Distribuição atual e potencial de Vampyrum spectrum (Linnaeus, 1758) (Chiroptera, Phyllostomidae)

UNIVERSIDADE FEDERAL DO ESPÍRITO SANTO

CENTRO DE CIÊNCIAS HUMANAS E NATURAIS

DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

JOÃO PAULO MAIRES HOPPE

DISTRIBUIÇÃO ATUAL E POTENCIAL DE Vampyrum

spectrum (Linnaeus, 1758) (Chiroptera, Phyllostomidae)

VITÓRIA

2013

II




Monografia apresentada ao Departamento de

Ciências Biológicas do Centro de Ciências

Humanas e Naturais da Universidade Federal do

Espírito Santo como requisito parcial para

obtenção do título de Bacharel em Ciências

Biológicas.

Orientador: Dr. Albert David Ditchfield

VITÓRIA

2013

III




Monografia apresentada ao Departamento de Ciências Biológicas do Centro de

Ciências Humanas e Naturais da Universidade Federal do Espírito Santo como requisito

parcial para a obtenção do título de Bacharel em Ciências Biológicas.

Aprovada em ____ de ________________ de 20____

COMISSÃO EXAMINADORA

______________________________________________

Prof. Dr. Albert David Ditchfield

Universidade Federal do Espírito Santo (UFES)

Orientador

______________________________________________

Profa. Dr

a. Leonora Pires Costa

Universidade Federal do Espírito Santo (UFES)

______________________________________________

Prof. Dr. Vilácio Caldara Junior

Instituto Federal do Espírito Santo - Santa Teresa (IFES)

IV

SUMÁRIO AGRADECIMENTOS ..................................................................................................... V RESUMO ..................................................................................................................... VIII LISTA DE FIGURAS ...................................................................................................... X LISTA DE TABELAS ................................................................................................... XI 1 INTRODUÇÃO ........................................................................................ 1

2 MATERIAL & MÉTODOS .................................................................... 3 2.1 Banco de Dados ................................................................................... 3 2.1.1 Dados de Ocorrência Geográfica ............................................................ 3

2.1.2 Dados climáticos e de relevo .................................................................. 3

2.2 Modelagem Ecológica ......................................................................... 3

2.2.1 Estatística Pré-Modelagem ..................................................................... 3

2.2.2 Parâmetros dos Algoritmos ..................................................................... 4

2.3 Validação ............................................................................................. 5

2.3.1 Threshold ................................................................................................ 5

2.3.2 Pontos aleatórios ..................................................................................... 6

2.3.3 Matriz de confusão .................................................................................. 6

2.4 Projeção Combinada ........................................................................... 7

2.5 Similaridade ........................................................................................ 7 2.6 Mapas de Distribuição Ambiental ....................................................... 7

3 RESULTADOS ......................................................................................... 8 3.1 Distribuição Atual ............................................................................... 8 3.2 Distribuição Potencial ......................................................................... 8

3.2.1 Variáveis Escolhidas ............................................................................... 8

3.2.2 Modelos de Distribuição de Espécies ..................................................... 9

4 DISCUSSÃO ........................................................................................... 18 4.1 Distribuição Atual ............................................................................. 18

4.2 Modelagem Ecológica ....................................................................... 20 4.2.1 Validação dos Modelos ......................................................................... 20

4.2.2 Algoritmos: Definições, Operação e Estado da Arte ............................ 22

4.2.3 Modelos de Distribuição de Espécies (MDEs) ..................................... 25

4.2.4 Variáveis Ecogeográficas ..................................................................... 27

4.2.5 Áreas Prioritárias para Inventários ....................................................... 29

4.2.6 Ecologia ................................................................................................ 32

4.2.7 Inferências Biogeográficas.................................................................... 32

5 CONCLUSÕES ....................................................................................... 34

6 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ................................................. 35 7 ANEXOS ................................................................................................. 41 7.1 Anexo 1: Pontos de Ocorrência de Vampyrum spectrum .................. 41 7.2 Anexo2: Lista de Instituições ............................................................ 45

7.3 Anexo 3: Fontes dos Pontos de Ocorrência ...................................... 46 7.4 Anexo 4: Variáveis Ecogeográficas .................................................. 49

V

AGRADECIMENTOS

Este trabalho não representa apenas a conclusão do curso de Ciências Biológicas,

mas também o fim de um longo caminho percorrido desde o início de 2008. Caminho

este que não poderia ser percorrido sozinho.

Agradeço à Universidade Federal do Espírito Santo (UFES) e o Laboratório de

Estudos em Quirópteros (LABEQ) pelo espaço e oportunidades concedidas para

desenvolvimento de meu trabalho. Ao Conselho Nacional de Pesquisa e

Desenvolvimento Tecnológico (CNPq), agradeço pela bolsa de iniciação científica. Sem

os auxílios e recursos fornecidos, esse trabalho não seria possível.

Agradeço aos membros da banca, Leonora Pires Costa e Vilácio Caldara Junior,

por aceitarem meu convite e contribuírem com este trabalho.

Sou grato a todos os professores que tive durante o curso. Os ensinamentos de

cada um de vocês fará parte de minha vida para sempre, mesmo que em determinados

momentos seja o que não fazer! Dentre os bons, no entanto, alguns são excelentes.

Gostaria de agradecer à professora Maria do Carmo Batitucci e ao professor Clayton

Perônico, pelo estímulo que me deram quando mais precisava. Também gostaria de

agradecer ao professor Alexandre Pires Aguiar, pelas oportunidades que me concedeu, e

pelas longas conversas pelos corredores e em sua sala. Aprendi muito com você.

Agradeço também ao professor Francisco Barreto, meu co-orientador. Obrigado

pelo espaço concedido no Simulacrum, pelas conversas e risos, e pela oportunidade.

Junto de Flávia Machado, vocês foram os responsáveis pela minha paixão recém-

descoberta pela Estatística!

Para Albert David Ditchfield, preciso agradecer por várias razões. Agradeço por

me acolher no LABEQ quando cheguei à UFES, careca e confuso, e por me receber

novamente após peregrinação pela Zoologia! Ainda mais que as três cadeiras que passei

sob sua tutela, sou grato especialmente ao que foi transmitido fora da sala de aula: de

você aprendi desde artes marciais medievais até filosofia da ciência, passando por

praticamente todas as áreas do conhecimento. Muito obrigado por tudo!

Agradeço os colegas de laboratórios. Sim, “laboratórios”: Adriana, Anazélia,

Bernardo, Marcus, Fernanda e Weverson no LAPIS; Aos colegas do LABEQ, Amanda,

Ianna, Luane, Bruna e Vinícius (o segundo maior biólogo da UFES!). Carlos, você foi

único: seus campos foram lendários! Day, Fran e Mariana, fiquem tranquilas: não

VI

esqueci as “parasitas”! Patrícia, Julia, Mirella, Raiane, Jordana e Fernanda (de novo!),

obrigado pela excelente companhia no Simulacrum.

Aos amigos do LGA, Eduardo Loyola, Marina Monjardim e Yuri Marins. O apoio

e amizade de vocês fez toda a diferença. Um abraço também aos parceiros da

entomologia, Bruno Cancian e Thales Brotto (o maior biólogo da UFES!), foi bom

trabalhar com vocês!

Arthur Machado, obrigado pela atenção e recursos. O Alpha shape não seria o

mesmo sem você. Ainda no LBCV, sou grato à Luana Centoducatte, pelos auxílios no

ArcGIS; Danielle Oliveira, pelos artigos difíceis de conseguir; e Gabriel Santos, pelos

bate-papos estatísticos e troca de reclamações da vida.

Sou grato aos meus pais, Paulo e Marta, à minha irmã, Paloma, e ao mais novo

membro da família, o pequeno Arthur. Obrigado pelo apoio em todos os momentos, e

por me escutarem horas sem fim, enquanto tentava transmitir meu fascínio pelas

ciências. Em cada momento em que fui chamado, aos gritos de “venha ver esse bicho!”,

tenham certeza de que um sorriso passou pelo meu rosto. Agradeço também à Randriely

Merscher, minha namorada, pelo carinho, amor e amizade.

Essa vitória é de todos nós!

VII

The Road goes ever on and on

Down from the door where it began.

Now far ahead the Road has gone,

And I must follow, if I can,

Pursuiting with eager feet,

Until it joins some larger way

Where many paths and errands meet.

And wither then? I cannot say.

Bilbo Baggins

The Lord of the Rings: The Fellowship of the Ring

VIII

RESUMO

Vampyrum spectrum (Linnaeus, 1758) se distingue por ser o único representante do

gênero monotípico Vampyrum Rafinesque, 1758, e por ser o maior morcego do

Ocidente, na subordem Vespertilioniformes. É um predador de topo de cadeia, raro em

inventários devido a sua baixa densidade populacional e relativa dependência por

florestas primárias. A espécie é classificada como Quase Ameaçada pela Lista

Vermelha da IUCN, com tendência de redução populacional no futuro. Apesar disso, o

conhecimento da distribuição da espécie é limitado a levantamentos locais. Neste

contexto, a Modelagem Ecológica pode ser uma ferramenta de auxílio eficaz, utilizando

pontos de ocorrência e dados ecogeográficos para elucidar os efeitos das variáveis

ambientais, padrões de distribuição, e regiões de distribuição potencial elevada para a

espécie. Neste trabalho, foi estudada a distribuição atual de Vampyrum spectrum; e

cinco algoritmos somente-Presença foram utilizados para (1) Determinar a distribuição

potencial, e (2) indicar as Áreas Protegidas, no Brasil, com maior probabilidade de

ocorrência. Os pontos de ocorrência foram compilados da literatura, indexadores online,

e do levantamento de Ditchfield em coleções de museus de cinco países. As variáveis

ambientais foram obtidas no WorldClim e U.S. Geological Survey. Os dados foram

tratados na plataforma R para eliminação de variáveis correlacionadas. Foram utilizados

cinco algoritmos: Maxent, GARP, SVM, ENFA e RF, com dois thresholds, e os

resultados destes foram combinados em três ensembles distintos. A validação foi por

meio da matriz de confusão e teste binomial de duas proporções. Foi computada a

similaridade dos modelos de acordo com os valores obtidos em uma Análise de

Componentes Principais. Foram levantados 126 pontos geográficos únicos para a

espécie, em 17 países da América Latina. As variáveis ambientais mais relacionadas à

distribuição foram relacionadas a valores mínimos de temperatura e pluviosidade. Os

algoritmos apresentaram grau variado de similaridade, exceto o RF. Os dados ampliam

o limite sul de distribuição da espécie em quase 6º, além de ocorrências na Caatinga,

bioma com condições diversas das previstas. A técnica do Alpha Shape para extensão

de ocorrência, utilizada no trabalho, mostra resultados mais conservadores do que os

utilizados de forma clássica na literatura (como localidades marginais e Polígono

Mínimo Convexo). Os Modelos de Distribuição de Espécies apontam regiões com

probabilidades de ocorrência (inferidas da adequabilidade ambiental alta) elevadas no

Brasil, especialmente na região Norte. São listadas 35 Áreas Protegidas nestes locais,

obtidos via IBGE, em condições favoráveis, mas sem registros de ocorrência para a

IX

espécie. Os dados ecológicos levantados pelo trabalho não são totalmente explicados

com o conhecimento atual, especialmente a ocorrência na Caatinga brasileira. São

levantadas três hipóteses: (1) capacidade migratória ainda desconhecida; (2)

classificação errônea das regiões intermediárias devido à disparidade entre os dados; (3)

populações relictuais. Mais estudos são necessários para elucidar este cenário. As

análises deste estudo também dão suporte para duas teorias na Biogeografia do Brasil: a

hipótese da Hiléia Baiana, e a existência de dois corredores distintos ligando a Floresta

Amazônica e a Mata Atlântica.

X

LISTA DE FIGURAS

Figura 1: Matriz de confusão ............................................................................................ 6

Figura 2: Alpha Shape de extensão de ocorrência de Vampyrum spectrum. .................... 8

Figura 3: MDE utilizando Maxent, threshold MTP. ...................................................... 10

Figura 4: MDE utilizando Maxent, threshold MTC. ...................................................... 10

Figura 5: MDE utilizando GARP, threshold MTP. ........................................................ 11

Figura 6: MDE utilizando GARP, threshold MTC. ....................................................... 11

Figura 7: MDE utilizando SVM, threshold MTP. .......................................................... 12

Figura 8: MDE utilizando SVM, threshold MTC. ......................................................... 12

Figura 9: MDE utilizando ENFA, threshold MTP. ........................................................ 13

Figura 10: MDE utilizando ENFA, threshold MTC. ...................................................... 13

Figura 11: MDE utilizando RF, threshold MTP. ............................................................ 14

Figura 12: MDE utilizando RF, threshold MTC. ........................................................... 14

Figura 13: MDE combinando todos os algoritmos, com threshold MTP. ...................... 15

Figura 14: MDE combinando todos os algoritmos, com threshold MTC. ..................... 15

Figura 15: MDE combinando os algoritmos com TSS > 0.5, e p-valor no teste binomial

< 0.05. .......................................................................................................... 16

Figura 16: Similaridade dos modelos de acordo com os valores dos dois primeiros

Componentes Principais. ............................................................................. 17

Figura 17: Extensão de ocorrência de Vampyrum spectrum, de acordo com Navarro &

Wilson (1982). ............................................................................................. 18

Figura 18: Extensão de ocorrência de Vampyrum spectrum, de acordo com Williams &

Genoways (2007). ........................................................................................ 19

Figura 19: Hiperplano e vetores suporte para SVM. Obtido de Tarca et al., 2007. ....... 23

Figura 20: Esquematização da Marginalidade de uma espécie (δS), em relação a Área de

Estudo (δG). Obtido de Hirzel et al., 2002. .................................................. 24

Figura 21: Áreas Prioritárias para Inventários de Vampyrum spectrum no Brasil. ........ 31

file:///F:/Monografia/Modelo%20Final%200.9%2010-Abril.docx%23_Toc353477302






XI

LISTA DE TABELAS

Tabela 1: Valores de Area Under Curve (AUC), teste binomial e parâmetros da matriz

de confusão, relativos aos algoritmos e três projeções combinadas

(Ensembles). .................................................................................................. 9

Tabela 2: Áreas Protegidas no Brasil em áreas de adequabilidade ambiental alta.

Valores extraídos do Ensemble II (para explicação, ver texto). ESEC =

Estação Ecológica, PARNA = Parque Nacional, PARNES = Parque

Estadual, REEXT = Reserva Extrativista, REBIO = Reserva Biológica,

REFNA = Reserva Florestal, RPPN = Reserva Particular do Patrimônio

Nacional. ...................................................................................................... 29

1

1 INTRODUÇÃO

Vampyrum spectrum (Linnaeus, 1758) é o único representante do gênero

monotípico Vampyrum Rafinesque, 1815. É o maior dos morcegos do Ocidente e da

subordem Vespertilioniformes (Antebraço: 96 – 114 mm, Comprimento do crânio: 49 –

54 mm). Distingue-se também dos demais Phyllostomidae por não possuir cauda,

característica que compartilha com Chrotopterus (Williams & Genoways, 2007). É um

predador de topo de cadeia, se alimentando principalmente de pequenos roedores,

pássaros e pequenos morcegos, complementando a dieta com insetos e ainda frutas,

numa frequência reduzida (Bonato et al., 2004; Nogueira et al., 2007). Apesar de

qualitativamente esta dieta não diferir de outros morcegos de grande porte, McNab

(1971) e Fleming et al. (1972), através de uma “matriz de nicho” bidimensional,

concluíram que a espécie pertence a um nicho distinto. Bonato et al. (2004) demonstram

a mesma conclusão através de Análise de Componentes Principais (PCA), comparando

três espécies de morcegos carnívoros de porte médio à grande.

Usualmente, morcegos neotropicais não seguem a associação inversamente

proporcional entre massa corporal e abundância encontrada em outros mamíferos (e.g.

Damuth, 1981; Robinson & Redford, 1986). Isto, porém, não se aplica aos grandes

morcegos carnívoros: quanto maior sua massa corporal, mais raro eles se tornam (Arita,

1993). A espécie é considerada Quase Ameaçada pela Lista Vermelha da IUCN de

2008, com tendência para redução populacional no futuro, devido à sua dependência de

florestas primárias, raridade e baixa densidade populacional (Aguirre et al., 2008).

Apesar disso, também é encontrada em campos, pântanos e bordas de florestas tropicais

(Handley, 1976). Apesar desse conhecimento, a literatura científica é escassa em termos

de mapeamento biogeográfico para a espécie, com a possível exceção de levantamentos

locais (e.g. Sousa et al., 2011, para o Brasil; Acosta & Azurduy, 2006, para a Bolívia).

Neste contexto, o conhecimento da distribuição das espécies e seus padrões são

imprescindíveis para o monitoramento da biodiversidade. Porém, tal conhecimento é

limitado, principalmente nas regiões tropicais (Anderson et al., 2003). O uso de

algoritmos ecológicos pode auxiliar nessa questão, lidando com o conceito de nicho

ecológico (De Marco Jr. & Siqueira, 2009). Tais algoritmos fazem parte do campo de

“Machine Learning”, termo referente a uma série de tópicos lidando com a criação e

validação de algoritmos que realizam reconhecimento de padrões, classificação e

predição, a partir de dados existentes (Tarca et al., 2007). Os primeiros métodos para a

2

Modelagem Ecológica precisavam de dados de presença e ausência da espécie em

localidades amostradas, tornando a amostragem de Presença/Ausência crucial para todo

o procedimento. Entretanto, dados de ausência são muito difíceis de obter precisamente.

Uma localidade pode receber o rótulo de “ausente” quando: (1) a espécie não pôde ser

detectada ainda que presente (a cobra Coronella austriaca precisa de 34 amostragens

sem sucesso de captura em um determinado local para assumir, com intervalo de 95%

de confiança, que é ausente (Kéry, 2000 apud Hirzel et al., 2002)); (2) a espécie está

ausente por razões históricas, mesmo que o local seja adequado para sua ocorrência (e.g.

barreiras geográficas, extinções locais); (3) o local é verdadeiramente não adequado

para a espécie. Somente a última causa é relevante para as análises, e falsas ausências

(casos 1 e 2) exercem influência considerável (Hirzel et al. 2002). A Análise Fatorial de

Nicho Ecológico (ENFA), proposto por Hirzel e colaboradores (2002), foi um dos

primeiros algoritmos voltados à Modelagem Ecológica a eliminarem o requisito de

dados de Ausência, trabalhando somente com dados de Presença.

Esse desenvolvimento permitiu o uso de dados de coleções e museus, em sua

essência dados de Presença, e onde a categorização de Ausência é praticamente

impossível. Desde então, os métodos mais populares na Modelagem Ecológica

trabalham apenas com dados de Presença. Também torna possível trabalhar com

espécies cuja ausência pode ser difícil de comprovar mesmo em condições de campo,

por raridade, baixa densidade populacional, sucesso de amostragem e captura baixo,

e/ou outros fatores.

Essas características tornam os morcegos candidatos ideais para a aplicação da

Modelagem Ecológica. Entretanto, os estudos de modelagem de morcegos são de

número reduzido (mas veja Yom-Tov & Kadmon, 1998; Henry et al., 2010). Mantilla-

Meluk et al. (2009) conduziram um estudo incluindo Vampyrum spectrum, mas de

abrangência limitada à Colômbia.

Neste estudo, conduzi uma revisão da literatura para determinar a distribuição

atual de Vampyrum spectrum e verificar as variáveis ecogeográficas mais importantes

para sua distribuição. Além disso, utilizei cinco algoritmos somente-Presença de

Modelagem Ecológica para: (1) Determinar sua distribuição potencial, além de uma

combinação dos modelos mais eficientes; (2) Indicar as Áreas Protegidas, no Brasil,

com grandes probabilidades de ocorrência onde ela ainda não foi amostrada.

3

2 Material & Métodos

2.1 Banco de Dados

2.1.1 Dados de Ocorrência Geográfica

Os pontos de ocorrência foram coletados através da pesquisa nos indexadores

Global Biodiversity Information Facility (GBIF; www.gbif.com), Mammal Networked

Information System (MaNIS; http://manisnet.org), na literatura científica, e através de

consultas em coleções de museus na Alemanha, Brasil, Canadá, Estados Unidos e

Inglaterra pelo Prof. Dr. Albert David Ditchfield (Anexos 1, 2 e 3).

Para obter a extensão de ocorrência de Vampyrum spectrum, foi utilizado o

algoritmo alpha shape (Edelsbrunner et al., 1983; Akkiraju et al., 1995), por meio do

pacote alphahull (Pateiro-Lopez & Rodriguez-Casal, 2011), disponível na plataforma R

(2013). O mapa gerado foi utilizado para comparação com os Modelos de Distribuição.

2.1.2 Dados climáticos e de relevo

Foram tomadas as 19 variáveis bioclimáticas disponíveis no WorldClim (Hijmans

et al., 2005), compostas por camadas ambientais de temperatura, precipitação e uma

combinação destas, com extremos máximos e mínimos, sazonalidade e médias anuais,

mensais e diárias. Também foram tomadas duas variáveis de relevo: Inclinação do

terreno e Modelo de Elevação Digital, no U.S. Geological Survey (USGS, 2001) (Anexo

4).

Todas as variáveis continham abrangência global, com resolução de 0,0417º (i.e.

cada pixel tem aproximadamente 5 km de aresta). As camadas foram então restringidas

à área de interesse para o estudo, incluindo México, América Central e América do Sul

(exceto a região sul do Brasil, Uruguai, Chile e Argentina).

2.2 Modelagem Ecológica

2.2.1 Estatística Pré-Modelagem

Os valores ambientais de cada uma das camadas ambientais foram extraídos por

meio da plataforma R (2013), utilizando os pacotes maptools (Lewin-Koh et al., 2012) e

SDMTools (VanDerWal et al., 2012). Os dados obtidos foram então submetidos a uma

Análise de Componentes Principais (PCA), de forma a reduzir o número de camadas

ambientais, eliminando aquelas correlacionadas. Em seguida, foi feita uma matriz de

distância das coordenadas geográficas e das variáveis ambientais para o teste de Mantel,

4

visando verificar quais camadas possuem influência significativa para a distribuição da

espécie.

2.2.2 Parâmetros dos Algoritmos

MAXENT: O algoritmo de Máxima Entropia prediz a probabilidade de

ocorrência das espécies encontrando a distribuição de máxima entropia, sujeita a uma

série de restrições que representam o conhecimento incompleto da distribuição do grupo

(Phillips et al., 2006).

Foram escolhidos os seguintes parâmetros para o estudo: Cinco iterações de 5.000

repetições cada, das quais foi computada uma média. O tipo de replicação escolhido foi

o Crossvalidate.

GARP: Acrônimo para Genetic Algorithm for Rule Set Production, o GARP

trabalha criando um conjunto de regras de inferência lógica que indicam a presença ou

ausência de uma espécie em uma região. Essas regras são selecionadas a partir de um

processo iterativo de seleção, validação e teste (Stockwell & Noble, 1992; Anderson et

al., 2003). Atualmente, existem diversas versões do GARP disponíveis. Foi utilizado o

“GARP with Best Subsets – New openModeller Implementation”, versão 3.0.4,

disponível no openModeller 1.3.0 (Muñoz et al., 2009).

Foram escolhidos os seguintes parâmetros: Cinco baterias com 200 modelos,

limite de convergência de 0.0001, erro de omissão extrínseco de 0%, 50% de erro de

comissão, e máximo de 400 iterações. Os resultados foram combinados em um

ensemble do GARP.

SVM: Os Support Vector Machines foram desenvolvidos por Cortes & Vapnik

(1995), constituindo uma nova metodologia para algoritmos “Machine Learning”. Os

SVM, a partir de um conjunto inicial de dados, predizem para cada input uma de duas

classes possíveis, formando o output (especificamente, são classificadores binários não

probabilísticos). A decisão de classificação é tomada buscando o hiperplano que

maximiza as margens de distância entre as duas classes de dados (Guo et al., 2005). Em

sua implementação original, os SVM são lineares, mas podem ser transformados em

SVM não lineares aplicando uma função kernel não linear, modificando o Espaço

Original em um Espaço Projetado. Dados que não podiam ser separados linearmente no

Espaço Original podem então ser separados linearmente no Espaço Projetado. Uma das

funções kernel mais utilizadas é a “radial basis function” (RBF). Desse modo, o

5

hiperplano pode ser traçado no Espaço Projetado para dados que não poderiam então ser

separados linearmente no Espaço Original (Tarca et al., 2007).

O algoritmo está disponível no openModeller 1.3.0 na versão 0.4. Foram

escolhidos os seguintes parâmetros: SVM de duas classes, Kernel RBF, Gamma 1/k

(onde k é igual ao número de camadas ambientais utilizadas para treinar o algoritmo),

Número de Pseudo Ausências igual ao número de presenças. Foram feitas cinco baterias

de testes, posteriormente combinados em um ensemble do SVM.

ENFA: A Análise Fatorial de Nicho Ecológico (de “Ecological-Niche Factor

Analysis”) é um algoritmo desenvolvido por Hirzel et al. (2002), modificando a Análise

de Componentes Principais (PCA) para lidar com o problema de ausência. O método

parte do princípio de que as espécies estão distribuídas de forma não aleatória devido as

variáveis ecogeográficas, i.e., uma espécie ocorre preferencialmente na faixa ótima de

ocorrência das células amostradas, em vez de distribuídas por toda sua extensão. Logo,

os valores da média e variância dos dados observados e do conjunto total podem diferir.

O algoritmo originalmente era disponibilizado no software Biomapper, mas está

descontinuado. Foi utilizada a versão 0.1.3, disponível no openModeller 1.3.0, com os

seguintes parâmetros: 10.000 pontos de background, cinco tentativas para criar o

modelo, método de descarte de componentes foi “broken stick method”. Foram feitas

cinco baterias de testes, posteriormente foram combinados em um ensemble do ENFA.

RANDOM FORESTS: O último algoritmo analisado neste trabalho, o Random

Forests (RF) faz parte dos métodos baseados em árvores (Breiman, 2001). O princípio

desses métodos consiste em particionar o conjunto de dados em dois subconjuntos

baseado na divisão ótima dentre todas as divisões possíveis de acordo com algum

critério definido a priori (Knudby et al., 2010).

O RF está disponível na versão 0.2 no openModeller 1.3.0. Foram escolhidos os

seguintes parâmetros: 300 Árvores, Número de variáveis por árvore igual a √k (onde k é

igual ao número de camadas utilizadas para treinar o algoritmo). Foram feitas cinco

baterias de testes, posteriormente combinados em um ensemble do RF.

2.3 Validação

2.3.1 Threshold

Foram escolhidos dois limites para a análise dos modelos, relativos aos valores de

presença no treino destes.

6

O “Minimum Training Presence” (a terminologia é do Maxent 3.3.3e. No

openModeller 1.3.0, o “Lowest Prediction” é equivalente) que representa o menor valor

de adequabilidade ambiental em um ponto de ocorrência; e o “Mean Training Cell”

(MTC), tomado da média dos valores de adequabilidade de cada célula do modelo.

2.3.2 Pontos aleatórios

Foram gerados aleatoriamente pontos de presença aleatórios em ambiente SIG, na

proporção 10:1 com os pontos de ocorrência reais, para alimentar a matriz de confusão

(ver embaixo).

2.3.3 Matriz de confusão

A matriz de confusão é uma tabela que permite a visualização do desempenho de

um algoritmo, especificamente se o algoritmo está confundindo as duas classes, daí seu

nome (Figura 1).

“A” corresponde ao número

de verdadeiros positivos, pontos de

ocorrência reais que foram

previstos pelo modelo, enquanto

“D” representam o número de

verdadeiros negativos, pontos

gerados aleatoriamente que foram

corretamente aferidos como

ausências pelo modelo. Os erros de

comissão e omissão correspondem

a “B” e “C” na matriz,

respectivamente (ver seção 4.2.1.

Validação dos Modelos).

A partir desses valores, podemos calcular a: Sensibilidade, uma medida de quanto

o modelo acertou corretamente os pontos verdadeiros; Especificidade, o quanto acertou

corretamente os pontos aleatórios; Acurácia, o quanto acertou corretamente os pontos

verdadeiros e aleatórios; e TSS (“True Skill Statistic”), uma medida alternativa à

acurácia que é independente da prevalência (Allouche et al., 2006).

Figura 1: Matriz de confusão

7

Também foi realizado o teste binomial de proporções, utilizando os valores de

Verdadeiros Positivos (“A”) e de todos os registros (126), em relação à área prevista

como favorável pelo modelo e a área total utilizada.

2.4 Projeção Combinada

É uma estratégia para aumentar a confiabilidade dos modelos gerados,

combinando diversos algoritmos. É conhecida como “ensemble forecasting” na

literatura anglófona. Trata-se da geração de um modelo de consenso que indica quais

áreas de adequabilidade ambiental alta foram indicadas para a espécie.

Foram gerados três ensembles neste trabalho: (I) com os modelos gerados por

meio do threshold MTP; (II) com os modelos gerados por meio do threshold MTC; e

(III) com os modelos que obtiveram de p-valor no teste binomial abaixo de 0,05, e TSS

superior a 0,5.

Os mesmos procedimentos estatísticos de validação foram utilizados para avaliar

os ensembles, com o threshold sendo computado via média aritmética dos thresholds

dos modelos utilizados para a combinação.

2.5 Similaridade

Para calcular a similaridade entre os modelos gerados neste estudo, foi feita uma

PCA com os vetores de adequabilidade de cada um. A PCA foi feita por meio do pacote

FactoMineR (Husson et al., 2013), com auxílio de funções gráficas do pacote Maptools.

2.6 Mapas de Distribuição Ambiental

Para cada algoritmo (com threshold MTP e MTC), e as três projeções

combinadas, foi feito um mapa de distribuição potencial, levando em conta a

adequabilidade ambiental, em escala contínua; a divisão geopolítica dos estados

brasileiros e os pontos de ocorrência de Vampyrum spectrum levantados para este

estudo, refletindo sua distribuição atual.

Os shapes de Biomas foram obtidos por meio do IBGE (www.ibge.gov.br). Os

shapes de Áreas Protegidas foram obtidos no GISMAPS (www.gismaps.com.br).

Todos os mapas foram confeccionados em ambiente SIG.

8

3 RESULTADOS

3.1 Distribuição Atual

Foram coletados 145 pontos de ocorrência georreferenciados para Vampyrum

spectrum. Destes, 126 são pontos únicos geograficamente (i.e. não há outro com latitude

e longitude igual), distribuídos em 17 países: Brasil (25); Venezuela (16); Costa Rica,

Peru e Trinidad & Tobago (12); Panamá (10); México (9); Bolívia (6); Guiana Francesa

(5); Equador (4); Guiana, Colômbia e Suriname (3); Belize e Guatemala (2); Honduras e

Nicarágua (1). A distribuição esperada pelo α-shape está na Figura 2.

Figura 2: Alpha Shape de extensão de ocorrência de Vampyrum spectrum.

As referências, coordenadas geográficas e instituições dos pontos utilizados pode

ser conferida nos Anexos 1, 2 e 3.

3.2 Distribuição Potencial

3.2.1 Variáveis Escolhidas

Foram escolhidas oito variáveis ecogeográficas para confeccionar os modelos de

distribuição potencial, quatro relativas à temperatura: BIO4 (Sazonalidade da

Temperatura), BIO6 (Temperatura mínima do mês mais frio), BIO7 (Variação anual da

temperatura), BIO11 (Temperatura média no trimestre mais frio); e quatro relativas à

precipitação: BIO12 (Precipitação anual), BIO13 (Precipitação no mês mais úmido),

BIO16 (Precipitação no mês mais úmido), BIO18 (Precipitação no trimestre mais frio).

9

3.2.2 Modelos de Distribuição de Espécies

No total, foram gerados 13 modelos de distribuição potencial para Vampyrum

spectrum, dois para cada algoritmo, além de três projeções combinadas. Exceto o SVM

(MTP), todos os modelos diferem do acaso pelo teste binomial. Todos os modelos

apresentaram valores de MTP menores que MTC, exceto o Random Forests (ver Tabela

1).

Tabela 1: Valores de Area Under Curve (AUC), teste binomial e parâmetros da matriz de confusão,

relativos aos algoritmos e três projeções combinadas (Ensembles).

Threshold

Algoritmo AUC Tipo Valor Sensibilidade Especificidade Acurácia TSS Binomial

Maxent 0.787 ± 0.044 MTP 0.061 0.954 0.716 0.738 0.669 < 0.0001

MTC 0.211 0.913 0.429 0.465 0.332 < 0.0001

GARP 0.712 ± 0.015 MTP 0.180 0.968 0.723 0.745 0.691 < 0.0001

MTC 0.603 0.913 0.591 0.620 0.504 < 0.0001

ENFA 0.642 ± 0.004 MTP 0.010 0.968 0.819 0.833 0.787 < 0.0001

MTC 0.349 0.651 0.408 0.430 0.059 < 0.0001

RF 0.870 ± 0.014 MTP 0.734 0.881 0.591 0.618 0.472 < 0.0001

MTC 0.729 0.897 0.604 0.630 0.630 < 0.0001

SVM 0.796 ± 0.009 MTP 0.138 0.984 0.966 0.967 0.950 0.091

MTC 0.393 0.897 0.455 0.495 0.351 < 0.0001

Ensemble I 0.761 ± 0.087 - 0.225 0.976 0.686 0.712 0.662 < 0.0001

Ensemble II 0.761 ± 0.087 - 0.457 0.873 0.353 0.400 0.226 < 0.0001

Ensemble III 0.744 ± 0.087 - 0.317 0.936 0.591 0.623 0.528 < 0.0001

Para o Ensemble III, foram utilizados os seguintes modelos: Maxent (MTP),

GARP (MTP e MTC), ENFA (MTP) e RF (MTC). Os mapas de distribuição potencial

para cada um dos modelos podem ser visualizados nas Figuras 3 a 15.

Uma vez que, quanto menor o threshold utilizado, maior a área prevista como

favorável, os modelos apresentaram redução de área favorável com a mudança de

threshold (exceto o Random Forests). Para Maxent, GARP, SVM e ENFA, as reduções

de área foram respectivamente: 39,9%, 19,1%, 52,8% e 47,9%. O Random Forests

apresentou aumento de 2%.

10

Figura 3: MDE utilizando Maxent, threshold MTP.

Figura 4: MDE utilizando Maxent, threshold MTC.

11

Figura 5: MDE utilizando GARP, threshold MTP.

Figura 6: MDE utilizando GARP, threshold MTC.

12

Figura 7: MDE utilizando SVM, threshold MTP.

Figura 8: MDE utilizando SVM, threshold MTC.

13

Figura 9: MDE utilizando ENFA, threshold MTP.

Figura 10: MDE utilizando ENFA, threshold MTC.

14

Figura 11: MDE utilizando RF, threshold MTP.

Figura 12: MDE utilizando RF, threshold MTC.

15

Figura 13: MDE combinando todos os algoritmos, com threshold MTP.

Figura 14: MDE combinando todos os algoritmos, com threshold MTC.

16

Figura 15: MDE combinando os algoritmos com TSS > 0.5, e p-valor no teste binomial < 0.05.

A PCA de similaridade dos modelos apresenta uma primeira componente

responsável por 67,4% dos dados, enquanto a segunda componente explica mais

16,12%. ENFA, Maxent e SVM apresentam padrões semelhantes de similaridade.

GARP mostra padrões mais dissimilares, enquanto o Random Forests mostra

comportamento bem distinto dos demais. As combinações I e III possuem padrões

similares aos modelos ENFA, Maxent e SVM, enquanto a combinação II apresenta

padrões intermediários entre o Random Forests e os demais modelos (Figura 16).

17

Figura 16: Similaridade dos modelos de acordo com os valores dos dois primeiros Componentes

Principais.

18

4 DISCUSSÃO

4.1 Distribuição Atual

Os dados obtidos neste estudo mostram que Vampyrum spectrum encontra-se

distribuído por quase toda a América Central e boa parte do continente sul-americano,

desde o sul do México até o Centro-Oeste brasileiro e centro da Bolívia. No Brasil,

ocorre em praticamente todos os estados da região Norte (exceto Maranhão), na região

Centro-Oeste e no Nordeste (Figura 2). Os dados permitem ampliar a distribuição da

espécie até a latitude 19,5º S, superior ao limite estabelecido por Navarro & Wilson

(1982) de 14º S (Figura 17).

Para o Brasil, Sousa et

al. (2011) relataram a primeira

ocorrência para a espécie no

bioma Cerrado, no estado do

Mato Grosso. Os autores

também fazem uma revisão da

distribuição no Brasil, mas

nem todos os dados podem ser

confirmados mediante consulta

na literatura científica. Em

específico, os autores citam

uma ocorrência no Acre

(Peracchi et al., 2010) que não especifica as coordenadas geográficas (nem fornece um

mapa para atribuição, mesmo que de forma aproximada), e outra no Roraima (Taddei &

Reis, 1980), onde não consta menção à Vampyrum spectrum. Desta forma, a localidade

nova relatada pelos autores, no município de Nova Xavantina (14º 38’ 19’’ S, 52º 21’

39’’ W) não foi utilizada, assim como uma comunicação pessoal de Guimarães para o

estado do Tocantins, citada no mesmo artigo. A eliminação desses dados não prejudicou

os modelos, uma vez que as áreas de ocorrências dos mesmos são favoráveis em todos

os modelos, mesmo naqueles mais restritivos.

Vampyrum spectrum mostra uma distribuição concentrada principalmente na

Floresta Amazônica. Porém, é também reportada a ocorrência no Pantanal e Cerrados

brasileiros, assim como a Caatinga. Vieira (1955) registrou a primeira ocorrência no

Pantanal, aproximadamente 50 anos de intervalo entre a ocorrência seguinte, reportada

Figura 17: Extensão de ocorrência de Vampyrum spectrum, de

acordo com Navarro & Wilson (1982).

19

por Silveira e colaboradores em 2011. Os resultados indicam que a espécie possui

distribuição superior à prevista tradicionalmente na literatura. Aliada à baixa densidade

da espécie e raridade nos inventários, isso sugere um grau de vício amostral,

corroborado pelos dados de Bernard et al. (2010), que mostram uma predominância na

faixa de 0º a 5º S nos estados do Pará e Amazonas.

O método do alpha shape, utilizado para prever a extensão de distribuição de

Vampyrum spectrum, cria uma função para explicar os dados de ocorrência, ajustando

um envelope de distribuição em volta dos registros. O procedimento descreve os dados

de maneira mais satisfatória que outras metodologias utilizadas na literatura, como o

Polígono Mínimo Convexo (Hirsch & Chiarello, 2011). O parâmetro crítico é o valor de

alfa: à medida que alfa aumenta, o shape tende a ter a mesma área que o “Convex Hull”

(definido como o menor polígono envoltório em que nenhum ângulo interno excede

180o); em contraste, quando alfa tende a zero, cada ponto tende a se tornar um polígono

isolado, e a área do alpha shape tende à zero também. A escolha do valor de alfa, então,

possui um fator de subjetividade.

Comparando a

extensão esperada pelo

alpha shape com outras

disponíveis na literatura, é

visível a redução da área da

espécie. As diferenças se

devem principalmente as

diferença das metodologias

utilizadas. A extensão

fornecida por Navarro &

Wilson (1982) é baseada na

longitude máxima à oeste

(no México) e na latitude no extremo sul (Figura 17), enquanto a extensão de Williams

& Genoways (2007) é baseada nas localidades marginais (Figura 18).

Figura 18: Extensão de ocorrência de Vampyrum spectrum, de

acordo com Williams & Genoways (2007).

20

4.2 Modelagem Ecológica

4.2.1 Validação dos Modelos

DEFINIÇÃO: A validação de um modelo, também conhecida como “teste

externo”, consiste na confrontação dos resultados obtidos pelo algoritmo com aqueles

que não foram utilizados para a produção do modelo. Sua contraparte, a verificação (ou

“teste interno”), utiliza geralmente todos os dados tanto para o treino do modelo, quanto

para o teste, enquanto na validação os dados do teste nunca são conhecidos pelo modelo

(Giannini et al., 2012). A validação não corresponde a uma verdade absoluta em termos

de avaliação de modelos, para a Modelagem Ecológica. De fato, é uma área ainda em

evolução, com metodologias estatísticas não totalmente resolvidas na literatura

(Peterson et al., 2008; Jiménez-Valverde, 2012), e diferentes formas foram propostas

(e.g., Pearce & Ferrier, 2000; Lobo et al., 2008), mas todas seguindo o mesmo

princípio: para avaliar o modelo, é preciso quantificar os erros que podem acontecer no

processo, a saber, os erros de omissão e comissão.

Erro De Omissão: O erro de omissão, também chamado de “Erro de

Subprevisão”, representa a fração de pontos de presença reais, usados para o treino do

modelo, mas que por algum motivo estão fora da área de adequabilidade ambiental

prevista pelo algoritmo. O motivo pode ser um erro verdadeiro, como classificação

taxonômica errônea e/ou erro de georeferenciamento. Mas também pode representar um

outlier para o algoritmo, um ponto com informação ambiental muito fora do padrão dos

demais pontos utilizados para treinar o modelo. De fato, quando há incerteza dos dados,

é preferível deixar uma margem de segurança (algo entre 5 a 10% dos dados) ao redor

da omissão para que o algoritmo possa trabalhar melhor, do contrário uma área de maior

proporção deverá ser prevista para acondicionar esses pontos (Phillips et al., 2006;

Giannini et al., 2012).

Erro De Comissão: Ou “Erro de Sobreprevisão”. O erro de comissão é o caso

específico de não saber determinar corretamente uma ausência, discutido por Hirzel et

al. (2002). Consiste na previsão de ocorrência da espécie em uma localidade onde não

há registro. Pode ser dividido em erro de comissão aparente (quando a ausência na

localidade é por falta de esforço amostral, ou ela não ocorre no momento devido à

fatores históricos); e erro de comissão verdadeiro (quando o local é realmente

inabitável).

21

MÉTODO: A validação exige que confrontemos os dados utilizados para treinar

o modelo com um conjunto independente de dados. Idealmente, tal conjunto se daria

com a coleta de novos dados em campo, ou levantamento na literatura. Entretanto, esta

abordagem nem sempre é possível.

Uma alternativa é a divisão aleatória entre dados de treino e teste dos pontos de

ocorrência. Porém, a eficiência deste método nem sempre é eficaz, pois na verificação o

conjunto inicial de dados é dividido várias vezes, em várias iterações. Logo, todos os

dados são utilizados para a verificação, o que fere a premissa da novidade dos dados de

teste para a validação.

Outra opção, mais eficaz, é a geração de pontos aleatórios. Teoricamente,

qualquer gerador de números aleatórios pode atuar nesse quesito, mas existem

ferramentas especializadas para tal, e.g. a função “OM_PSEUDO” no openModeller

1.3.0, ou criação em ambiente SIG.

THRESHOLD: As análises mais tradicionais da capacidade discriminatória de

um modelo dependem da adoção de um limite de corte arbitrário (o threshold). No

estado da arte da Modelagem Ecológica a escolha do threshold ainda é arbitrária, mas

um subconjunto de opções pode ser delimitado do total. Liu et al. (2005) é a melhor

revisão do assunto na literatura.

A finalidade da Modelagem Ecológica é um bom norteador para a escolha do

threshold. Uma vez que Vampyrum spectrum é uma espécie pouco coletada, um

threshold mais baixo (que aumenta o erro de sobreprevisão) é desejável, pois aumenta a

área de probabilidade de ocorrência da espécie. O menor valor de corte arbitrário

relativo aos dados do modelo de distribuição de espécies é o “Minimum Training

Presence”.

O segundo threshold utilizado neste estudo, o “Mean Training Cell”, foi calculado

a partir da média de adequabilidade ambiental de todas as células com valores

informativos (i.e. retirando os valores “NO DATA”) de cada modelo, em contraste com

o “Minimum Training Presence” que leva em conta os valores apenas dos pontos de

ocorrência. Procedeu-se dessa forma devido ao desempenho péssimo dos modelos

quando a média era calculada dos pontos de ocorrência. Um teste com o Maxent gerou

valores de TSS de -0,410. O TSS utilizando todas as células foi de 0,332.

22

A diferença entre usar valores das células e valores dos pontos também gerou uma

peculiaridade que aparenta ser um erro superficialmente: o threshold mínimo foi

superior ao threshold médio para o Random Forests.

AUC: Sigla para “Area Under Curve”, a AUC é a área sobre a curva ROC (de

“receiver operating characteristic”). A curva ROC é calculada através de funções

derivadas de parâmetros da matriz de confusão, plotando a Sensibilidade e

Especificidade do modelo à medida que o threshold se altera. A área sobre a curva

fornece um número que tradicionalmente é utilizado para estimar a acurácia dos

modelos.

Em um estudo investigativo, Lobo et al. (2008) demonstraram que a AUC é

potencialmente enganosa, e não constitui um parâmetro confiável para avaliar e

comparar os modelos. Neste trabalho, os valores de AUC para os modelos foram

fornecidos para fins descritivos apenas, e não foram utilizados como critérios de

desempenho para os modelos.

4.2.2 Algoritmos: Definições, Operação e Estado da Arte

MAXENT: O Maxent é um algoritmo que trabalho com o Princípio de Máxima

Entropia, ligado à Teoria da Informação. De forma sucinta, o algoritmo busca a

distribuição de probabilidades de ocorrência, dado um conjunto inicial de dados, que

maximiza a função de máxima entropia. Tal função é a distribuição de dados mais

adequada para descrever os dados iniciais, segundo tal princípio. Mas, uma vez que os

dados iniciais não representam o conhecimento total do grupo (i.e., ele é incompleto), o

algoritmo é sujeito a uma série de restrições que representam essa lacuna (Phillips et al.,

2006). Ainda que o Princípio seja conhecido a muito tempo, sua aplicação na Ecologia

(e Modelagem Ecológica) é recente e de ascensão rápida. Elith et al. (2006), em um

estudo comparativo com outros métodos, demonstrou que o Maxent é superior a todos

eles, o que explica a prevalência do método na literatura.

Entretanto, essas asserções foram desafiadas com o tempo, variando de situações

onde outros algoritmos superam o Maxent (e.g. Terribile et al., 2010), ou mesmo

demonstrando a equivalência do algoritmo com os GLM (de “Generalized Linear

Models”, ou Modelos Lineares Generalizados), metodologia mais antiga (Renner &

Warton, 2013). O último é notável devido à colocação no artigo de apresentação do

Maxent, ao citar um de seus pontos fracos: “It is not as mature a statistical method as

GLM or GAM” (Phillips et al., 2006).

23

Mesmo sofrendo golpes na sua constituição original, o Maxent continua sendo

uma ferramenta poderosa para elucidar padrões de diversidade e distribuição.

GARP: O GARP é também um algoritmo da família “Machine Learning”,

tradicionalmente aplicado em situações onde a busca exaustiva por todas as

possibilidades, dado um conjunto inicial de dados, é muito extensa para ser realizada

num espaço temporal razoável (Stockwell & Noble, 1992). É utilizado na Modelagem

Ecológica com resultados favoráveis em uma gama ampla de situações, como potencial

de espécies invasoras, localização de áreas de ocorrência favoráveis para direcionar

esforços de coleta, elucidar padrões de distribuição, entre outros (Anderson et al.,

2003).

Várias implementações do GARP estão disponíveis atualmente, variando em

detalhes técnicos de seu funcionamento, principalmente no que diz respeito à criação e

manipulação de regras de inferência lógica para explicar a presença ou ausência das

espécies no local analisado. A mais recente encontra-se disponível no openModeller

1.3.0, que até o momento de escrita não possui GUI (i.e. é operada por linhas de

comando no prompt do sistema operacional).

SVM: Os Support Vector

Machines são classificadores

binários não probabilísticos,

dividindo um conjunto inicial

de dados em duas classes

possíveis a partir da

maximização da distância entre

ambas. Para tal, o algoritmo

busca um hiperplano, uma

função intermediária entre os

vetores suporte, funções

marginais à distribuição dos

pontos das duas classes, que dão nome ao método (Figura 19) (Guo et al., 2005; Tarca

et al., 2007).

Atualmente, os SVM suportam funções não lineares para classificar o conjunto

inicial, mediante aplicação de funções kernel não lineares, modificando o Espaço

Original dos dados em um Espaço Projetado de dimensões infinitas. Desse modo, dados

Figura 19: Hiperplano e vetores suporte para SVM. Obtido de

Tarca et al., 2007.

24

que outrora não poderiam ser bem classificados podem agora serem corretamente

explicados pelo algoritmo. Existe uma diversidade de funções kernel para a projeção,

com destaque para as funções exponencial e Radial Basis Function, que estão

programadas na versão do SVM disponível no openModeller 1.3.0.

Estudos anteriores (e.g. Barreto, 2008) mostravam um desempenho geral pior para

o SVM em relação a outros algoritmos. Tal comportamento não foi visualizado neste

trabalho, pelo contrário: o SVM alcançou índices superiores a todos os outros modelos

de distribuição.

ENFA: A Análise Fatorial de Nicho Ecológico foi uma das primeiras técnicas a

lidar com o problema da Ausência na Modelagem Ecológica, i.e., a dificuldade em

aferir corretamente o rótulo de “Ausente” para uma dada espécie em uma dada

localidade. Para tal, Hirzel et al. (2002) criam novos conceitos para explicar a

distribuição das espécies, e modificam a Análise de Componentes Principais (PCA)

para explicar essa distribuição.

Os conceitos criados são os de “Marginalidade”: distância entre as médias dos

dados observados e do conjunto total, corrigidos pelo desvio padrão; e

“Especialização”, razão entre os desvios padrão do conjunto total e dos dados

observados da espécie (Figura 20).

Figura 20: Esquematização da Marginalidade de uma espécie (δS), em relação a Área de Estudo (δG).

Obtido de Hirzel et al., 2002.

25

Hutchinson (1957) define o nicho ecológico como o hipervolume de n-dimensões

ecológicas onde a espécie consegue manter populações viáveis. Os autores então unem

seu conceito ao de Hutchinson, equivalendo o “nicho ecológico” do último com o

subconjunto de células no espaço ecogeográfico onde a espécie provavelmente ocorre.

Esse nicho multivariado é quantificado pela Marginalidade e Especialização. Na PCA,

onde os eixos são escolhidos para maximizar a variância da distribuição. A ENFA, em

contraste, escolhe o primeiro eixo para maximizar a Marginalidade da espécie, e os

eixos seguintes para maximizar a Especialização (Hirzel et al., 2002).

O algoritmo originalmente era disponibilizado no software Biomapper, mas está

descontinuado. Há uma função “enfa” no pacote adehabitat para a plataforma R

(Calenge, 2007), e também uma versão codificada no openModeller 1.3.0.

RANDOM FORESTS: O Random Forests pertence a uma família de algoritmos

“Machine Learning” diferente dos demais utilizados neste trabalho: a dos métodos

baseados em árvores (Breiman, 2001). O funcionamento é similar ao dos métodos

evolutivos do GARP, no que diz respeito à definição de conjuntos de regras para

explicar o conjunto de dados inicial. O diferencial dos métodos baseados em árvore é

que o conjunto inicial dos dados é dividido em dois subconjuntos ótimos por algum

critério definido a priori (um subconjunto, escolhido ao acaso, das variáveis utilizadas)

(Knudby et al., 2010). O processo continua até que (1) o critério seja atingido; ou (2),

cada partição tenha apenas uma observação, gerando então uma Árvore. O processo

então é repetido até o número desejado de Árvores ser alcançado. Na etapa final, cada

uma das Árvores concede um ”voto” para o modelo, e aquele que receber mais votos

dentre todas as Árvores torna-se o Modelo Ecológico (Grossmann et al., 2010).

O algoritmo encontra-se disponível no pacote randomForest (Liaw & Wiener,

2002) para a plataforma R, e codificado no openModeller 1.3.0.

4.2.3 Modelos de Distribuição de Espécies (MDEs)

De forma geral, os MDEs apresentaram variabilidade e propriedades em comum

uns com os outros, exceto os derivados do Random Forests (Figura 16). Enquanto as

distâncias entre os MDEs oriundos dos thresholds MTP e MTC foram aproximadamente

às mesmas para cada algoritmo, o Random Forests não apresentou diferenças

significativas. As distâncias entre os MDEs de cada algoritmo foram variadas: ENFA,

Maxent e SVM ficaram mais próximos, imediatamente próximos do GARP, enquanto o

Random Forests se distanciou de forma acentuada de todos os demais. A discrepância

26

pode ser explicada pelos métodos diferentes que cada algoritmo utiliza ao lidar com o

conjunto inicial de dados, mas somente isto não esclarece completamente a

dissimilaridade do Random Forests com os demais algoritmos. É possível que a causa

não resida na estrutura dos algoritmos baseados em árvores (ou no Random Forests em

si), mas na implementação deste no openModeller 1.3.0. GARP, SVM e ENFA são os

algoritmos implementados no openModeller mais utilizados, particularmente o GARP,

com quatro implementações. Em contraste, o Random Forests está numa versão inicial,

ainda não muito testada, provavelmente necessitando de reparos em sua constituição.

Seja como for, os resultados deste trabalho evidenciam que a implementação atual do

Random Forests não é favorável para a Modelagem Ecológica.

Todos os MDEs apresentaram variações na área classificada como favorável com

a mudança do threshold (de 2 a 52,8%). Tal resultado é esperado devido às propriedades

intrínsecas da matriz de confusão: mantendo os demais valores constantes, thresholds

menores apresentam áreas favoráveis maiores. Um modo intuito pra compreensão do

threshold é pensar nele como o inverso da constante alfa (de rejeição ou não da hipótese

nula): valores reduzidos de alfa tornam os modelos mais restritivos, diminuindo a

probabilidade do modelo cometer erros verdadeiros, mas aumentando a frequência dos

falsos negativos. Da mesma forma, valores elevados de alfa relaxam os modelos,

diminuindo a taxa de falsos negativos, porém ao custo do aumento da frequência dos

falsos positivos. Os thresholds funcionam da mesma maneira, porém os valores

elevados restringem o modelo; e valores reduzidos, relaxam-no.

Exceto o Random Forests, todos os MDEs apresentaram aumento do valor do

threshold quando o MTP era trocado pelo MTC, resultando em áreas favoráveis maiores

e, consequentemente, em parâmetros de validação superiores para MDEs utilizando

threshold MTP (ver Tabela 1). Porém, um MDE confeccionado de um threshold deveras

reduzido terá potencialmente toda a sua área de estudo classificada como favorável. Se

isto é desejável ou não, depende do foco de estudo. Para este, que visa direcionar

esforços de coleta, modelos mais restritivos garantem maiores índices de adequabilidade

ambiental e, portanto, aumentam as probabilidades de ocorrência da espécie. Um MDE

com parâmetros de validação elevados, mas que apresenta toda sua área de estudo como

favorável, não cumpriria seu intuito de indicar áreas para coleta. Portanto, o Ensemble II

(Figura 14), média dos MDEs com threshold MTC, foi o utilizado para uma das

27

finalidades deste estudo: indicar áreas para esforços de coleta no Brasil (ver seção 4.2.5.

Áreas Prioritárias para Inventários).

4.2.4 Variáveis Ecogeográficas

As variáveis ecogeográficas, referidas na literatura especializada como

“Superfícies Climáticas” (ou “Dados Climáticos Espacialmente Interpolados dispostos

em Rede”), são utilizadas em diversas áreas, incluindo Ciências do Meio Ambiente,

Agrônomas e Biológicas. Neste trabalho, as camadas utilizadas são oriundas do estudo

de Hijmans et al. (2005), que combinaram dados climáticos de vários bancos de dados,

de modo a criar camadas de alcance global e resolução espacial fina.

Basicamente, as camadas relacionam dados de temperatura, precipitação e

umidade, com alcances mínimos, médios e máximos. Desta forma, são ferramentas

poderosas para a Modelagem Ecológica, mas precisam de um tratamento antes de ser

aplicadas.

Primeiro, o alcance das camadas deve ser restringido para o local de estudo. Os

algoritmos são sensíveis em maior ou menor grau ao tamanho do local avaliado em

relação à área de ocorrência da espécie. O ENFA, em particular, é especialmente

sensível, produzindo alterações notáveis com mudanças de escala no estudo, devido à

Marginalização e Especialização variar com a média e desvio padrão deste. A Validação

também é sensível a variações na área de estudo, especialmente com a metodologia de

criação de pontos aleatórios utilizada: com uma área cada vez maior, os locais abaixo do

ponto de corte arbitrário tornam-se mais numerosos, afetando a Sensibilidade, Acurácia

e TSS para baixo de modo artificial.

Em seguida, é preciso lidar com o problema da correlação entre as variáveis

ecogeográficas. Ainda que os dados do WorldClim sejam derivados de um grande

número de banco de dados, a forma em que foram confeccionados acaba trazendo uma

grande correlação entre as camadas. É desejável reduzir o número de variáveis no

estudo, de modo a evitar artefatos estatísticos. Os testes de PCA e Mantel auxiliam

nessa demanda.

PCA: A Análise de Componentes Principais é um procedimento matemático que,

através de uma série de transformações nos dados, transforma uma série de variáveis

correlacionadas em um conjunto de valores lineares não correlacionados, chamados de

Componentes Principais (Pearson, 1901). É similar a outras técnicas estatísticas (como

28

Análise de Fatores, Análise Canônica Discriminante), mas diferencia-se principalmente

devido ao fato de ser puramente descritiva (i.e. não testa hipóteses acerca da

distribuição dos dados).

Uma PCA gera tantas Componentes Principais quantas variáveis foram utilizadas

no conjunto inicial de dados. A Primeira Componente Principal é aquela que explica a

maior variância dos dados, e assim por diante, até toda a variância dos dados ser

explicada. Dessa forma, é possível eliminar o ruído de outras variáveis, escolhendo

aquelas que mais contribuem para cada Componente Principal.

TESTE DE MANTEL: O teste de Mantel é uma alternativa eficaz para lidar com

três problemas inerentes ao campo da Modelagem Ecológica: (1) as camadas

ecogeográficas possuem forte correlação, tornando a formulação de inferências causais

difícil, mesmo que a correlação com a distribuição da espécie seja demonstrada; (2) as

variáveis possuem um grau característico de autocorrelação, o que pode limitar sua

influência na distribuição da espécie em escalas de referência particulares; (3) a própria

distribuição da espécie exibe um grau de agregação (autocorrelação), uma vez que os

pontos não são independentes uns dos outros, mas dependentes devido a fatores como

dispersão.

O teste evita esses problemas ao trabalhar com matrizes de dissimilaridade,

calculando a correlação entre as células da matriz por meio de permutações com

alterações aleatórias. A hipótese nula é de que os valores de correlação de cada permuta

não irão variar de forma significativa, mesmo com alterações na estrutura das matrizes,

indicando que não há relação de causalidade. Neste caso, a pergunta é “amostras

próximas uma das outras possuem composição similar?”.

Portanto, submeter o conjunto de dados das variáveis ecogeográficas (extraídos

dos pontos de ocorrência) a uma PCA e testes de Mantel possibilita ver quais são as

variáveis com maior correlação com os pontos de ocorrência, logo quais são as

responsáveis pela distribuição da espécie.

As variáveis ecogeográficas que mais contribuíram para explicar a distribuição de

Vampyrum spectrum foram BIO4, BIO6, BIO7, BIO11, BIO12, BIO13, BIO16 e

BIO18. As quatro primeiras são relacionadas à temperatura: Variação anual (7),

Sazonalidade (4), Mínima no mês mais frio (6), e Mínima no trimestre mais frio (11).

Tradicionalmente, V. spectrum é associado a ambientes Neotropicais, em regiões

29

florestadas (Navarro & Wilson, 1982). As análises dão suporte a essa afirmação,

mostrando que temperaturas mais baixas limitam a distribuição da espécie. As demais

variáveis são relacionadas à precipitação: no mês mais úmido (13), trimestre mais

úmido (16), trimestre mais frio (18) e precipitação anual (11). Valores baixos para essas

variáveis são limitantes para a distribuição de Vampyrum spectrum, o que também dá

suporte para a afirmação de Navarro & Wilson (1982).

Entretanto, as análises não são limitadas para ambientes florestais. Os registros

recentes no Pantanal mato-grossense e Caatinga do Piauí mostram que a espécie

também ocorre em locais diversos de florestas em clímax.

4.2.5 Áreas Prioritárias para Inventários

No Brasil, as áreas com maior adequabilidade ambiental para Vampyrum

spectrum estão concentradas na região Norte do Brasil, principalmente na Amazônia e

na região do Cerrado do Maranhão. Há algumas regiões de alta adequabilidade

ambiental, ao sul do Mato Grosso e norte do Mato Grosso do Sul, assim como no

Cerrado do Tocantins (Figura 21).

Nessas regiões são encontradas 35 Áreas Protegidas (Tabela 2), entre Reservas

Biológicas, Estações Ecológicas e RPPNs, onde não há registro para Vampyrum

spectrum. No Amazonas e Pará, várias destas áreas já foram inventariadas, com graus

variados de esforço de coleta (Bernard et al., 2010).Devido a sua raridade e baixa

densidade populacional, é possível que a espécie ocorra nestes locais, mas ainda assim

não foi detectada. Nos demais estados, tal padrão não é verificado. Essas regiões são de

grande interesse não somente para a ecologia de V. spectrum, mas também para todos os

Chiroptera, por possuírem encontros de biomas em seus territórios (i.e. Maranhão com

Caatinga e Floresta Amazônica; Mato Grosso com Cerrado, Floresta Amazônica e

Pantanal).

A amostragem nestes locais pouco inventariados, assim como o monitoramento

nos locais onde o processo já foi feito, podem aprimorar os conhecimentos da

quiropterofauna brasileira.

Tabela 2: Áreas Protegidas no Brasil em áreas de adequabilidade ambiental alta. Valores extraídos do

Ensemble II (para explicação, ver texto). ESEC = Estação Ecológica, PARNA = Parque Nacional,

PARNES = Parque Estadual, REEXT = Reserva Extrativista, REBIO = Reserva Biológica, REFNA =

Reserva Florestal, RPPN = Reserva Particular do Patrimônio Nacional.

Área Protegida Estado Adequabilidade

PARNA da Serra do Divisor Acre 0.812 ESEC Rio Acre Acre 0.628

30

Área Protegida Estado Adequabilidade

REEXT Chico Mendes Acre 0.622 RPPN Santuário Ecológico Amazônia Viva Acre 0.614 REEXT Alto Juruá Acre 0.538 REEXT Rio Cajari Amapá 0.793 RPPN Seringal Triunfo Amapá 0.726 REBIO do Lago Piratuba Amapá 0.625 ESEC do Jari Amapá - Pará 0.802 REBIO do Uatumã Amazonas 0.807 ESEC de Anavilhanas Amazonas 0.726 ESEC de Jutaí-Solimões Amazonas 0.703 ESEC de Mamirauá Amazonas 0.703 PARNA do Jaú Amazonas 0.695

PARNES Serra do Aracá Amazonas - Roraima 0.714 RPPN Fazenda São Francisco Maranhão 0.542 PARNA dos Lençóis Maranhenses Maranhão 0.507 PARNA da Chapada dos Guimarães Mato Grosso 0.531 RPPN Estância Ecológica SESC - Pantanal Mato Grosso 0.525 ESEC de Taiamã Mato Grosso 0.488 RPPN Fazenda Estância Dorochê Mato Grosso 0.461 PARNA do Pantanal Mato Grossense Mato Grosso 0.458 RPPN Fazenda Santa Helena Mato Grosso do Sul 0.518 PARNA da Amazônia Pará 0.791 REBIO do Rio Trombetas Pará 0.731 REFNA do Tumucumaque Pará 0.611

ESEC Samuel Rondônia 0.574 REEXT Rio Preto/Jacundá Rondônia 0.523 REEXT Rio Jacy-Paraná Rondônia 0.488 PARNA do Viruá Roraima 0.751 ESEC do Niquiá Roraima 0.702 PARNA Serra da Mocidade Roraima 0.689 ESEC de Caracaraí Roraima 0.688 REFNA do Parima Roraima 0.653 PARNA do Araguaia Tocantins 0.507

31

Figura 21: Áreas Prioritárias para Inventários de Vampyrum spectrum no Brasil.

32

4.2.6 Ecologia

Handley (1976) lista uma variedade de ambientes de captura de Vampyrum

spectrum que inclui bancos de rios, pântanos, sopé de montes e florestas clímax. Ainda

assim, a maioria dos registros para a espécie limita-se à última categoria. No Brasil, as

coletas de morcegos concentram-se principalmente na região Norte, com ênfase na

Floresta Amazônica dos estados do Pará e Amazonas (Bernard et al., 2010). Apenas

recentemente foram conduzidos inventários em estados com biodiversidade esperada

elevada, como o Amapá (Martins et al., 2006) e Rondônia (Discher et al., 2009).

Portanto, outros biomas brasileiros ficam com sua biodiversidade equivocadamente

reduzida em comparação com a Floresta Amazônica. Para V. spectrum, a ocorrência no

Pantanal brasileiro não é surpreendente, uma vez que há registros em latitudes próximas

na Bolívia, além de registros da espécie em ambientes pantanosos (Vieira, 1955;

Handley, 1976). O mesmo não pode ser dito da presença no Nordeste brasileiro, no

estado do Piauí (Gregorin et al., 2008). De fato, esforços de inventários na última

década na Caatinga brasileira resultaram na extensão de ocorrência de diversas espécies,

além da descrição de pelo menos duas novas: Chiroderma vizzotoi (Taddei & Lim,

2010) e Xeronycteris vierai (Gregorin & Ditchfield, 2005). Tais fatores evidenciam a

falta de conhecimento ecológico não somente para a espécie, mas também dos biomas

brasileiros.

Outro registro notável deste estudo é que a presença de V. spectrum no Nordeste

brasileiro (assim como o registro no Tocantins de Nunes et al., 2005) é, em termos de

adequabilidade ambiental, isolado dos demais pontos de ocorrência para a espécie,

mesmo quando analisados os modelos com threshold mínimo. No momento, algumas

hipóteses podem ser levantadas: (1) V. spectrum pode ter uma capacidade migratória

capaz de cruzar longas distâncias em condições desfavoráveis; (2) é possível que as

localidades entre as zonas favoráveis também o sejam, porém os modelos não prevejam

devido à diferença ambientais e disparidade entre as ocorrências; (3) as populações

nestes ambientes podem ser relictuais, antigos remanescentes isolados pela

fragmentação ambiental.

4.2.7 Inferências Biogeográficas

Todos os modelos apresentaram uma zona na região litorânea do Brasil,

principalmente no sul da Bahia e pouco no norte do Espírito Santo, com condições

altamente favoráveis para ocorrência de Vampyrum spectrum. É improvável que a

33

região possua populações da espécie, devido a fatores de isolamento, mas as análises

dão suporte para uma hipótese descritiva dos biomas brasileiros, a Hiléia Baiana

(Andrade-Lima, 1966). A Hiléia Baiana seria uma região disjunta da Floresta

Amazônica, mas com fauna e flora similares, devido a condições ambientais parecidas

entre ambas. Uma vez que apenas variáveis abióticas, relativas ao clima, foram

utilizadas na construção do modelo, o aparecimento dessas zonas em todos os modelos

constitui evidência para essa hipótese.

Os registros no Pantanal e Nordeste brasileiro mostram um padrão de ocorrência

no país similar à letra “C” (Figura 2), com o vão desfavorável sendo ocupado pela bacia

hidrográfica do rio Amazonas. A distribuição também sugere dois “braços”,

comunicando-se com regiões distintas da Mata Atlântica, sugerindo a existência de

corredores ecológicos, um ao norte ligando Floresta Amazônica – Caatinga – Mata

Atlântica, e um ao sul ligando Floresta Amazônica – Pantanal – Mata Atlântica. Costa

(2003) mostrou, por meio de filogeografia de pequenos mamíferos não voadores

(roedores e marsupiais), a existência de dois possíveis corredores históricos entre a

Floresta Amazônica e Mata Atlântica, similares aos sugeridos pelo presente estudo.

34

5 CONCLUSÕES

Vampyrum spectrum possui distribuição em grande parte da região Neotropical,

concentrada na Floresta Amazônica e América Central, com registros mais esparsos na

Caatinga e Pantanal brasileiros, devido a esforços de coleta e identificação serem

realizados nessas regiões de forma mais ativa na última década. Com o conhecimento

atual, ainda não é possível esclarecer precisamente a ocorrência da espécie na Caatinga,

visto que as áreas intermediárias são previstas como não adequadas para ocorrência.

Serão precisos mais dados para uma conclusão mais precisa.

Os Modelos de Distribuição Potencial de Vampyrum spectrum mostram que as

zonas de maior adequabilidade ambiental estão concentradas na região Norte do Brasil,

especialmente nos estados do Acre, Amapá e Roraima, e norte do Amazonas, Pará e

Maranhão. Tais resultados, aliados as zonas de adequabilidade ambiental alta no

Suriname, Guiana e Guiana Francesa e Venezuela, além de aproximadamente 14% das

ocorrências estarem em uma ilha (Trinidad), mostram que condições litorâneas não são

obstáculo para ocorrência de V. spectrum. A maior limitação para a espécie são

temperaturas baixas, como aquelas dos Andes.

Os Modelos indicam áreas de grande probabilidade de ocorrência para a espécie,

baseado no valor de adequabilidade ambiental elevado, nas regiões Norte e Centro-

Oeste do Brasil. Existe um número de Áreas Protegidas nessas regiões, com graus

variados de Inventariamento, sem registro de ocorrência para V. spectrum. Esforços de

coleta nas áreas levantadas podem contribuir não somente para maior compreensão da

distribuição de V. spectrum, mas também aumentar o conhecimento da quiropterofauna

brasileira.

Os thresholds de mínima presença são ineficazes para indicar áreas adequadas

para condução de inventários da quiropterofauna, pois a área prevista é quase que

totalmente a área utilizada para o estudo. O Mean Training Cell, proposto neste

trabalho, é um threshold relativo aos dados de adequabilidade ambiental que fornece

resultados mais satisfatórios para estes intentos.

Os algoritmos ENFA, Maxent, SVM e GARP possuem desempenho e variância

similares. O Random Forests, no entanto, possui comportamento muito dissimilar dos

demais. A versão disponível atualmente deve ser usada com cautela.

35

6 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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41

7 ANEXOS

7.1 Anexo 1: Pontos de Ocorrência de Vampyrum spectrum

ID Registro País Latitude Longitude Fonte

1 FMNH 58160 Belize 16.230 -89.109 1

2 AMNH 256825 Belize 16.530 -88.800 1

3 MSB 211451 Bolívia -14.560 -65.900 2

4 AMNH 261379 Bolívia -14.560 -65.090 3

5 AMNH 261379 Bolívia -14.560 -65.090 2

6 AMNH 261379 Bolívia -14.560 -65.090 1

7 CBFLP S/N Bolívia -14.216 -66.400 4, 5

8 - Bolívia -17.365 -65.233 5

9 MNK 3227 Bolívia -14.566 -60.900 5

10 - Bolívia -13.750 -68.350 5

11 MNK 3708 Bolívia -18.467 -58.283 6

12 MNK 3709 Bolívia -18.467 -58.283 6

13 ZUEC-MAM 2457 Brasil -11.400 -61.367 7

14 ZEE_MAM 4072 Brasil -7.557 -73.277 7

15 ZEE_MAM 116 Brasil -7.447 -73.678 7

16 MZUSP 10103 Brasil -3.400 -55.400 1

17 USNM 393007 Brasil -1.470 -48.360 1

18 FMNH 126262 Brasil -1.450 -48.483 2

19 MZUSP 12946 Brasil -1.010 -56.150 1

20 MCZ 30295 Brasil -1.000 -50.000 1

21 USNM 460693 Brasil -0.660 -58.500 1

22 MBML 1915 Brasil -0.130 -67.089 7

23 FPR-COLOMBIA 64482 Brasil 0.600 -69.200 7

24 ALP S/N Brasil -7.383 -73.650 8, 9, 10

25 INPA 2701 Brasil -2.417 -59.750 32, 9, 10

26 INPA S/N Brasil -2.500 -54.950 33, 9, 34, 10

27 - Brasil -2.650 -55.633 11, 9

28 - Brasil -15.980 -55.900 12

29 UFMT 1116 Brasil -16.350 -56.330 13

30 UFMT 1117 Brasil -16.330 -56.330 13

31 - Brasil -19.550 -55.580 35

32 M-CPAP 307 Brasil -18.980 -56.610 35

33 MZUSP 33556 Brasil -9.220 -43.498 14

34 ZUEC-MAM 2457 Brasil -11.418 -61.367 15

35 ALP S/N Brasil 0.895 -52.002 16

36 MPEG 31650 Brasil -8.617 -48.350 17

37 IEPA S/N Brasil 1.283 -51.588 18

38 IEPA S/N Brasil 2.193 -54.587 18

39 CIAH 7211 Colômbia 0.742 -72.451 3

40 ICN 8389 Colômbia 4.063 -73.515 3

41 FPR-COLOMBIA 5231 Colômbia 4.100 -73.800 7

42 LACM 38771 Costa Rica 8.697 -83.497 1

42


43 ZMB 2489 Costa Rica 9.930 -85.050 1

44 LACM 14364 Costa Rica 10.100 -83.383 1

45 KU 143307 Costa Rica 10.310 -84.770 1

46 LACM 38548 Costa Rica 10.333 -85.200 2

47 USNM 562766 Costa Rica 10.350 -84.010 1

48 MSB 37722 Costa Rica 10.433 -84.000 2

49 KU 117624 Costa Rica 10.440 -85.110 1

50 KU 88190 Costa Rica 10.460 -84.010 1

51 LACM 28469 Costa Rica 10.467 -85.133 2

52 USNM 562765 Costa Rica 10.520 -85.250 1

53 USNM 568490 Costa Rica 10.600 -83.530 2

54 ROM 105870 Equador -1.040 -75.870 1

55 AMNH 66815 Equador -0.600 -79.570 1

56 USNM 528490 Equador -0.586 -79.365 2

57 FMNH 53505 Equador -0.217 -78.500 1

58 MVZ 227288 Guatemala 15.407 -88.696 2

59 USNM 564627 Guatemala 17.350 -89.900 1

60 RNH 12115 Guiana 6.130 -57.550 1

61 AMNH 42895 Guiana 6.392 -58.617 1

62 ROM S/N Guiana 4.667 -58.683 19, 20, 9

63 RNH 15906 Guiana Francesa 4.520 -52.620 1

64 AMNH 267446 Guiana Francesa 5.270 -52.920 1

65 - Guiana Francesa -3.617 -52.200 9

66 MNHN S/N Guiana Francesa 4.033 -52.700 21, 22, 9

67 AMNH 267446 Guiana Francesa 5.266 -52.917 23, 9

68 TTU 13143 Honduras 15.019 -85.533 2

69 IBUNAM 38355 México 16.100 -90.933 3

70 IBUNAM 36606 México 17.867 -89.717 3

71 USNM 78127 México 18.090 -94.250 1

72 IBUNAM 39351 México 18.487 -95.082 3

73 IBUNAM 16549 México 18.583 -95.067 3

74 MZFC 434 México 18.594 -95.096 3

75 MZFC 434 México 18.594 -95.096 3

76 IBUNAM 16548 México 18.692 -95.114 3

77 ECOAM-MAM S/N México 17.776 -95.959 24, 36

78 ECOAM-MAM 883 México 16.801 -94.718 25

79 AMNH 28993 Nicarágua 12.640 -86.900 1

80 USNM 309373 Panamá 7.800 -77.470 1

81 LSUMZ 25561 Panamá 7.855 -77.755 3

82 AMNH 18707 Panamá 8.300 -82.340 1

83 IBUNAM 6144 Panamá 8.533 -79.850 3

84 IBUNAM 6636 Panamá 8.533 -79.850 3

85 USNM 335162 Panamá 8.670 -77.460 1

86 ROM 45335 Panamá 8.850 -82.567 2

87 ROM 45335 Panamá 8.850 -82.567 26

43


88 USNM 396402 Panamá 8.980 -79.590 1

89 BM 6551869 Panamá 9.000 -80.000 1

90 USNM 503833 Panamá 9.150 -79.850 1

91 USNM 335159 Panamá 9.380 -82.250 1

92 ROM 45335 Panamá 8.850 -82.567 26

93 BM 695132 Peru -12.990 -71.200 1

94 FMNH 138875 Peru -12.933 -71.250 27

95 LSUMZ 16458 Peru -12.733 -73.767 3

96 MVZ 165941 Peru -12.600 -69.073 2

97 FMNH 55402 Peru -8.300 -74.600 1

98 MVZ 154780 Peru -4.280 -78.050 1

99 MVZ 154781 Peru -4.267 -78.150 2

100 MVZ 154782 Peru -4.267 -78.150 2

101 - Peru -12.550 -69.050 28

102 MUSM S/N Peru -4.917 -77.733 29, 9

103 MUSM S/N Peru -11.900 -71.367 27, 22, 9

104 - Peru -3.748 -73.240 30

105 MUSM 22208 Peru -3.756 -80.387 31

106 FMNH 138875 Peru -12.933 -71.250 27

107 RNH 15908 Suriname 4.000 -56.000 1

108 ZMB 4619 Suriname 5.020 -54.210 1

109 RNH 25243 Suriname 5.500 -55.100 1

110 LACM 15786 Trinidad & Tobago 10.083 -61.283 2

111 AMNH 175717 Trinidad & Tobago 10.180 -61.220 1

112 AMNH 7436 Trinidad & Tobago 10.300 -61.150 1

113 FMNH 85786 Trinidad & Tobago 10.400 -61.367 1





118 TTU 5357 Trinidad & Tobago 10.500 -61.250 2

119 USNM 337312 Trinidad & Tobago 10.520 -61.060 1

120 MVZ 167391 Trinidad & Tobago 10.567 -61.133 1







127 BM 938101 Trinidad & Tobago 10.670 -61.470 1



130 FPR-COLOMBIA 64479 Venezuela 1.721 -65.033 7



44




135 USNM 407630 Venezuela 5.383 -66.100 1

136 USNM 385520 Venezuela 5.983 -61.433 1



139 TTU 48106 Venezuela 8.436 -67.433 2

140 PBDB 212910 Venezuela 8.567 -67.583 3

141 FMNH 18786 Venezuela 9.050 -72.230 1

142 USNM 385521 Venezuela 10.333 -65.915 1

143 - Venezuela 7.750 -61.167 9

144 - Venezuela 8.041 -61.766 9

145 - Venezuela 7.992 -70.767 9

45

7.2 Anexo2: Lista de Instituições

ALP: Coleção Peracchi, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro.

AMNH: American Museum of Natural History

BM: British Museum

CBFLP: Colección Boliviana de Fauna en La Paz

CIAH: Colecciones Instituto Alexander von Humboldt

ECOAM-MAM: Coléccion de Referencia de Mamíferos del Laboratorio de Ecología

Animal del Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral

Regional, Unidad Oaxaca del Instituto Politecnico Nacional de México

FMNH: Florida Museum of Natural History

FPR-COLOMBIA: Fundación Puerto Rastrojo

IBUNAM: Instituto de Biologia da Universidad Nacional Autónoma de México

ICN: Instituto de Ciencias Naturales

IEPA: Instituto de Pesquisas Científicas e Tecnológicas do Amapá

INPA: Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia

KU: University of Kansas

LACM: Natural History Museum of Los Angeles

LSUMZ: Louisiana State University Museum of Natural Science

M-CPAP: Embrapa Pantanal’sVertebrate Reference Collection

MBML: Museu de Biologia Professor Mello Leitão

MCZ: Museum of Comparative Zoology of Harvard

MNHN: Muséum National d’Histoire Naturelle

MNK: Museo de Historia Natural Noel Kempff Mercado

MPEG: Museu Paraense Emílio Goeldi

MSB: Museum of Southwestern Biology, Division of Mammals

MUSM: Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos

MVZ: Museum of Vertebrate Zoology of Berkeley

MZFC: Coléccion de Mamíferos del Museo de Zoología “Alfonso L. Herrera”, México

MZUSP: Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo

PBDB: Paleobiology Database

RNH: Rijksmuseum van Natuurlijke Historie

ROM: Royal Ontario Museum

TTU: Museum of Texas Tech University

UFMT: Coleção Zoológica da Universidade Federal do Mato Grosso

USNM: National Museum of Natural History

ZEE_MAM: Zoneamento Ecológico Econômico do Acre – Mammalia

ZMB: Museum fur Naturkunde, Berlin

ZUEC-MAM: Coleção de Mamíferos do Museu de Zoologia da Unicamp

46

7.3 Anexo 3: Fontes dos Pontos de Ocorrência

1. Dados não publicados do Dr. Albert David Ditchfield.

2. Mammal Networked Information System (MaNIS). Disponível em

<http://manisnet.org>

3. Global Biodiversity Information Facility (GBIF). Disponível em <http://gbif.org>

4. Aguirre, L.F. Structure of a neotropical savanna bat community. Journal of

Mammalogy, 83:3, 775 – 784, 2002.

5. Vargas-Espinoza, A., Aguirre, L.F., Swarner, M., Emmons, L., Teran, M.

Distribución de Vampyrum spectrum en Bolivia y comentários sobre su estado de

conservación. Ecología en Bolivia, 39:2, 46 – 51, 2004.

6. Acosta, L., Azurduy, H.. Primeras colectas del falso vampiro Vampyrum spectrum

(Phyllostomidae, Chiroptera) en el sector sur del Bosque Seco Chiquitano, Santa

Cruz, Bolivia. Kempffiana, 2:1,119 – 126, 2006.

7. speciesLink. Disponível em<http://splink.cria.org.br>

8. Nogueira, M.R., Pol, A., Peracchi, A.L. New records of bats from Brazil with a list of

additional species for the chiropteran fauna of the state of Acre, western Amazon

basin. Mammalia, 63:3, 363 – 368, 1999.

9. Barnett, A.A., Sampaio, E.M., Kalko, E.K.V., Shapley, R.L., Fischer, E., Camargo,

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10. Bernard, E., Tavares, V.C., Sampaio, E.M. Compilação atualizada das espécies de

morcegos (Chiroptera) para a Amazônia Brasileira. Biota Neotropica, 11:1, 35 – 46,

2011.

11. Kalko, E.K.V., Handley, C.O. Neotropical bats in the canopy: diversity, community

structure, and implications for conservation. Plant Ecology, 153, 319 – 333, 2001.

12. Vieira, C.O.C. Lista remissiva dos mamíferos do Brasil. Arquivos de Zoologia da

Universidade de São Paulo, 8, 354 – 374, 1955.

13. Silva, A.P., Rossi, R.V. New records of Vampyrum spectrum (Chiroptera,

Phyllostomidae) for the Pantanal domain in Brazil, with notes on the species natural

history, biometry, and lower incisors arrangement. Chiroptera Neotropical, 17:1,

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14. Gregorin, R., Carmignotto, A.P., Percequillo, A.R. Quirópteros do Parque Nacional

da Serra das Confusões, Piauí, nordeste do Brasil. Chiroptera Neotropical, 14:1,

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47

15. Discher, D.S., Bernarde, P.S., Facure, K.G. Mammalia, Chiroptera, Phyllostomidae,

Vampyrum spectrum (Linnaeus, 1758): First record for the state of Rondônia,

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16. Peracchi, A.L., Raimundo, S.D.L., Tannure, A.M. Quirópteros do Território Federal

do Amapá, Brasil (Mammalia, Chiroptera). Arquivos da Universidade Federal

Rural do Rio de Janeiro, 7:2, 89 – 100, 1984.

17. Nunes, A., Marques-Aguiar, S., Saldanha, N., Silva, R.S., Bezerra, A. New records

on the geographic distribution of bat species in the Brazilian Amazonia. Mammalia,

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18. Martins, A.C.M., Bernard, E., Gregorin, R. Inventários biológicos rápidos de

morcegos (Mammalia, Chiroptera) em três unidades de conservação do Amapá,

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History, 237, 1 – 219, 1998.

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25. Santos-Moreno, A., Orozco, S.G., Cruz, E.E.P. Records of bats from Oaxaca,

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26. Peterson, R.L., Kirmse, P. Notes on Vampyrum spectrum, the false vampire bat, in

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27. Pacheco, V., Patterson, B.D., Patton, J.L., Emmons, L.H., Solari, S., Ascorra, C.F.

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Kansas, 145, 1 – 12, 1991.

29. Ascorra, C.F., Gorchov, D.L., Cornejo, F. The bats from Jenaro Herrera, Loreto,

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30. Klingbeil, B.T., Willig, M.R. Seasonal differences in population-, ensemble- and

community-level response of bats to landscape structure in Amazonia. Oikos, 119,

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31. Pacheco, V., Cadenillas, R., Velazco, S., Salas, E., Fajardo, U. Noteworthy bat

records from the Pacific Tropical rainforest region and adjacent dry forest in

northwestern Peru. Acta Chiropterologica, 9:2, 409 – 422, 2007.

32. Sampaio, E.M., Kalko, E.K.V., Bernard, E., Rodríguez-Herrera, B., Handley, C.O.

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forest fragments, primary forests, and savannas in central Amazonia, Brazil.

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34. Bernard, E., Fenton, M.B. Bats in a fragmented landscape: Species composition,

diversity and habitat interactions in savannas of Santarém, Central Amazonia,

Brazil. Biological Conservation, 134, 332 – 343, 2007.

35. Silveira, M., Munin, R.L., Tomás, W.M., Fischer, E., Bordignon, M.O., Silveira,

G.A. The distribution of the spectral bat, Vampyrum spectrum, reaches the Southern

Pantanal. Biota Neotropica, 11:1, 173 – 175, 2011.

36. Santos-Moreno, A., Espinosa, A.M.A. Mammalian prey of barn owl (Tyto alba) in

Southeastern Oaxaca, México. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), 25:1, 143 – 149,

2009.

49

7.4 Anexo 4: Variáveis Ecogeográficas

BIO1: Temperatura Média Anual

BIO2: Temperatura Média Diurna (Média Mensal (Máxima – Mínima))

BIO3: Isotermalidade ((BIO2/BIO7)*100)

BIO4: Sazonalidade da Temperatura (Desvio Padrão * 100)

BIO5: Temperatura Máxima no Mês Mais Quente

BIO6: Temperatura Mínima no Mês Mais Frio

BIO7: Variação Anual da Temperatura (BIO5 – BIO6)

BIO8: Temperatura Média no Trimestre Mais Úmido

BIO9: Temperatura Média no Trimestre Mais Seco

BIO10: Temperatura Média no Trimestre Mais Quente

BIO11: Temperatura Média no Trimestre Mais Frio

BIO12: Precipitação Anual

BIO13: Precipitação no Mês Mais Úmido

BIO14: Precipitação no Mês Mais Seco

BIO15: Sazonalidade da Precipitação (Coeficiente de Variação)

BIO16: Precipitação no Trimestre Mais Úmido

BIO17: Precipitação no Trimestre Mais Seco

BIO18: Precipitação no Trimestre Mais Quente

BIO19: Precipitação no Trimestre Mais Frio

DEM: Modelo Digital de Elevação do Terreno

SLOPE: Inclinação do Terreno

Distribuição atual e potencial de Vampyrum spectrum (Linnaeus, 1758) (Chiroptera, Phyllostomidae)

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Transcript of Distribuição atual e potencial de Vampyrum spectrum (Linnaeus, 1758) (Chiroptera, Phyllostomidae)