �� �!���� %�( ���� (���� �$���!" ��2

/��$�� �� *? (#�$��(� ��� %�( ��� (���� �$���!" $%�����

�� �%� ��%�� ��� )'��!� ,! ���� *�-� '%� ��/��$� �� �%�(�

?7 "���( %�( ������ ���&��� 7 ��� >4 ��"( ��#������

�� �%� (#�$��(� ��� �%� �/���!! (#�$��( �/����� ��/��$�

%�( ���� *+�> )���� (������� ����� � �%� ����� ,�3- ��"(

)$�!$�!���� $��(������� + ��"( �� �%� (#�$��( &��% (����(2

��$�!!" ���(���� �$��� �����-� '%� �����((��� ���!"(�( �!(�

(%�&�� �%�� !�� �!! %�/� ���� ��!�"�� �� *, � �%� *E

(������ (#�$��(� ��� %�( ��� (���� �$���!" $%����� �� �%�

��%�� ; (#�$��(� )'��!� ,! ���� *�-� '%� ��!�" %�( ������

���&��� 4 ��� >; ��"( ��#������ �� �%� (#�$��(� ��� �%�

�/���!! (#�$��( �/����� ��!�" %�( ���� ,>�> )��� ,�74-

��"(� ( � $��(�F���$�� �%� !�� !� � ��� ���&��� (��(��

%�/� ���� �=������ �� �%� *? ��������� (#�$��(� )'��!� ,!

���� *$-� '%� �=������ #����� %�( ������ ���&��� ,? ���

?3 ��"( ��#������ �� �%� (#�$��(� ��� �%� �/���!! (#�$��(

0

5

10

15

20

Num

ber

of s

peci

es

Leaf unfolding(a)

Earlier Later

3−5 1−3 ns later

Leaf fall(b)

Earlier Later

Earlier ns 1−3 3−5

Growth period(c)

Extended Shortened

5−7 2−5 ns Shortened

0

10

5

15

25

20

35

30

Num

ber

of s

peci

es

Flowering(d)

Earlier Later

3−10 1−3 ns 3−5Weeks

0

5

10

15

Num

ber

of s

peci

es

Fruiting(e)

Earlier Later

2−5 1−2 ns 2−5Weeks

Weeks

-��� � �%���!���$�! $%����( �� #!��� (#�$��( � �������� ��!� (������ )�� �#���- ��� ,3;* �� *+++� ���F���$" ��(��������� � �%� (#�$��(

&��% ��/��$��� ��� ��!�"��� �����( �� #%���#%�(�(� )�- �� �� �!���� ����( �� *; (#�$��(� )�- !�� �!! ����( �� *E (#�$��(� )$- !�� !� � ��

*? (#�$��(� )�- !�&����� ���� �� ;4 (#�$��(� ��� )�- ������� ���� �� *4 (#�$��(� ����� �$��� �����( )8�+�+;- ��� (%�&� �� �!�$. �� ��/��$�(

�� &%��� �� ��!�"(5 ���(���� �$��� �� ���"�

� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??

�,* � � � � �� � � � �� ���

���� � ������ � ��/��$�� ��"( � !�&����� ��� �%� ��(� $����!���� $!����� /�����!� �� ��$% (#�$��(� ������ � ��(��/�����(

,3;*C*+++� ���$�!����!� �=���$ �� ����/� ������� ����.���� !� �2 ���� �/����� ��!��� ���� � !�&������ ������ � ��(��/�����(� ���

(���� �$��$� � �%� �����((��� ���!"(�( ��� �!(� ����$���� �� ��$% (#�$��(

������

� �2

���(

#��=�����

���� �

!�&�����

������ �

��(��/�����( �#�$��(

�/��$��

��"( ��

�!�&�����

��(�

$����!����

$!�����$ �$���

� ,3; ** <����� ��������� 4+�,��� '�C����

� � ;, >; ����� ������� ;?��� '�C��

� � ,?E *+ ��5�� ��!����� ?*�4��� '���

� � ,*> *, �������! =�����! >,�3�� '�C����

' ,3, *; >��������� ������ >+�+� '��

� ,+? ?> )���� �!������ *E�;��� '���

' 37 >, 8���! ������! *;�;� '�C���

� � ?4 *; ������ ��������� *?�,� '�C��

� � **? *; ������ �� ��������� **�7� '�C���

: ,,* *4 ?�5������ ������� **�7� �(

� � 7> *4 <����� �5���� *,�E��� '�C���

� � 44 ?+ ��!�� !��� *,�;�� '�C���

� � ,E* >4 �������� ������ *,�+� '�C����

' 7> >> :���� �5� *+�,�� '�C���

� � 4* ?+ ������ �� !� ��� ,7�E�� '�C���

� ' ,+? >+ 8������ ����� ,4�4� '�C���

� � ,>? *, ���7 ��������� ,E�+�� '�C�

� E, ?> 8����� �!������ ,;�;�� '�C���

� >7 ?, 8����� ������ ,;�;� '�C���

� � ,*> >3 �5���� ����������� ,?�,� '�C����

� 74 ?? 8����� ����! ,?�+�� '�C���

� E7 ?+ 8����� ��!������ ,>�+� '�C���

' ,;, ?* ����� ��������! ,*�?�� '�C����

� 3E ?, ������ 5�� � ,,�,� '�C���

� � >? >4 ������ �������� ,+�7� '�C���

� � ,>+ ?* @������ ���7 4�7� '�C���

� 44 ?> 8����� ������� E�4� '�C���

�� ,;4 ?; :���� ������� �( '�C���

� � ,;; ?? ?��� ������ �( '�C��

� � *3 *, ����7 ������� �( '�C��

� 43 ?, 8���� �!!���� �( '�C���

� 4? >4 "������� ������� �( '�C�

� � 4E ?, ���� !���������! �( '�C����

� � 43 *7 8����� ��5� �( '�C���

� � ,+4 ?+ ��5�� �!������ �( '�C��

� ,+E >, )��� ��5� �( '�C��

� � ,+* >; 8������� ��5���� �( '�C����

� � ,+; *> 8����� ������ �( '�C��

� ,,* ?+ 0� ���� �� �� �( '�C��

� � 33 ** ������ ��������� �( '�C��

� � ,*, ?, ��!5���� �� �� �( '�C��

� � ,*+ *E @������ � ���� �( ��C��

' ,*3 ?, ����� ������ �( '�C��

� � ,>3 >3 @������ ��5�� �( '�C�

' ,>* >E >����! ��� ��� �( ��C���

' ,?; >? �����! ��5����! �( '�C��

� ,E, ?* 8����� ������! �( '�C���

� � ,7* >> ������=� ������� �( '�C��

� � >,7 >3 ��5���� ���� �( '�C����

� � >*; *7 6������ ������� �( ��C���

' ,3* *? A�� !��� �( �(

� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??

� : � � � � B � � � � � � ' � � � � � ' � 8 � � � B �,�

������ � �2

���(

#��=�����

���� �

!�&�����

������ �

��(��/�����(

�#�$��( �/��$��

��"( ��

�!�&�����

��(�

$����!����

$!�����$ �$���

' ,>> ?, 9������! �������! �( �(

' ,>? *, ������ ������� �( �(

� � ,+E >4 9��!�� ��� ���� �( �(

� � ,>3 *3 8���� ����� ; ,,�,� '�C���

� ,E? ?> 9���� ������ ; *;�>��� '�C���

� � ,,7 >, ���7���� �� ������� ; >4�*��� �(

���=���$5 ����$�!����!5 ������/�� ����.���� ���&�% ���(< ���%�����#%"��5 �������#%�����#%"��5 '�'���#%"��5

���%����#%"��5 :�:���$��#��#%"��� )��=����" �� �!! #!��� (#�$��( ��� ��� 0�!�( �� ��� ),33>-5 �(���� (���� �$���5�8 � +�,5�8 � +�+;5 ��8 � +�+,5 ���8 � +�++,5 '����� �����! ���#�������5 � �����! #��$�#�������5 '�C����� ���#������� ��� ������" ��

#��!5 '�C������ ���#������� ��� ������" �� ����5 '�C������ ���#������� ��� �$����� �� �������"5 ��C��#��$�#������� ���

��#������ �� ��/�����5 ��C��#��$�#������� ��� ������" �� ����-�

���� , ������ � ��/��$�� ��"( �� ������� ��� �%� ��(� $����!���� $!����� /�����!� �� ��$% (#�$��(� ������ � ��(��/�����(<

,34?C*+++� ���$�!����!� �=���$ �� ����/� ������� ����.���� !� �2 ���� �/����� ��!��� ���� � �������� ������ � ��(��/�����(� ���

(���� �$��$� � �%� �����((��� ���!"(�( ��� �!(� ����$���� �� ��$% (#�$��(

������

� �2

���

#��=�����

���� �

�������

������ �

��(��/�����( �#�$��(

�/��$��

��"( ��

�������

��(�

$����!����

$!�����$ �$���(

� � >,E *+ @������ ���7 ?*�E� '�C���

� *>; ** ������ �������� >,�,��� '���

� ,3> *+ 8����� ��������� *;�?��� '�C����

� ,43 *+ 8����� ��!������ *>�3� '�

� *74 ** ������ 5�� � *>��� '�C����

' ,7+ *? >����! ��� ��� *,�4�� '���

' *+, *+ �����! ����������! ,3�,�� '���

' ,7, *? 9������! �������! ,3�,�� '���

� ,;? *+ )��� ��5� ,4�7� '�C��

� *;+ *+ 8����� ������ ,>�E ��C���

� *7* *+ 8����� ������! ,*�,�

'�

� *4, *, :���� ������� ,*� '��

' ,3, *> �����! ��5����! ,+�;�

'��

� *34 ** �������� ������ ?�; '�C�

� ,E> *+ 8����� ����! �( ��C��

' ,44 *, ����� ������ �( ��C��

� *,+ *+ 8���� �!!���� �( ��

� *7> *, )���� �!������ �( ��

� *37 *, B������ C�C� �( '�C��

' ,4+ *, :���� �5� �( ��C��

' ,EE *, 8���! ������! �( ��C��

� *+; *+ 8����� �!������ �( '�C��

' *+4 ** ����� ��������! �( ��C���

� *E* ** ����� ������ �( �(

� *EE *, 0� ���� �� �� �( �(

� *>7 *, 8����� ������� ;*4�>� ��C�

� � *3, *+ ��5���� ���� ;,3�*� ��

����$�!����!5 ������/�� ����.���� ���&�% ����(< ���%�����#%"��5 '�'���#%"��� )��=����" �� �!! #!��� (#�$��( ��� ��� 0�!�(

�� ��� ),33>-5 �(���� (���� �$���5�8 � +�,5 �8 � +�+;� ��8 � +�+,� ���8 � +�++,5 '����� �����! ���#�������5 �� �����! #��$�#�������5

'�C������ ���#������� ��� ��#������ �� ��/�����5 '�C������ ���#������� ��� ������" �� ����5 '�C������ ���#������� ���

�$����� �� ����5 ��C��#��$�#������� ��� ������" �� ����5 ��C��#��$�#������� ��� �$����� �� �������"-�

� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??

�,+ � � � � �� � � � �� ���

�/����� %�( ���� >*�E )��� *�*>- ��"(� '%� ��" �

!�&����� %�( �!(� ��/��$�� �� *4 � �%� ;4 (#�$��( ���

%�( ���� ��!�"�� �� >� &%�!� *4 (#�$��( (%�&�� �� (��2

�� �$��� ����� )'��!� *! ���� *�-� '%� ��/��$� %�( ������

���&��� 4 ��� 4+ ��"( ��#������ �� �%� (#�$��(� ���

�%��� �/����� ��/��$� %�( ���� **�; )��� *�4;- ��"(�

8%�� $��(������� �%� &%�!� (�� � (#�$��(� �%� �/���!!

�/����� ��/��$� �( 3�; ��"( )��� 4�;-� '%� ��" � �������

%�( �!(� ��/��$�� (��$� ,34? )&%�� �%��� �( �/��!��!�

����- �� ,? � �%� *4 (#�$��(� %�( ���� (���!� �� ,,� ��� %�(

���� ��!�"�� �� * )'��!� >! ���� *�-� '%� ��/��$� )(��$�

,34?- %�( ������ ���&��� ? ��� >? ��"( ��#������ ��

�%� (#�$��(� ��� �%� �/����� ��/��$� %�( ���� ,3�, )���

*�+?- ��"(� 8%�� $��(������� �%� &%�!� (�� � (#�$��(� �%�

�/���!! �/����� ��/��$� �( 7�* ��"( )��� *�7;-�

?������ ������� ������ ������ ������ > (%�&( �%� �/���!!

(#�$��( !����� �����! �����( � �%� �� ����� #%���#%�(�(

����( �=#��((�� �( ������ � ��"( � ��#������ ��� �%�

�/����� #%���#%�(� ���� �� ��$% (#�$��( )�� (��������6�

�" (#�$��( ��� �%�( �� �/��� ��($��#��$��( �&��� ��

(#�$��( �%��(�!/�(-� '%�" (%�& � �!���! ,E ��"( ��/��$�

�� !�� �� �!����� ,> ��"( ��!�" �� !�� �!!� E ��"(

��/��$� �� !�&����� ��� 3 ��"( ��/��$� �� ��������

� �!! �%� $�(�( �%� (������� $%����( �$$����� �� �%� !�(�

*; "���( )���� >-� '%�(� ��� !����� ��������� � �%� ���� �(

����� $��(��/���/��

B�������� �� ������ �!� ������� �� ���� �.�� �!� ���

��������� ����� '%��� &��� �%�( �/��&%�!���� ������!

(���� �$��� �����(� !�%���% �%��� &��� ����� �� ����$�(

����� (#�$��( )'��!�( ,C>-� ����� ��� $����!����� ���2

!"(�( (%�&�� �%�(� �����( &��� ��� �� ����� ����� �%�

�� ����� ����.���� ���&�% ���( )���� ?�-� ����� �� ��2

��� (#�$��( ������( )&�!�� ����$�!����! �� �=���$ (#�$��(5

���� ?�-� �� ����� � &��� ����� � !�� �� �!����� !�� �!!�

!�&����� ��� ������� ����( ) ��� ���!" �� !��� (��(��5

���� ;-� &%�$% ���� ��$�( $�� ����$� �� ������! �����(�

�!������ .��� ��� ����� ����� ���� ������ ����

�� ��� '%� (%� �( �� !�� #%���!��" ��� (������� �%��

�%�(� #��/���(!" ��($����� �� ����#� �" ���6�! 9

������ ),333- &%� ��#����� �� ��/��$�� (#���� �

E ��"( ��� � ��!�"�� ������ � ?�7 ��"( �/�� >+ "���(

�� �� ����#��� ���� ���&��� �$������/�� ���

��$������� �����/��� �%�" ���� �%� ��/��$��� �����

����!" �� �%��� ����%��� (���(� &%�!� �� �%� 0�!.�� (���(

�%�" ��#����� � (#���� ��!�" �%�� &�( ���������� �� �

#����$�!�� �������! #������ � $!����� $%����� '%� ��2

$���(� �� ���&��� (��(�� !����% ��#����� %��� �=$���(

�!(� �%� !����%����� � ����� 4 ��"( �� �%� ����%���

%���(#%��� �%�� &�( �� ����� ��� ����(#%���$ ��*

���� ��.�� ���&��� �%� ,3E+( ��� ���!" ,33+(� ���

$���$���( �� ��(� � �%� � �$� �$$������ � ��� ,37+

)D��!��� �� ��D� ,33E-� ��� ���� ��� ���� �� �$$�����$�

&��% �%� �##����� ��$���(� � 7�> ��"( �� �%� �����2

���� � �%� ���&��� (��(�� ��� �%� #��!�������� �"

? � * ��"( � �%���$!�����#%�(� �(��������"�����!"(�(

Y = 655.5 − 0.33x r = 0.41 p < 0.001

Y = −522.03 + 0.26x r = 0.38 p < 0.001

Y = 236.66 − 0.119x r = 0.13 p < 0.001

Y = 691.97 − 0.35x r = 0.24 p < 0.001

60

40

20

0

−20

−40

−60

60

40

20

0

−20

−40

−60

60

40

20

0

−20

−40

−6060

40

20

0

−20

−40

−60

Leaf

unf

oldi

ngLe

af fa

ll

Dep

artu

re d

ays

from

the

aver

age

phen

opha

se d

ate

by s

peci

es

Flo

wer

ing

Fru

iting

1950 1960 1970Year

1980 1990 2000

-��� , '��#���! �����( � �� ����� #%���#%�(�( )!��

�� �!����� !�� �!!� !�&����� ��� �������- �� �!! �%� (������

(#�$��( )'��!�( ,C>-� '%� #%���!��" �( �=#��((�� �( ��#������

��� �%� �/����� ���� �" (#�$��(� ���( ��#��(��� !����� �����(2

(���( �%�� &��� ����� �� �%� �����

� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??

� : � � � � B � � � � � � ' � � � � � ' � 8 � � � B �,.

5

10

15

20

25

30

Leaf

unf

oldi

ngad

vanc

ed d

ays

5

10

15

20

25

30

Leaf

fall

dela

yed

days

5

0

10

15

20

25

30

Flo

wer

ing

adva

nced

day

sF

low

erin

gad

vanc

ed d

ays

5

0

10

15

20

Fru

iting

adva

nced

day

s*

5

0

10

15

20

(b)

(a)

Agriculture Exotic

OriginNative

Chamaephyte PhanerophyteLife-forms

Terophyte

Phe

nolo

gica

l cha

nges

(19

52−2

000)

-��� * ���� /�!��( � #%���!���$�! $%����( �� (#�$��( � �� ��2

��� !� � ��� )�-� ��� �� (#�$��( � �� ����� ������ )�-� 0��( ���

(������� �����( )� �� '��!�( ,C>-� '%��� &��� ��� (���� �$���

�� ����$�( ����� ��" !� �2 ��� �� ������ )�����(-� )����

�������� �%� #����� � ��(��/�����( &�( ,34?C*+++-�

−10

0

10

20

30

40

60 70 80 90 100 110

Leaf

unf

oldi

ngad

vanc

ed d

ays

−10

−40

50

40

30

20

10

0

−10

−20

−30

−20

0

20

40

60

80

0

10

20

30

40

305

0

150 200 250

Julian date

300 350

50 100 150 200 250 300 350

315310 320 330325 340335 345

Leaf

fall

dela

yed

days

Phe

nolo

gica

l cha

nges

(19

52−2

000)

Flo

wer

ing

adva

nced

day

sF

ruiti

ng a

dvan

ced

days

(197

4−20

00)

-��� � �(��$� � (���� �$��� ��!�����(%�#� �� �%� (������

(#�$��(� ���&��� �%� ������ � ��/��$�� �� ��!�"�� ��"(

������ �%� (������ #����� ),3;*C*+++-� ��� �%� �/����� ���� ��

��$% #%���#%�(�� )���� ������� �%� #����� � ��(��/�����( &�(

,34?C*+++-�

� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??

�,3 � � � � �� � � � �� ���

� ��I (���!!��� ���� � ����%��� !�������( ���&���

?;�� ��� 4+�� �� �%� (%��� #����� ,37*C3+ )�"���� �� ��D�

,334-�

�%� �( �� !�&����� ����( ���� �� ��� (���" ��� F���� ��

��������� &��% �%� (%� �( ��(��/�� �� �%� #��/���(!"

��#����� ����� ��� �=��#!�� !�&����� � ������� #(��2

���$�$�� �� :�����" �/�� �%� #����� ,7;,C,33?

)8�!.�&(6."� ,337- (%� ��� �" >C7 ��"(� :�&�/��� ��

�%�( (��� (#�$��(� &� ���� �� ��/��$� �� !�&����� ����

� ,?�, ��"( )'��!� *-� '%� ��(��/�� ��/��$�����( ���

�!(� (������� �%�� �%�(� ���� �" 0���!�" �� ��D ),333- ��

�%� #����� ���&��� ,3>E ��� ,337 �� 8�($��(��� ���

&%��� ,+ (#�$��( !�&���� ,> ��"( �� ��/��$� &%�!� ,;

��%�� (#�$��( ��� ��� $%����� '%�" ��� �!(� (������� �%��

�%� �����( ���� �" ��2(�� �� ��D )*++,- �� �%� #�����

���&��� ,34+ �� ,333 �� �%� 8�(%������� ��� ����� '%���

�%� �/����� ��(� !�&����� ����( �� ,++ (#�$��( (%�&�� �

(���� �$��� ��/��$� � *C? ��"(� ��� ���� �( �� �$$���2

��$� &��% ���� (%�&��� �%�� �%� ������ � ��=����

#�!!�� $��$���������( ��/��$�� �" �##��=�����!"

7�; ��"( #�� �� �� � �����" ������������� ����

)����#�!!���- )�(����� �� ��D� *+++-�

���!��� ������������

������ �%� #����� ,3;*C*+++ ���� �����! ���#�������

��$���(�� �" ,�? �� �� ��� (���" ���� )���� E�-� � &�(

$�!$�!���� �( �%� �� ����$� ���&��� �%� ���#������� ��

�%� (���" ��(��� �� "��� ,3;*� ��� �� �%� ��� � �%� (���"�

�� "��� *+++� ����/�� ��� !����� �����((��� &��% �����

'%� (������� $%���� ���. #!�$� � ��� �%� ���2,34+(

)���� E�- �� �$$�����$� &��% ����!����� )�����! �� ����

,337-� ������������� )����( �� ���� ,333- ��� �!���! �����(

) ���� *++,-� '%� ����%( &��% ������� �/����� ���#���2

���� ��$���(� )���� �%�� * ��- &��� �������" ��� ���(�

)���� E�-� '%��� &��� �� (���� �$��� $%����( �� #��$�#���2

���� )���� E�-�

!! �%� #%���!���$�! $%����( &��� $����!���� &��% ���2

#������� $%����( )���� 4-� �(#�$��!!" &��% �%�(� � �%�

���#�������( � �%� ����%( #��/���( �� �%� #%���#%�(�

)'��!�( ,C>-� '%� ����%( #��$����� �%� #%���!���$�!

�/���( (��� �%� ��(� ����������� �� ��(� (#�$��(� ���

��� �!&�"(� ��� (��� (#�$��(� �%� ���� �����! ���#2

������� &�( �%� ��(� $����!���� $!����� /�����!� �� �%�

#%���!���$�! $%����(� �(#�$��!!" �� ������� )'��!�( ,C>-�

:�&�/��� �� ��(� � �%�(� $�(�( �%� �� ����$�( � (���� �2

$��$� ���&��� �����! ���#������� ��� ���#�������( �

����%( #��$����� �%� #%���!���$�! �/���( &��� /��"

(!��%�� ��� � �& (#�$��( ��� #%���#%�(�( )�%�(� &��%

!�/�! � (���� �$��$� 8 � +�++, �� '��!�( ,C>- $%����( ��

���#������� (����(��$�!!" �$$���� �� �/�� ���� �%�� ;+J

� �%� ���#���! �����(�

��� (��� (#�$��( ��� #%���#%�(�( �%��� &�( �!(� �

&��. ��� (��!! (���� �$��� $����!����� &��% �%� #��$�#�������

� �%� #��/���( ����%(� � (��� (#�$��( &%�$% #��(�����

�� (���� �$��� $%����( &��%�� �%� (������ #������ �%�

$����!����� � !�� �!!� !�&����� �� ������� &��% #��$�#�2

������ &�( �/�� (������� �%�� &��% ���#�������

)'��!�( ,C>-� '%� $%����( ��&���( ���� ���� $��������(

�&��� �� �%� ��$���(�� ���#������� ��� ��� (���������

�� �$��( )��$���(�� �/�#�����/� ������- �����%�� &��%

�%� ��(��$� � (���� �$��� ���#���! ����� &��% ���� ��

�%� #��$�#������� ��$��� ��" ���� ��$� �%�( #��$�#�������

��!�����(%�# �� �%� ���� ������ �����(����!"� �%� (#�$��(

&%��� #��$�#������� %�� ���� (���� �$��� ��#�$� ���

!�(( �����%� ��!����� )���� �������� �����������!� ��

!�� #%���!��"� @������ � ���� �� 6������ ������� ��

!�&�����- �� ��� ����$�!����! #!���( &��%��� ����������

)���� >����! ��� ���� �� !�&������ A�� !���� 8����� ����

���� �� ����� ������ �� �������-� '%�(� (#�$��( &%�$%

(%�&�� !���!� $%���� �� !�&����� �� ������� ��" �� �!(�

���� (���$�!" $�����!!�� �" #%���#����� �%�� �" ���#���2

���� )����������,3E>-���((��!�� �$�(� ��$���(������(2

#%���$ ��* $��$���������( �� #%���!���$�! �����(� (�$% �(

!�&����� ��� ������� )������!�( �� ���� ,33;-� $����� ��

��($������ ��� �%� ����$�!����! #!���(� ���������� ��� ����!2

�6����� #��$��$�( %�/� $%����� !���!� �� �%� ���� ��� �%�"

���%� �!(� %�/� � �$��� �%� $%����( �� (��� $�(�(�

'%� $����!������! ������ � �%�( (���" !����( ��� ���!��"

�� ��������� $��(�! �$���(� :�&�/��� �%� �/��!��!� ����

��� �%� $������ .��&!���� � #!��� #%���!��"� ��$!��2

��� �������( �=#��������! (�����( )���������� ,3E>5

��$%��� ,33;5 ���$� 9 8�(��� ,3375 0���!�" �� ���� ,333-�

��#!" �%�� �%� ��(��/�� $%����( ��(�!" ��(#����� �� �%�

��$���(�� ���#�������(� '%� $����$�! ���#������� (�� ��

!�� �� �!����� !�&����� �� ������� %�( �%�( ����

�������� ���!��� ��� �%� &����� ������ $��������(

%�/� �!!�&�� �%� ������ ��!�"� �����/��� �%� ������

� ���6��� ��"( %�( (���� �$���!" ��$���(�� ��� �����

;+CE+ �� �%� ,3;+( �� ����� *+C>+ �� �%� ,33+( )���� E-�

'%��� ���� �%� #������!��" � ��(� ������ � "����

!��/�( ��� !�&��( %�( �!(� ��$���(��� :�&�/��� �%�(�

(#�$��( ��F������ $������ ������ � $%�!!��� ��"( ��

������(���� )���� 8����� �������� ?��� ������5 ��$%���

,33;- ��" (� �� �� ��#�$� ��� (� !�����!" $����!����

&��% �%� ���#�������(�

���!�� ��������

��������� �����! #%���!��"� �%� �##�����$� � �%�

������ !" 8����� ����� &�( �!(� ��/��$�� �" ,,�? ��"(

)8�+�,- )���� 7�- ��� �%� ��(� $����!���� $!����� /�����!�

&�( �%� ���#������� � �%� #����� ���&��� ������" ���

���$% )8�+�+,- )���� 7�-� '%�( �( �� ��������� &��% �%�

��(�$�( ����� �=#�$��� �� #�(( �%����% �%��� !��/�! (����(

�(��� ��� �� ��$��� ���!�( ���!��� �� ��(#��(� �� $!�����

&������� �( ��#����� �� (��� #��/���( (�����(� � � �$��

�/� (#�$��( � �#%��( �� �%� �D %�/� (%�&� �� ��/��$�

� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??

� : � � � � B � � � � � � ' � � � � � ' � 8 � � � B �,�

�� !��%� #%���!��" � >CE ��"( �/�� �%� #�(� *; "���(

)�!����� 9 '��$%�!!� ,33;- #�((��!" ��(#������ �� ��

��$���(� � +�? ��� ���. !��%� �� ,+? (#�$��( � �%� ��(�

$����� ��$��!�#���#���� �� '%� ���%��!���( ),3;;C3?-

(%�&�� � ����� ��&���( ���!��� !��%� �%�� &�( (������(�

�� ,34;C3?� &%�� �%� ���� (%� ��� ��&��� �" �� �/�����

� ,,�E ��"( )�!!�( �� ���� ,334-�

'%� ��/��$�� !�� ���� !�&������ ������� ��� �##���2

��$� � ��(�$�( ��� !�.�!" �� %�/� #������$�� � �$�( ��

�%� �/��!���!��" � ��� (�##!��( �� ����(� :�&�/���

$������" �� �%� ��(��/�� �����( ��&���( �$$�!������

#%���!����( �� #!���( ��� ������ !" �##�����$�� �����2

���" ���� ����/�! �� (#���� ) ��(� (��%���� �� !�(������- &�(

$�����(!" ��!�"�� �� ; � �%� E (������ (#�$��( ��� �%���

&��� ��!" /��" &��. $����!�����( &��% ���#������� ��

#��$�#������� )'��!� ?� ���� 30-� ������ 3� (%�&( ��

�=��#!� � �%�( ����� �� ��� � �%� ��������� (#�$��(�

<������� !� ��������� �( ����/�! %�( ���� ��!�"�� �"

,? ��"(� '%� (#�$��( �/���!! �/����� ��!�" &�( ,;�?

)��� ,+�*- ��"( &%�� $�!$�!���� �( �%� �/����� (#�$��(

16.5

16

15.5

15

14.5

14

13.5

13

80

70

60

50

40

30

20

10

1200

1000

800

600

4001952 1960 1968 1976 1984 1992 2000

Year

1952 1960 1968 1976 1984 1992 2000

Year

Rai

nfal

l (m

m)

Num

ber

of fr

eezi

ng d

ays

Mea

n an

nual

tem

pera

ture

(˚C

)

Mea

n m

onth

ly te

mpe

ratu

re (˚C

)

20

15

10

5

0

25

20

15

1030

28

26

24

22

20

18

30

25

20

15

10

5

0

OctoberNovemberDecember

y = − 27.829 + 0.022x r = 0.23y = − 47.227 + 0.029x r = 0.29y = − 64.59 + 0.037x r = 0.35

JulyAugustSeptember

y = −60.202 + 0.042x r = 0.42y = −81.553 + 0.053x r = 0.56y = −0.500 + 0.011x r = 0.10

AprilMayJune

y = −32.156 + 0.023x r = 0.29y = −36.847 + 0.027x r = 0.24y = −41.503 + 0.031x r = 0.31

JanuaryFebruaryMarch

y = − 80.799 + 0.044x r = 0.42y = −103.74 + 0.057x r = 0.41y = −68.61 + 0.040x r = 0.41

(a) (b)

-��� + �!����� �����( �� �%� (������ ���� )���(���� �� �%� �������� ��!� (������- ������ �%� #����� � (���" ),3;*C*+++-� )�- ����

�����! ���#�������� ��� �����! ���#�������( (����%�� &��% �/�2"��� ������� ����� �����! ������ � ���6��� ��"( ��� �%��� (����%

&��% �/�2"��� ������� ����� ��� �����! ���� �!! )��- ��� �%��� (����% &��% �/�2"��� ������� ����� )�- ���� ����%!" ���#�������(

�� �%� ,* ����%( � �%� "���� &��% !���( ��#��(������ !����� �����((���( �%�� &��� ����� �� �%� �����

� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??

�*� � � � � �� � � � �� ���

�� ����$�( ���&��� �%� ����/�! �� ,3;* ��� �� *+++ ���

!����� �����((���( &��% ���� )���� ���� 3�-� '%� (#�$��(

�/���!! ��!�" &�( ,? ��"( &%�� $�!$�!���� �� �%� �/���!!

(#�$��( !����� �����! �����( � ����/�! ���� �=#��((�� �(

������ � ��"( � ��#������ ��� �%� �/����� ����/�!

���� �� ��$% (#�$��( )���� 3$-� '%�(� ��(�!�( ��� �� �##��2

��� ��(��������� &��% (��� ��#���( (%�&��� #�((��!�

���!��� ����/�! ����( � (#���� �������( �� �%� �� ���

�D )0�!!� ,37>5 �#��.(� ,333-� '%�( �� ����� ����� ��

��������" ���� ����/�! $��!� �� �&��� �� �%� �$���(

��%�� �%�� ���#������� �� �%� �������� ������� !�.�

$%����� $!�����$ $��������( �� ��$�� �/��&��������

(���( �� �!��� �%� ��������� ����� � �%� ����( ���������

�� �%�( (���"� '%� ��$���(�� ��� �/��!���!��" ��$��(� �

��%�!��� �����%�( ��� �� ���(������ �( !�.�!" �� �/���

����( ����/��� !���� �� �%� (���%��� ����#��� ��������

������( )0�!!� ,33E-� ��� ��(�!�( ��� �� ��������� &��%

�%�(� � ��(�� ),33;- &%� ���� � ����� ��&���( !����

−60

−40

−20

0

20

40

60

Fru

iting

−60

−40

−20

0

20

40

60

Flo

wer

ing

Dep

artu

re d

ays

from

the

aver

age

phen

opha

se d

ate

by s

peci

es

−60

−40

−20

0

20

40

60

Leaf

fall

−60

−40

−20

0

20

40

60Le

af u

nfol

ding

Y = 117.23 −7.94x r = 0.55 p < 0.001

Y = −51.22+ 3.54 x r = 0.25 p < 0.001

Y = 79.48 − 5.45x r = 0.31 p < 0.001

Y = 71.16 − 4.78x r = 0.31 p < 0.001

13 13.5 14 14.5 15

Mean annual temperature

15.5 16 16.5

-��� . ��!�����(%�# ���&��� �%� $%����( ������ ,3;*C*+++ ��

�%� #%���#%�(� ����( �=#��((�� �( ��#������ ��� �%� �/�����

���� �" (#�$��( ��� �%� ���� �����! ���#�������� ���( ��#��2

(��� !����� �����((���( �%�� &��� ����� �� �%� �����

30

60

40

50

70

90

80

1952 1960 1968 1976

Year

Pieris rapae

r = 0.28 p < 0.1

1984 1992 2000

Day

of f

irst s

ight

ing

(a)

−30

0

−20

−10

10

30

20

5.6 6.4 7.2 8

Mean January−March temperature

r = 0.46 p < 0.01

8.8 9.6 10.4

Dep

artu

re d

ays

from

the

aver

age

first

sig

htin

g da

te

(b)

-��� 3 )�- �%����( ������ ,3;*C*+++ �� �%� ��!��� ���� � ��(�

�##�����$� � �%� ������ !" 8����� ����� �� �������� ��!� (������

)�� �#���-� )�- ��!�����(%�# ���&��� �%� $%����( ������

,3;*C*+++ �� �%� ��(� (��%���� �=#��((�� �( ��#������ ��� �%�

�/����� ���� ��� �%� ���� ���#������� ���&��� ������" ���

���$%� ���( ��#��(��� !����� �����((���( �%�� &��� ����� �� �%�

�����

� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??

� : � � � � B � � � � � � ' � � � � � ' � 8 � � � B �*�

����/�! �� ��������" ����( &�������� (���% � �%� ��%�!�

'%�( �( �%� ���� &%��� �!! �%� ����( (������ %��� (#��� �%�

&����� ����%( &��% �%� �=$�#���� � ����� ���� �%��

��" .��# � (��!! #��� � �%� #�#�!����� �/��&��������

�� (���%��� ����#��� ������(� �� �� ���������! ����$�2

���� � $!����� &������� �����/��� &%�� �%�(� (��(�2

%����� ��������" ����( (�� ��� ��� �%��� ������ (���� �%�"

�� ��� .��& �%� &���%�� �� �%��� ��(��������� � ��" $�(��

�%�(� ������( (�##��� #��/���( ��(�!�( �����(�������

�%�� ��������" ����( $�� �� � �$��� �" (%� �( �� �!���!

$!����� #������( )��!!�� �� ���� *+++-�

������� ��� ���� ��������

'%� ��(��/�� $%����( �� #!��� #%���!��" ��� ���� ��2

������� $!���!" �����(����� �%� #�������! �� � ��$��#2

!��� � (#�$��( ������$����( (�$% �( ���&��� #!���( ���

�%��� #�!!������( �� ���&��� ���� #%"(��!��" ��� �%���

��� (�##!"� 0���( ��" �� ��/��(�!" � �$��� � �%�"

��$��� ��("�$%����6�� &��% �%� #%���!��" � �%���

��� (�##!��( )���$. �� ���� ,334-� '%�( � �$� %�( ����

(����(��� �" I�((�� �� ��� ),337-5 &%� ��#����� �� �%�

�D � ��$��#!��� �&��� �� ���!��� #!��� ��/�!�#����

���&��� �%� ��� (�##!" ��� �%� ������ � �������� �

�%� B���� '��� &%�$% �������� ��$%������ � ��� (���"

�%��� &��� ����� �� ����$�( � #%���!���$�! ��(#��(�(

����� (#�$��(� �& #!��� (#�$��( �/�� (%�&�� �

��!�" �� !�&����� �� �������� '%�( &�( �!(� (��� �"

������ �� ��� ),33;-� ��� �( !�.�!" �� ��(�!� �� %��%!" ��2

#����$���!� $�������"2!�/�! ��#�$�(� '%� �� ����� ��2

(#��(�( � �%� (������ (#�$��( �� $!�����$ &������ ��"

�!��� �%��� $��#�����/� ���!��" ��� �%�( �%��� �$�!��" ���

$��(��/������ &��% !�.�!" ����� $%����( �� (���$���� ���

��$������� � �$�("(���(�

���%�� ��#������ �!�������� � �$�!���$�! #��$�((�(

����/�� ��� �%�(� #%���!���$�! $%����( �( �%� #�((���!2

��" � !����%����� � �%� ���&��� (��(�� �%����% �%�

�=������ !�� !� � �� ��$�����( (#�$��(� '%� !����%�����

� �%� ���&��� (��(�� �� �%� ����%��� %���(#%���

)������!�( 9 ��!�!!�� *++,-� ��$!����� �%�(� �������������

!�������(� �( !�.�!" �� $��������� �� �%� �!���! ��$���(� ��

���(#%���$ �$��/��" �� ����� ��� �%� *+J ��$���(� �� �%�

��#!����� � �%� ����(#%���$ ��* �����! �($�!!����� ��

:�&��� ������ �%� #����� ,3E+C3? )D��!��� �� ���� ,33E-

��� ��� (���!!��� ������ (��(��� ������ �%� ,37+(

)�!!�( �� ���� ,3345 �"���� �� ���� ,334-� '%� �$$�!������

���� ���&�% �$��(( ����#� #��/���(!" ���������� �� ����!2

�6����� �" �������� $��#����( ��� ��$���(�� ��*

)�#��$.�� �� ���� ,33E- ��" �!(� %�/� ����%�� ���/�� ��

�%�( �=������ ���&��� #������ :�&�/��� �( #!��� ���&�%

�� ������������� �$�("(���( �( �(��!!" &���� !������� �%�

������$���� ���&��� !����� ���&�% (��(�� ��� $!�����$

$%����( �� &���� �/��!���!��" ����( �� �� (������ �� �%�(

�������

120

110

100

90

80

70

Day

of f

irst s

ight

ing

or li

sten

ing

6

5

4

3

2

1

0

Num

ber

of m

igra

tory

bird

spe

cies

30

20

10

0

−10

−20

−30

Dep

artu

re d

ays

from

the

aver

age

first

sigh

ting

or li

sten

ing

date

by

spec

ies

Luscinia megarhynchos

r = 0.57 p < 0.01

1950 1960 1970 1980Year

First sighting or listening

1990 2000

1950 1960 1970 1980Year

1990 2000

Earlier Later

Earlier nsWeeks

1-2 2-5

Y = −348.58 + 0.176x r = 0.29

(c)

(b)

(a)

-��� � )�- '��#���! ����� � �%� ��" � ��(� �##�����$� � �%�

��������" ���� <������� !� �������� �( �� �=��#!� � ��������"

����� )�- ���F���$" ��(��������� � �%� ���� (#�$��( &��% ��!�"���

�����( �� ��(� (��%���� �� !�(������� ����� �$��� �����( )8�+�+;-

��� (%�&� �� &%���� ���(���� �$��� �� ���"� )$- '��#���! ����� �

�%� ���� � ��(� �##�����$� �� �!! �%� (������ ��������" ����

(#�$��( )'��!� ?- �=#��((�� �( ��#������ ��� �%� �/����� ����

�" (#�$��(� ���( ��#��(��� !����� �����((���( �%�� &��� ����� ��

�%� �����

� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??

�*� � � � � �� � � � �� ���

����������

'%��� �( � ��& ��$���(��� �/����$� �%�� $!����� $%����

� �$�( ���!���$�! ��� �$�!���$�! #��$�((�(� ��� ���� ���

�/����$� #������� ��&���( $!�����2���/�� ���(#%���$

$%����( �!(� �� ���� (���%��� ��� &����� ��� �����

!�������( �%�� �%�(� ��(�!" ��������� �� #��/���( (���2

��(� '%� #%���#%�(� ����( ��� �%��� ��� �%� !� � $"$!� �

���" $����� ������������� #!���(� ��������" ����(

��� ������ !" (#�$��( ��� ����� #�� ����!" �!������

�!����� &������ (���( �� �� � ���� ���/�� � (�$%

�!�������� ��� ��%�� �$���( � �!���! $%���� )��������

����$%����� ��* ����!�6������ ���������� #��$��$�( ��

����$�!����! (#�$��(- ��" �!(� � �$� �%��� '%� ��$��#2

!��� � (#�$��( ������$����( ��$��(� � �%� �� �����

��(#��(�( � �%� (#�$��( ��" �!(� �!��� �%� (���$���� ���

��$������� � $���������(� '%� !����%����� � #!���

���&��� (��(�� �( !�.�!" �� ��$���(� �%� �������������

�$�("(���( �$��/��"� ����!!"� �� (%��!� �� .�#� �� ����

�%�� �%� ��(��/�� $%����( %�/� �$$����� &��% &������

!�/�!( � ��!" ��� %�! �� �/�� !�(( � �%�(� �=#�$��� �/��

�%� ��=� $�����" ) ���� *++,-� '%��� ���� ��� ���� $��(��2

���� ����%�� ����$����� �%�� ����� $!����� &������

$��!� ��$��� � ��@�� ��$� �� $%������ !� � �%� &�" &�

.��& �� �� ��� �$�("(���(�

��1�����������

8� �%��. �%� ����$��! (�##��� � ���� 2�� ����'�,333 )����!����-� � �H' ��� *+++C+*71� )�#���- ��������$��K '�������� � ���(����� �%� ��(��%� �! $������( � �� '������(� �� ����L� �� !���� ��� �� "�MK� ��� �%� !���(��$ %�!#� �� 0�����

0� �������

��2(�� �� �����(�� ��� �%��!�� �B� ��!" � )*++,- ���!���

#!��� !�&����� �� (#���� �( � ��(#��(� �� �!���! &������ ��

�%� 8�(%������� ��� ����� "���������� ��� ����������� ���

;34CE,*�

0�!! ' ),37>- '%� ��������� � ���(� �( �� ����$���� � $!�����

$%���� �� �%� (���%��� :��(�� 0�" ������ ���&��� ,4,; ���

,7;,� ���!���� ���� �� �� 7;C3>�

0�!! �� ),33E- ���(���!��" ��� ���� �!!�$����� �( $��(�( � !��#2

��� ��������� �� �%� H�!!�& 8�����! )������� ����� 0�����

����� "�� �� �.� >>?C>?*�

0�!�( �� I��� �� ��(�!!�( ��� ����� �� ),33>- ���� )����� ����

8�EF�� ��������� ��������! ��L���$ (���� 0��$�!���� ,*?+ ##�

0���!�" �� ��#�!� �� ��(( �� :� �.�� 8 ),333-

�%���!���$�! $%����( �� !�$� $!����� $%���� �� 8�($��(���

8������� � ��� 4������ �����!� �������� ���� �+ ),4-�

34+,C34+?�

0������%( 8� ),33*- G������ ������� ��������� ���/��(��"

���((� ���������� *+, ##�

���$. :N� ���!�" �� B!�� �� ),334- �D ����( ��� !�"��� ���(

���!���� 4������ ,33� ;*E�

�!!�( 8�� ������ �:� D�$%!��� �: ),334- ��$��� (%� �( �� #%��2

�!��" � ��$��!�#���#����� ��!���� �� $!�����$ $%����

)�#���#����-� ���!� ����� "��������� �!������!� ;4� EEC4*�

������ :� ������ ���� :����( '0� 8�!!���(�� �: ),33;-

��!�����(%�# ���&��� ��(� !�&����� ���� ��� ���#������� ��

�%� !��� � � !�$�!��" �� $�����! ���!���� ��������� ��� ��

�� ;;CE+�

�!����� �� '��$%�!! B� ),33;- ������� �� � ���� �� ������!���

)��( :��������� �� ����. �-� $�����$ ���((� ��& H��.�

##� ;+;C;+7�

:��%�( )*+++- 0��!���$�! $��(�F���$�( � �!���! &������< �(

�%� (����! �!����" �##�����O 9����� �� ��� � ��� ��������

��� ;EC;E�

��� )*++,- �!����� �%���� *++,< '%� �$����� �$ 0�(�(� �����5��

��� G�C�� 6��� � �� 9�� 9���� ������!��� ����� ��� �

����� ����!����� 8���� � ���!��� ���� � )��( :���%��� �'�

���� H� B����( ��� ������ �� /�� ��� ����� ��� ��� G�

��(.�!! D� ��%�(�� �-� ��������� ���/��(��" ���((�

���������� 77, ##�

����( ��� ��& �� ���.�� ��� ������ �� ����� B ),333- ��� �$�

��� ���#������� ��� ��( $%����( �/�� �%� #�(� ,;+ "���(�

�����.� 6��������� ,.� ,4>C,33�

���� * ������ � ��!�"�� ��"( �� ��(� (��%���� �� !�(������ �� ���� (#�$��( �$$��#����� �" �%� ��(� $����!���� $!����� /�����!��

������ � ��(��/�����(< ,3;*C*+++

#��=����� ����

� ��(� (��%���� ��

!�(������

���(�%�����

��������" ����

(#�$��(

��!�"�� ��"( ��

��(� (��%����

�� !�(������

��(�

$����!����

$!�����$ �$���(

;; ����� ���� ),- ,,�E �(

4E >����� �������� 4�* '�C��

,+> ������� ������ ,,�? '�

,++ <������� !� �������� ,>�4� '�

,,? ������7 ������7 >>�> '�C��

,,* ���� ���� �( C��C��

),- (��!! #��� � �%� #�#�!����� ��" ������ �/��&�������� �� (���%��� ����#� ������(�)�(���� (���� �$���5 �8 � +�+;5 '����������!

���#�������5 �� �����! #��$�#�������5 '�C������ ���#������� ��� �$����� �� ����5 ��C��#��$�#������� ��� ��#������ �� ��/�����-�

� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??

� : � � � � B � � � � � � ' � � � � � ' � 8 � � � B �*,

D��!��� ��� �%�� ���� 8%�� '� ),33E- �$���(�� �$��/��" �

����%��� /��������� �� ����� ��� ����(#%���$ ��* ���(���2

����(� 4������ ,3�� ,?EC,?3�

��$%�� 8 ),33;- 8����� ���� 8���� ��� �� �#������� 0��!���

;+E ##�

��(�� �� ),33;- ��� ���� �����( �� �%� ����/�! ����( � (#����

�������(� "��� ������ *�� ,7*C,73�

���6�! � ������ � ),333- B��&��� (��(�� �=������ �� ����#��

4������ ,�.� E;3�

�"���� �0� D��!��� ��� '�$.�� ��� (��� B� ������ �� ),334-

�$���(�� #!��� ���&�% �� �%� ����%��� %��% !�������( ���

,37, �� ,33,� 4������ ,3+� E37C4+*�

�(����� ��� �%���� � I���� �� 8���&��� � )*+++- �!�/�

#%���!��" �( � (��(���/� ����$���� � ����� $!�����$

&������ �� �%� �������������� 8����� ���� ��� ������!����

�,� 4+,C4,+�

������!�( �� 0��! �� �(������ � ),33;- B��&�%� �����(( �!!�$������

��� #%���!��" � #�##�� #!���( (�������� �� �!�/���� ��*

��� �� ����� �������� ��� &���� �/��!���!����(� 8�������������

,�� 3,C33�

������!�( �� ��!�!!� )*++,- �%���!��"< ��(#��(�( �� � &������

&��!�� �������� ��*� 43>C43?�

�����! �� '������( �� !���� � ),337- �!����� &������� &�!� ���

%�6���� ��� &�!� ��� �$$�����$� �� $��(��! ��(���� �#����

���!���� ���� �� ,3� >?;C>;4�

���$� �I� 8�(�� �� ),337- � �$�( � �=#��������! &������ ��

#!��� ��#����$��/� #%���!��" �� � (���!#��� �����&� ��� ��

.�� ,*E,C,*4,�

��������� � ),3E>- ����(���( ���&�% ��� ��/�!�#���� ��

&���" #!���(� ��� '�$%��$�! 0�!!����� 4D %1&1D ����

B�/������� �������� � �$�� 8�(%������� ��� *,?�

�$%��&�6 �� ),337- B����2&�/� #%���!��"� 4������ ,�*�

7>3C7?+�

��!!�� '�� :�!��( �'� �%���" '8 )*+++- �#�$�( � � B!���!

�!����� �"$!� �� ��#�!����� �"����$( � � ��������"

��������� �������� �33� *+?+C*+?,�

�#��.( ': ),333- �%���!��" ��� �%� $%������ #������ � ����

��������� �� 0������� ������������ 0����� "�!����� �� *��

,>?C,>7�

�#��$.�� :� ���!�.�P���� D� D�P%! �� �.�/(����� ��� )��(- ),33E-

6�.�� 9����� �� ������� ������/ ������� �! %1 ���������

�#������� 0��!��� >4* ##�

I�((�� ��� I�������&�@. �� '�������� ��� �((�!!( �� ),337-

8����� (#����( !��� �� ��(����� ��#����$���� �� B���� '��(

)8���� !�=�-� 8������� � ��� ���� ������ <���������� "/

"�� ���� ��������� �+�� ,7E4C,74+�

8�!.�&(6." ),337- �%����( �� #%���!��" � �%� !�$�( ����

)�5���� ����������� �- �� :�����"� ������������ 0�����

"�!����� �� *�� ,;;C,E+�

� *++* 0!�$.&�!! �$���$� ��� 6�5�� ���� � "�� �� 3! ;>,C;??

�** � � � � �� � � � �� ���