Desarrollo ontogénico de la articulación incudoestapedial

384 Acta Otorrinolaringol Esp. 2008;59(8):384-9

Objetivo: Estudiar el desarrollo de la articulación incudo-estapedial en embriones y fetos humanos.Material y método: Se han estudiado 46 huesos temporalescon ejemplares comprendidos entre 9 mm y recién nacidos.Las preparaciones estaban cortadas en serie y teñidas conla técnica de tricrómico de Martins.Resultados: La articulación incudoestapedial adquiere lascaracterísticas de una articulación sinovial de tipo enartro-sis a las 16 semanas de desarrollo. El cartílago que recubrelas superficies articulares está formado por diferentes es-tratos que se desarrollan sucesivamente: el superficial, a las19 semanas; el de transición, entre las 20 y las 23 semanas,y el radial, a partir de las 24 semanas. El hueso subcondralse desarrolla a partir de las 29 semanas por los mecanismosde aposición y extensión del periostal y el endostal, perono es hasta la semana 34 cuando recubre por completo lassuperficies articulares, constituidos los fascículos óseos porlos que se transmitirán las líneas de fuerza. La cápsula ar-ticular se forma a partir de la interzona, la zona superficialdesarrolla el ligamento capsular y la interna, la sinovial.Conclusiones: En el momento del nacimiento la articula-ción incudoestapedial está completamente desarrollada.

Palabras clave: Desarrollo. Humano. Articulación incudo-estapedial.

Ontogenic Development of the Incudostapedial JointObjective: To study the development of the incudostapedi-al joint in human embryos and foetuses.Material and method: 46 temporal bones with specimensbetween 9 mm and new-borns were studied. The prepara-tions were sliced serially and dyed using the Martinstrichrome technique.Results: The incudostapedial joint takes on the characte-ristics of a spheroidal joint at 16 weeks of development. Thecartilage covering the articular surfaces is formed bydifferent strata that develop in succession: the superficialstratum at 19 weeks, the transitional between 20 and23 weeks, and the radial from 24 weeks on. The sub-chondral bone develops after 29 weeks by the mechanismsof apposition and extension of the periosteal and endostealbones, but it is not until week 34 that it completely coversthe articular surfaces, following constitution of the bonefascicles transmitting the lines of force. The articular capsuleis formed from the inter-zone, the surface zone develops thecapsular ligament, and the internal surface developsthe synovial membrane.Conclusions: At the time of birth, the incudostapedial jointis completely developed.

Key words: Development. Human. Incudostapedial joint.

Correspondencia: Dr. J.R. Whyte Orozco.Departamento de Anatomía e Histología Humanas. Facultad de Medicina. Universidad de Zaragoza.Domingo Miral, s/n. 50009 Zaragoza. España.Correo electrónico: [email protected]

Recibido el 19-6-2008.Aceptado para su publicación el 25-6-2008.

INTRODUCCIÓN

La articulación incudoestapedial en el adulto se conocedesde antiguo1-3. Kirikae4 (1960), Djeric et al5 (1987) y Hüt-tenbrink et al6 (1987) incluyeron la articulación incudoesta-

pedial en las diartrosis de la variedad de “enartrosis”, y sussuperficies articulares serían la apófisis lenticular del yun-que y la cabeza del estribo. Djeric et al5 describieron para elladetalles propios como cartílago denso y fibrilar en la apófi-sis lenticular y hialino característicamente empedrado en lacabeza del estribo, y observaron que la cápsula articularpuede rodear por completo la apófisis lenticular o solamen-te su parte distal y que es más gruesa en la parte posterior.

La superficie del proceso lenticular tiene forma esférica,y su longitud sobrepasa su anchura; en la cabeza, la super-ficie articular presenta una laguna con forma de bóveda7.

Al ser una articulación de tipo diartrosis, puede sufrir le-siones en la etapa adulta por artritis reumatoide8,9.

261.574■ ARTÍCULOS ORIGINALES

Desarrollo ontogénico de la articulaciónincudoestapedialJaime Rafael Whyte Orozcoa, Ana Isabel Cisneros Gimenoa, Carmen Yus Gotorb, Jesús Ángel Obón Noguesa, Raúl Pérez Sanzc, José Francisco Gañet Soléd y Jesús José Fraile Rodrigoe

aDepartamento de Anatomía e Histología Humanas. Universidad de Zaragoza. Zaragoza. España.bServicio de Anatomía Patológica. Hospital Miguel Servet. Zaragoza. España.cDepartamento de Fisiatría y Enfermería. Universidad de Zaragoza. Zaragoza. España.dDepartamento de Cirugía. Universidad de Zaragoza. Zaragoza. España.eServicio de Otorrinolaringología. Hospital Miguel Servet. Zaragoza. España.

Documento descargado de http://www.elsevier.es el 06/10/2016. Copia para uso personal, se prohíbe la transmisión de este documento por cualquier medio o formato.

En cambio, pocas son las referencias a la ontogenia y eldesarrollo de la articulación incudoestapedial, y se limitana mencionar únicamente la existencia de una interzona quesepara los osículos y la independencia de éstos y su inclu-sión en las diartrosis de tipo enartrosis7,10-12.

MATERIAL Y MÉTODO

Se han revisado 46 huesos temporales pertenecientes aembriones y fetos con muestras comprendidas entre 9 mmy recién nacidos.

El material procede de autopsias médico-legales de fetoscuya muerte ocurrió por aborto espontáneo, muerte intra-uterina o en el momento del nacimiento.

Para datar los fetos hemos empleado las tablas de O’Ra-hilly et al13 (1996), que se basan en relacionar distintas me-didas (longitud máxima, longitud cráneo-talón, diámetrobiparietal, circunferencia abdominal y circunferencia cefá-lica) y pesos corporales. Estas medidas se han comparadocon los datos aportados por la historia clínica y la ecografíacuando se disponía de ellas.

En los embriones y fetos de menos de 12 semanas de de-sarrollo se fijó toda la cabeza, mientras que en los de más

edad se llevó a cabo una minuciosa y cuidada disección delos temporales en bloque. Todas las muestras fueron fijadasen formol al 10 %, descalcificadas con ácido nítrico al 2 % auna temperatura de 25 °C. El tiempo medio de la descalci-ficación varió entre 1 y 15 días según el tamaño y el espe-sor de la pieza. Después del proceso de descalcificación, seeliminó el ácido mediante lavados en agua corriente.

Tras deshidratar las muestras en alcoholes a concentra-ciones progresivamente crecientes, se incluyeron en parafi-na, se cortaron con un microtomo Leitz en serie a 7 �m y setiñeron con la técnica de tricrómico de Martins.

RESULTADOS

Formación de la interlínea articularLos esbozos de la apófisis lenticular y la cabeza del estri-

bo están separados entre sí por una interzona homogéneade mesénquima condensado entre las 7 y las 8 semanas dedesarrollo (fig. 1).

Esta interzona se diferencia a trilaminar, constituida pordos láminas condrogénicas separadas por una lámina in-termedia a las 9 semanas de desarrollo (fig. 2).

Whyte Orozco JR et al. Ontogenia y articulación incudoestapedial

385Acta Otorrinolaringol Esp. 2008;59(8):384-9

Figura 1. Panorámica y detalle, en

un embrión de 36 mm (8 semanas),

de la presencia de una interzona

homogénea que separa la apófisis

lenticular (Ap L) de la cabeza del

estribo (E). A: tricrómico de

Martins, ×10. B: tricrómico de

Martins, ×40. CM: cartílago de

Meckel.

A BMango

Facial

Cápsula óticaPlatina

Figura 2. Panorámica y detalle en un

embrión de 42 mm (9 semanas).

Nótese que la interzona se ha

diferenciado a trilaminar. Izquierda,

tricrómico de Martins, ×20. Derecha,

tricrómico de Martins, ×60. 1: lámina

condrogénica; 2: lámina intermedia;

Ap L: apófisis lenticular; C: cartílago;

E: cabeza del estribo.


A partir de las 12 semanas, en la interzona comienzan losfenómenos de cavitación, que aparecen en un principio consignos de apoptosis. Las células aparecen más teñidas quelas células vecinas, los núcleos se condensan, se encogen ycon frecuencia se fragmentan y su citoplasma aumenta(fig. 3A). Los fenómenos de cavitación se van consolidandoentre las 13 y las 15 semanas de desarrollo (fig. 3B y C).

A las 16 semanas la articulación incudoestapedial ha fi-nalizado su cavitación y adquiere en ese momento del de-sarrollo las características propias de una diartrosis de tipoenartrosis (fig. 3D).

Cartílago articularCuando los osículos todavía están en estadio cartilagino-

so, las células próximas a la interlínea articular se diferen-cian y comienza a organizarse un estrato (superficial), concélulas de pequeño tamaño dispuestas paralelamente a lasuperficie y limitadas por fibras de colágeno (fig. 4A)

Entre las 20 y las 23 semanas de desarrollo, aparece unanueva capa (transición) constituida por células redondas uovales con una disposición al azar (fig. 4B).

La aparición de un estrato (radial) constituido por célu-las redondeadas de mayor tamaño y dispuestas en colum-nas perpendiculares a la superficie articular, e interpuestasa ellas las fibras de colágeno en sentido radial, se observaentre las 24 y las 25 semanas.

La zona de mineralización aparece a las 26 semanas dedesarrollo. Una vez constituida la zona de mineralización,comienza en ella una serie de cambios osteogénicos quedan lugar a la formación de lagunas en su interior (fig. 4D)y la aparición de láminas óseas por debajo del cartílago ar-ticular (fig. 4E y F). Esta transformación es similar en laapófisis lenticular y en la cabeza del estribo.

Hueso subcondralLa aparición de una lámina ósea subcondral inmediata-

mente por debajo del cartílago articular se observa a las 29 se-manas de desarrollo. Esta lámina al principio está interpuestaentre las lagunas labradas en la zona mineralizada y la cavi-dad medular (fig. 4E), no recubre toda la superficie articulary todavía hay amplias zonas en las que el cartílago sigue con-tactando directamente con la cavidad medular (fig. 4E).

Es a partir de las 34 semanas cuando el hueso subcondralreviste toda la superficie articular y quedan constituidos losfascículos óseos por los que se transmitirán las líneas defuerza. A partir de las 35 semanas, dichos fascículos aumen-tan de grosor por los mecanismos de aposición y extensiónde los huesos periostal y endostal, y adquieren un aspectomás compacto. Dicho crecimiento hace que las lagunas seancada vez más pequeñas. Estas lagunas, en un principio,contienen en su interior osteocitos activos y células hemato-poyéticas, pero con el tiempo se observan lagunas vacías océlulas en fase de degeneración en su interior.

Ligamento capsularEl primordio del ligamento capsular se desarrolla a par-

tir de la superficie de la interzona por condensación delmesénquima circundante a las 8 semanas de desarrollo, yestá constituido por una lámina laxa orientada en sentidolongitudinal (fig. 5A).

A las 10 semanas se condensa y forma una capa que secontinúa con el pericondrio de los osículos (fig. 5B).

Entre las 11 y las 19 semanas de desarrollo, se observa unaumento de las fibras de colágeno (fig. 5C y D), las cualesse continúan con el pericondrio y van penetrando en el car-tílago para, a las 21 semanas, constituir las típicas fibras deSharpey (fig. 5E), que a las 23 semanas están incluidas porcompleto en cartílago (fig. 5F).

La aparición de la cavidad medular en la apófisis lenticu-lar y en la cabeza del estribo hace que el ligamento capsularse relacione con ésta (fig. 5G). Cuando el hueso subcondralcubre por completo las superficies articulares, este ligamentoqueda incluido en él por acción de los osteoblastos situadosentre los haces de fibras y la aposición del hueso cercano.

SinovialLa membrana sinovial se desarrolla de la parte interna

del mesénquima sinovial. En las primeras fases del de-sarrollo está constituida por células distribuidas al azar, en-tre las que se intercalan brotes vasculares periféricos quecon el tiempo constituyen dos capas diferentes; la externaes de naturaleza conjuntiva, con abundantes vasos capila-res, y está en contacto directo con el ligamento capsular, yla segunda es interna y en ella se aprecia escasa celulari-dad, que tiende a concentrarse en el borde libre.



Figura 3. Fenómenos de cavitación en la interzona y cómo se ha

completado a las 16 semanas y la articulación incudoestapedial

adquiere las características de una articulación de tipo enartrosis. A:

destaca en el feto de 12 semanas la presencia en la lámina

intermedia de células de aspecto apoptósico (tricrómico de

Martins, ×100). B: a las 13 semanas (tricrómico de Martins, ×20). C: a

las 14 semanas (tricrómico de Martins, ×20). D: a las 16 semanas

(tricrómico de Martins, ×20). 1: lámina condrogénica; 2: lámina

intermedia.

A

C DB


DISCUSIÓN

Sobre la formación y el desarrollo de la articulación incu-doestapedial, motivo de este trabajo, pocas son las referen-cias, que se limitan a mencionar únicamente la existencia deuna interzona que separa los osículos y la independencia deéstos10,11.

Del estudio del material embrionario-fetal, se deduce lapertenencia de esta articulación a las diartrosis del tipo en-artrosis7,12.

Así, a las ocho semanas presenta una interzona homogé-nea, que se hace trilaminar en la novena semana. Los me-canismos de cavitación comienzan entre las semanas 12 y



Figura 4. Nótese las distintas

fases del desarrollo del

cartílago articular a partir de las

superficies articulares de la

apófisis lenticular del yunque y

la cabeza del estribo. A:

formación del estrato superficial

(1) (tricrómico de Martins, ×40).

B: formación del estrato de

transición (2) (tricrómico de

Martins, ×40). C: radial (3) y

zona de mineralización (4)

(tricrómico de Martins, ×20).

D: formación de lagunas en el

interior de la zona de

mineralización (tricrómico de

Martins, ×20). E: formación de

hueso subcondral (5)


F: el hueso subcondral rodea

las lagunas (tricrómico de

Martins, ×20). G: el hueso

subcondral no recubre por

completo la superficie

articular (tricrómico de

Martins, ×40). H: la superficie

articular está cubriera

completamente por hueso


A B

DC

E F

HG

Cartílago19 semanas 23 semanas

27 semanas26 semanas

Lagunas conosteocitos

activos

29 semanas

Hueso subcondral

32 semanas


1

4

5

4

2

1

4

5

3 2 1

4

3

2

1

1 2 3 4

1 2


15, y a las 16 semanas la cavidad articular está completa-mente desarrollada.

Pensamos que el mecanismo de cavitación es de tipo in-trínseco, y no extrínseco como proponen O’Rahilly et al14

(1972) para las grandes articulaciones sinoviales, debido aque en éstas la formación de la cavidad va asociada al mo-

vimiento y los osículos en ese periodo de evolución estáninmersos en una matriz mesenquimatosa que no permitesu movilidad. No es hasta las 21 semanas del desarrollocuando en el mesénquima de la caja del tímpano empiezanlos fenómenos de reabsorción, y su neumatización se com-pleta hacia las 37 semanas15-17. Refuerzan esta hipótesis los



Figura 5. Formación del

ligamento capsular. A: el

primordio del ligamento

capsular se desarrolla a partir

de la lámina intermedia de la

interzona articular, que

presenta una naturaleza laxa


B: el ligamento se condensa


C: se aprecia la diferencia entre

ligamento y sinovia (tricrómico

de Martins, ×40). D: nótese la

aparición de fibras de colágeno

en el interior (tricrómico de

Martins, ×40). E: las fibras

penetran en el cartílago (fibras

de Sharpey) (tricrómico de

Martins, ×40). F: las fibras

están incluidas por completo

en cartílago (tricrómico de

Martins, ×40). G: la aparición de

la cavidad medular hace que el

ligamento esté en contacto con

ella (tricrómico de Martins, ×4).

H: el ligamento contacta con

el hueso (tricrómico de

Martins, ×10).

A B

DC

E F

HG

38 mm

Condensación de células mesenquimales

10 semanas

Ligamento

Sinovial

19 semanas

Fibras de colágeno

16 semanas

Ligamento

Sinovial

21 semanas

C medular

Ligamento

Ligamento

Cartílago

Hueso

23 semanas



trabajos de Takahara et al18 (1987), quienes no observanmovimientos de los osículos hasta los 8 meses de desarro-llo prenatal, que para esos autores es la época en que el me-sénquima de la caja del tímpano desaparece.

Pensamos que la desaparición de la intezona para for-mar la cavidad articular se podría producir por muerte ce-lular programada (apoptosis), fenómeno común y necesa-rio durante el desarrollo embrionario para eliminar tejidosprovisionales. Nos hace pensar en esta hipótesis la morfo-logía que adoptan las células de la interzona, que se carac-terizan por hipereosinofilia y retracción citoplásmica confragmentación nuclear (cariorrexis) y porque afecta sola-mente a determinadas células, no necesariamente conti-guas, y no al cartílago que rodea las superficies articulares.Al igual que O’Rahilly et al14, creemos que los condrocitosadyacentes serán los encargados de fagocitar estas células.

Con el tiempo, el cartílago que recubre los extremos dela superficies de la apófisis lenticular y la cabeza del estribosufre una serie de diferenciaciones hasta convertirse en hia-lino; al principio del desarrollo no se puede diferenciar loscondroblastos de la línea interarticular de los del resto delosículo. A las 19 semanas se observa el estrato superficial;las semanas entre la 20 y la 23 son de transición, y a las24 semanas el cartílago adquiere tres estratos. Sobre las26 semanas comienza a observarse la zona mineralizada ya las 29 semanas, la lámina ósea subcondral, y a las 34 se-manas está completamente desarrollada y cubre toda la su-perficie articular.

El hueso que recubre las facetas articulares de ambos osí-culos se va consolidando lentamente. En un principio estárepresentado por trabéculas óseas que cada vez son máscompactas y forman las líneas de fuerza que trasmiten elmovimiento hasta la articulación incudoestapedial.

Un hecho que queremos resaltar es la formación de la-gunas óseas dentro del hueso subcondral. Al principio con-tienen células óseas activas (osteoblastos, osteoclastos y os-teocitos) que con el tiempo se van degenerando. Estasobservaciones coinciden con el trabajo de Marotti et al19

(1998), que observan que el 40 % de las lagunas óseas exis-tentes en los osículos en los primeros 2 años están vacías opresentan osteocitos degenerados. Pensamos que esto sedebe a que los osículos timpánicos presentan una osifica-ción muy temprana, alcanzan su talla adulta en el feto y su

crecimiento termina a los 4 años, pasando de tener una es-tructura cavitaria a otra compacta20-22. A esto hay que su-mar que los osículos timpánicos son los únicos huesos lar-gos que carecen de epífisis y metáfisis y su crecimientopermanece constante, con mínimas remodelaciones.

BIBLIOGRAFÍA1. Sappey PC. Traité d’anatomie. Paris: Baillière; 1874.2. Testut L. Traité d’anatomie humaine. Paris: Masson; 1902.3. Rouviere H. Anatomía humana, descriptiva, topográfica y funcional. Tomo

I. Madrid: Baillo-Bailliere; 1974.4. Kirikae I. The structure and function of the middle ear. Tokyo: The Univer-

sity of Tokyo Press; 1959.5. Djeric D, Savic D, Polic D. A scanning electron microscopic study of the in-

cudostapedial joint. Rev Laryngol Otol Rhinol (Bord). 1987;108:463-6.6. Hüttenbrink KB, Pfautsch M. The ear ossicle joints in the scanning electron

microscopy image. Laryngol Rhinol Otol (Stuttg). 1987;66:176-9.7. Betremeev AE. Some structural characteristics of articulation of the incus

and stapes in man. Vestn Otorinolaringol. 1993;5-6:26-8.8. Colletti V, Fiorino FG, Bruni L, Biasi D. Middle ear mechanics in subjects

with rheumatoid arthritis. Audiology. 1997;36:136-46.9. Biasi D, Fiorino F, Carletto A, Caramaschi P, Zeminian S, Bambara LM. Mid-

dle ear function in rheumatoid arthritis a multiple frequency tympanome-tric study. Clin Experim Rheumatol. 1996;14:243-7.

10. Richany SF, Bast TH, Anson BJ. The development and adult structure of themalleus, incus and stapes. Ann Otol. 1954;63:394-434.

11. Louryan S. Le development des osselet de l’ouie chez l’embryon humain:correlations avec les donnees recueillies chez la souris. Bulletin de L’Asso-ciation des Anatomistes. 1993;236:29-32.

12. Whyte J, Gonzalez L, Cisneros A, Yus C, Torres A, Sarrat R. Fetal develop-ment of the human tympanic ossicular chain articulations. Cells Tissues Or-gans. 2002;171:241-9.

13. O’Rahilly R, Müller F. Human embriology and teratology. 2.ª ed. New York:Wiley-Liss; 1996.

14. O’Rahilly R, Gardner E. The inicial appearance of ossification in stagedhuman embryos. Am J Anat. 1972;134:291-308.

15. Buch NH, Jorgensen MB. Embryonic connective tissue in the tympanic ca-vity of the foetus and the newborn. Acta Oto-Laryng. 1963;58:111-26.

16. Rauchfuss A. Pneumatizacion and mesenchyme in the human middle ear.Acta Anat. 1989;136:285-90.

17. Piza J, Northrop C, Eavey R. Embryonic middle ear mesenchyme disappe-ars by redistribution. Laryngoscope. 1998;108:1378-81.

18. Takahara T, Sando I. Mesenchyme remaining in temporal bones from pa-tients with congenital anomalies. A quantitative histopathologic study. AnnOtol Rhinol Laryngol. 1987;96:333-9.

19. Marotti G, Fameti G, Remaggi F, Tartari F. Morphometric investigation onosteocytes in human auditory ossicles. Ann Anat. 1998;180:449-53.

20. Olszewski J. Structure of the middle ear in infants. Otolaryngol Pol.1989;43:278-83.

21. Yokoyama T, Lino Y, Kakizaki K, Murakami Y. Human temporal bone studyon the postnatal ossification process of auditory ossicles. Laryngoscope.1999;109:927-30.

22. Whyte J, Cisneros A, Urieta J, Yus C, Gañet J, Torres A, et al. Peculiaridadesen la organización de la cadena osicular timpanica humana a lo largo de suontogenia. Acta Otorrinolaringol Esp. 2003;54:1-10.




Desarrollo ontogénico de la articulación incudoestapedial

Documents

Transcript of Desarrollo ontogénico de la articulación incudoestapedial